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中华医学超声杂志（电子版）

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2023 , Vol. 20 >Issue 04: 442 - 448

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.04.011

浅表器官超声影像学

基于超声造影的预测模型对甲状腺乳头状癌颈中央区淋巴结转移的诊断价值

  • 陈启阳 ,
  • 刘玉江 ,
  • 刘金苹 ,
  • 谭小蕖 ,
  • 钱林学 ,
  • 胡向东 , †
展开
  • 100050　首都医科大学附属北京友谊医院超声科
通信作者：胡向东，Email：

Copy editor: 汪荣

收稿日期: 2021-08-12

  网络出版日期: 2023-08-07

基金资助

中华人民共和国工业和信息化部项目（先进医疗设备应用技术评价：甲状腺成像体系超声评价规范）(2018MND102015)

版权

未经授权，不得转载、摘编本刊文章，不得使用本刊的版式设计，除非特别声明，本刊刊出的所有文章不代表中华医学会和本刊编委会的观点。本刊为电子期刊，以网刊形式出版。
收起

Diagnostic value of a predictive model based on contrast-enhanced ultrasound for prediction of central cervical lymph node metastasis in patients with thyroid papillary carcinoma

  • Qiyang Chen ,
  • Yujiang Liu ,
  • Jinping Liu ,
  • Xiaoqu Tan ,
  • Linxue Qian ,
  • Xiangdong Hu , †
Expand
  • Department of Ultrasound Medicine, Beijing Friendship Hospital, Capital Medical University, Beijing 100050, China
Corresponding author: Hu Xiangdong, Email:

Received date: 2021-08-12

  Online published: 2023-08-07

Copyright

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Fold

摘要

目的

建立基于超声造影（CEUS）的预测模型以评估甲状腺乳头状癌（PTC）患者颈部中央区淋巴结转移（CLNM）风险，并讨论该模型的诊断效能。

方法

回顾性分析2017年1月至2019年12月于首都医科大学附属北京友谊医院确诊为单发PTC的患者108例。根据有无CLNM将其分为CLNM组（48例）与无CLNM组（60例），比较2组间一般临床资料、常规超声以及CEUS表现之间的差异。根据多因素Logistic回归分析建立预测模型，绘制ROC曲线评价模型及模型内各变量因素的诊断效能。

结果

单因素分析结果显示，患者年龄、病灶最大径、是否接触被膜、增强程度以及增强均匀性在CLNM 组与无CLNM组之间差异具有统计学意义（P均＜0.05）。多因素Logistic回归分析显示，年龄≤42岁（OR=4.783，P=0.002）、接触被膜（OR=4.833，P=0.006）、等或高增强（OR=3.696，P=0.013）以及不均匀增强（OR=5.264，P=0.004）是CLNM的独立危险因素。建立预测模型为：Y=-4.017+1.565×年龄≤42+1.576×病灶接触被膜+1.307×等或高增强+1.661×不均匀增强。该模型ROC曲线下面积（AUC）为0.800，敏感度及特异度分别为70.8%、78.3%；模型AUC大于模型内单一变量参数的AUC（P均＜0.05）。

结论

基于CEUS并联合常规超声及临床参数建立的预测模型，诊断效能较好，可用于评估PTC患者CLNM的风险。

关键词： 甲状腺乳头状癌; 中央区淋巴结转移; 超声造影; Logistic模型

本文引用格式

陈启阳 , 刘玉江 , 刘金苹 , 谭小蕖 , 钱林学 , 胡向东 . 基于超声造影的预测模型对甲状腺乳头状癌颈中央区淋巴结转移的诊断价值[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2023 , 20(04) : 442 -448 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.04.011

Abstract

Objective

To establish a predictive model based on contrast-enhanced ultrasound (CEUS) to evaluate the risk of central cervical lymph node metastasis (CLNM) in patients with thyroid papillary carcinoma (PTC), and to evaluate the diagnostic efficacy of the model.

Methods

A retrospective analysis was performed on 108 patients with single PTC who were examined by conventional ultrasonography and contrast-enhanced ultrasonography before operation at the Beijing Friendship Hospital of Capital Medical University from January 2017 to December 2019. The patients were divided into either a CLNM group or a non-CLNM group according to whether CLNM occurred, and the differences in clinical, conventional ultrasound, and CEUS characteristics between the two groups were compared. A predictive model was established according to multivariate regression analysis, and the diagnostic efficacy of the model was evaluated by receiver operating characteristic (ROC) curve analysis.

Results

Univariate analysis indicated significant differences between the CLNM and non-CLNM groups in age, maximum tumor diameter, contact with capsule, degree of enhancement, and uniformity of enhancement (P＜0.05). Multivariate logistic regression analysis showed that age≤42 (odds ratio [OR]=4.783, P=0.002), contact with capsule (OR=4.833, P=0.006), Hyper- or isoechoic enhancement (OR=3.696, P=0.013), and heterogeneous enhancement (OR=5.264, P=0.004) were independent risk factors for CLNM. ROC curve analysis showed that the area under the curve (AUC), sensitivity, and specificity of the predictive model were 0.800, 70.8%, and 78.3%, respectively. The AUC of the predictive model was greater than that of any single independent risk predictor (P＜0.05).

Conclusion

The prediction model based on CEUS combined with conventional ultrasound and clinical factors has good diagnostic efficiency and can be used for the risk assessment of CLNM in PTC patients.

Key words： Papillary thyroid carcinoma; Central lymph node metastasis; Contrast-enhanced ultrasound; Logistic model

甲状腺乳头状癌（papillary thyroid carcinoma，PTC）约占甲状腺癌的84%［1, 2］。约60%~70%的PTC患者存在颈部淋巴结转移（lymph node metastasis，LNM），影响患者预后及治疗方式［3, 4, 5］。LNM是进行甲状腺全切的指征之一，然而该术式对于不存在LNM等低风险的PTC患者来说弊大于利，甚至将导致患者复发率增加［6, 7］。因此，术前准确评估LNM风险对于选择合理的术式，改善患者预后具有重要临床意义。
LNM包括颈中央区淋巴结转移（central lymph node metastasis，CLNM）及颈侧区淋巴结转移（lateral lymph node metastasis，LLNM）。其中CLNM在PTC患者中占比较高，约70%［8］。然而，受气管等周围结构遮挡的影响，常规超声对于CLNM的检出率较低［9］。超声造影（contrast-enhanced ultrasound，CEUS）能够观察肿瘤内部微血管的灌注情况，可以实现对于肿瘤内部血管生成状况的可视化［1］。目前，研究发现CEUS在评估CLNM风险方面具有一定价值［10, 11, 12］。
本研究拟基于CEUS并联合常规超声及临床参数建立评估PTC患者CLNM风险的预测模型，并讨论该模型的诊断效能。

资料与方法

一、对象

回顾性选取2017年1月至2019年12月于首都医科大学附属北京友谊医院行甲状腺癌手术并确诊为PTC的患者。所有患者均行甲状腺全切或甲状腺患侧叶切除术。术中均清扫颈部中央区淋巴结，其中接受甲状腺全切除术的患者行双侧中央区淋巴结清扫；接受甲状腺患侧叶切除术的患者行患侧中央区淋巴结清扫；其中术前经超声引导下穿刺活检或术中病理证实存在LLNM的患者术中行颈侧区淋巴结清扫。纳入标准：（1）经手术病理确诊的单发PTC；（2）术前行常规超声及CEUS检查并留有完整影像学资料者；（3）病灶最大径＞0.5 cm（由于呼吸运动以及容积效应的影响，较小的病灶在CEUS中难以准确评估）。排除标准：（1）非PTC或多灶PTC者；（2）临床资料或影像学资料缺乏者；（3）合并其他恶性肿瘤者。本研究经首都医科大学附属北京友谊医院医学伦理委员会批准（批件号：2021-P2-015-01），经审核豁免患者知情同意。

二、仪器与方法

1.仪器：使用Philips EPIQ5彩色多普勒超声诊断仪，常规超声及CEUS均使用L12-5探头，频率5~12 MHz。造影剂使用SonoVue（意大利Bracco公司，主要成分为六氟化硫微泡），机械指数0.08。
2.方法：患者仰卧位，暴露颈部，常规超声下观察并记录病灶位置（左叶、右叶或峡部）、最大径（观察纵切面下病灶的上下径、前后径和横切面下左右径，选取3个径线中的最大值作为病灶最大径）、形态（规则或不规则）、回声（与周围甲状腺实质比较，分为低或等或高回声）、纵横比（＞1或≤1）、钙化（有无钙化）、病灶边缘与腺体被膜是否接触（多切面图像观察结节与腺体被膜是否接触：接触或不接触）等超声特征。然后转换至CEUS模式，在纵切面下清晰显示病灶最大切面，固定探头，嘱患者平静呼吸，造影剂使用前注入0.9% 氯化钠溶液5.0 ml，混匀后抽取混悬液2.4 ml经肘正中静脉快速推注，随后用0.9% 氯化钠溶液5.0 ml冲洗。观察造影图像2 min，以DICOM格式存储常规超声及CEUS图像（图1）。
图1 患者男性，40岁，甲状腺左叶乳头状癌常规超声及超声造影图像。图a为病灶在常规超声上表现为接触被膜；图b为超声造影表现为病灶不均匀高增强
3.图像分析：超声图像的判读由2位高年资主治医师单独进行，结果不一致时二者协商确定。观察参数包括：（1）增强方式：向心性增强、弥散性增强；（2）增强程度（造影剂达峰时病灶内增强程度与周围甲状腺组织比较）：低增强、等或高增强；（3）增强均匀性：均匀增强、不均匀增强；（4）被膜增强连续性（被膜线状结构是否连续）：连续性增强、不连续增强。

三、统计学分析

采用SPSS 26.0软件进行统计学分析，符合正态分布的计量资料以
x¯
±s表示，2组间比较采用两独立样本t检验，不符合正态分布的计量资料，以M（P25，P75）表示，2组间比较采用Mann-Whitney U检验；分类资料以频数表示，组间比较采用χ2检验。将单因素分析有差异的因素纳入多因素Logistic回归分析得出CLNM的危险因素，并建立预测模型，对模型行拟合优度检验（Hosmer-Lemeshow test），绘制模型及模型内单一因素ROC曲线，并采用Delong检验两两比较ROC曲线下面积。以Ρ＜0.05为差异有统计学意义。

结果

一、一般资料及分组

本研究共纳入108例患者。男性33例，女性75例，年龄20~70岁，平均年龄（43.72±12.44）岁，病灶最大径0.5~2.9 cm。所有患者均接受了中央区淋巴结清扫，其中接受双侧中央区淋巴结清扫者72例，接受患侧中央区淋巴结清扫者36例。所有患者中有15例患者同时接受了颈中央区及颈侧区淋巴结清扫。根据术后病理有无CLNM分为CLNM组（48例）及无CLNM组（60例），其中CLNM组中有11例患者同时发生了LLNM，所有患者均未出现淋巴结跳跃转移。

二、CLNM组与无CLNM组一般资料比较

2组患者的性别（P＜0.001）、年龄（P=0.002）、病灶最大径（P＜0.001）间的差异具有统计学意义，与无CLNM组相比，CLNM组患者多见于男性，且年龄更小［（39.63±11.89）岁 vs（47.00±11.99岁）］，病灶最大径更大［（1.33±0.65）cm vs（0.91±0.37）cm］。ROC曲线分析结果显示，年龄、病灶最大径诊断CLNM的最佳诊断界值为年龄＜42岁（敏感度63.3%，特异度72.9%）、病灶最大径≥0.95 cm（敏感度66.7%，特异度68.3%，图2），以上述界值将年龄、病灶最大径转换为分类变量，CLNM组与无CLNM组比较二者差异均有统计学意义（P均＜0.001）。2组病灶位置间的差异不具有统计学意义（P＞0.05，表1）。
图2 年龄、病灶最大径诊断甲状腺乳头状癌中央区淋巴结转移的ROC曲线。图a为年龄的ROC曲线，图b为病灶最大径的ROC曲线
表1 CLNM组与无CLNM组PTC患者的一般资料比较［例（%）］
资料 CLNM组（n=48） 无CLNM组（n=60） χ2值 P值
性别 3.953 ＜0.001
男 18（37.5） 4（6.70）
女 30（62.5） 56（93.3）
年龄 3.750 ＜0.001
≤42岁 35（72.9） 22（36.7）
＞42岁 13（27.1） 38（63.3）
病灶最大径 3.620 ＜0.001
＜0.95 cm 16（33.3） 41（68.3）
≥0.95 cm 32（66.7） 19（31.7）
位置 0.372 0.923
左叶 21（43.8） 28（46.7）
右叶 26（54.2） 31（51.7）
峡部 1（2.1） 1（1.7）

注：CLNM为颈中央区淋巴结转移；PTC为甲状腺乳头状癌

三、CLNM组与无CLNM组常规超声特征比较

病灶是否接触被膜在2组间差异具有统计学意义（P=0.033）。与无CLNM组相比，接触被膜的病灶在CLNM组更多见（83.3% vs 65.0%）。2组在形态、纵横比、有无钙化、回声方面差异均无统计学意义（P均＞0.05，表2）。
表2 CLNM组与无CLNM组PTC患者常规超声特征比较［例（%）］
超声特征 CLNM组（n=48） 无CLNM组（n=60） χ2值 P值
形态 1.114 0.265
规则 15（31.3） 25（41.7）
不规则 33（68.8） 35（58.3）
纵横比 1.571 0.116
＞1 24（50.0） 39（65.0）
≤1 24（50.0） 21（35.0）
有无钙化 1.359 0.174
有钙化 43（89.6） 48（80.0）
无钙化 5（10.4） 12（20.0）
回声 1.401 0.161
低回声 42（87.5） 57（95.0）
等回声或高回声 6（12.5） 3（5.0）
是否与被膜接触 2.136 0.033
接触 40（83.3） 39（65.0）
不接触 8（16.7） 21（35.0）

注：CLNM为颈中央区淋巴结转移；PTC为甲状腺乳头状癌

四、CLNM组与无CLNM组CEUS特征比较

增强程度、增强均匀性2组间差异具有统计学意义（P=0.005、0.033）。与无CLNM组相比，CLNM组更多表现为不均匀增强及等或高增强（79.2% vs 60.0%，60.4% vs 30.0%）。2组在增强方式、被膜增强连续性方面差异均无统计学意义（P均＞0.05，表3）。
表3 CLNM组与无CLNM组PTC患者CEUS特征比较［例（%）］
超声造影特征 CLNM组（n=48） 无CLNM组（n=60） χ2值 P值
增强程度 3.168 0.005
低增强 19（39.6） 42（70.0）
等或高增强 29（60.4） 18（30.0）
增强方式 0.747 0.455
向心性增强 27（56.3） 38（63.3）
弥散性增强 21（43.8） 22（36.7）
增强均匀性 2.131 0.033
均匀增强 10（20.8） 24（40.0）
不均匀增强 38（79.2） 36（60.0）
被膜增强是否连续 1.401 0.161
是 18（37.5） 15（25.0）
否 30（62.5） 45（75.0）

注：CLNM为颈中央区淋巴结转移；PTC为甲状腺乳头状癌

五、CLNM的多因素Logistic回归分析及预测模型的建立

将单因素分析有差异的因素纳入多因素Logistic回归分析，结果发现年龄≤42岁（OR=4.783，P=0.002）、接触被膜（OR=4.833，P=0.006）、等或高增强（OR=3.696，P=0.013）以及不均匀增强（OR=5.264，P=0.004）是CLNM的独立危险因素（表4，5）。
表4 预测模型各因素变量名及赋值表
因素 变量名 赋值说明
年龄 X1 ＞42岁=0，≤42岁=1
是否接触被膜 X2 不接触=0，接触=1
增强程度 X3 低增强=0，等或高增强=1

增强均匀性

颈中央区淋巴结转移

X4

Y

均匀增强=0，不均匀增强=1

转移=0，未转移=1

表5 PTC患者CLNM的多因素Logistic回归分析
因素 回归系数 标准误差 优势比（OR值） P值 95%CI
年龄 1.565 0.528 3.696 0.013 1.749~13.070
是否接触被膜 1.576 0.576 4.833 0.006 1.562~14.955
增强程度 1.307 0.528 3.696 0.013 1.312~10.410
增强均匀性 1.661 0.573 5.264 0.004 1.397~12.123
常量 -4.017 0.894 0.018 ＜0.001

注：CLNM为颈中央区淋巴结转移；PTC为甲状腺乳头状癌；CI为置信区间

建立预测模型Y=-4.017+1.565×年龄≤42+1.576×结节接触被膜+1.307×等或高增强+1.661×不均匀增强。对模型行拟合优度检验，结果提示预测模型较好地拟合了原始数据（χ2=3.643，P=0.820）。

六、预测模型及模型内各变量参数对CLNM的诊断效能

根据ROC曲线，预测模型诊断CLNM的ROC曲线下面积为0.800（95%置信区间：0.717~0.883），大于模型内任一变量参数的ROC曲线下面积（P均＜0.05），模型内各变量参数间的ROC曲线下面积差异均无统计学意义（P均＞0.05，图3，表6）。
图3 预测模型及模型内各变量参数诊断甲状腺乳头状癌中央区淋巴结转移的ROC曲线
表6 预测模型以及模型内各变量参数对PTC患者CLNM的诊断效能比较
参数 AUC（95%CI） P值 SEN（%） SPE（%） PPV（%） NPV（%）
预测模型 0.800（0.717~0.883） - 70.8 78.3 72.3 77.0
年龄≤42岁 0.681（0.579~0.783） 0.008 72.9 63.3 61.4 74.5
接触被膜 0.592（0.485~0.699） ＜0.001 83.3 35.0 50.6 72.4
等或高增强 0.652（0.547~0.757） 0.005 60.4 70.0 61.7 68.8
不均匀增强 0.696（0.489~0.703） ＜0.001 79.2 40.0 51.4 70.6

注：PTC为甲状腺乳头状癌；CLNM为中央区淋巴结转移；CI为置信区间；AUC为ROC曲线下面积；SEN为敏感度；SPE为特异度；PPV为阳性预测值；NPV为阴性预测值；P值为预测模型与模型内各单一因素AUC比较所得

讨论

CLNM是PTC预后不良的危险因素之一，并且影响手术方式［6］。因此，术前准确评估CLNM风险对于优化治疗方案具有重要意义。本研究利用CEUS观察PTC的声像图表现，建立了联合CEUS、常规超声以及临床参数的预测模型。该模型在评估PTC患者CLNM风险方面表现良好，并且其诊断效能优于模型内单一预测因素。
常规超声是检查颈部淋巴结的首选方式［13, 14］。然而，常规超声受颈部周围结构的遮挡，对中央区淋巴结的扫查受限［15］，并且具有操作者依赖性。既往一些研究［16］发现，微钙化及纵横比＞1等PTC的常规超声表现与CLNM有关。这与本研究结果不一致。原因可能在于样本量差异以及不同研究对一些超声表现的定义不同。例如，本研究对于钙化的定义并未区分微小钙化以及粗大钙化。目前，常规超声评估CLNM的准确性较低，单独依靠常规超声不易对CLNM作出准确诊断。
本研究利用CEUS，同时联合常规超声表现以及临床参数分析CLNM的相关因素。在单因素分析中得出，是否接触被膜、增强程度、增强均匀性以及患者性别、年龄、病灶最大径与CLNM有关（P＜0.05）。在常规超声征象中，与无CLNM组相比，CLNM组中与被膜接触的PTC更多见，这与一些研究结果一致。这是由于接触被膜的病灶更易突破被膜进入血管、淋巴管等周围组织中，从而更易发生LNM［17］。在对病灶CEUS征象分析中得出，CLNM组病灶CEUS表现为等或高增强、不均匀增强的更多。一些研究［10, 11，18］与本研究结论一致。有研究指出，肿瘤内部大量新生血管的生成是肿瘤浸润性生长的条件，等或高增强提示肿瘤内部存在较为丰富的血供，这使得发生CLNM的风险增加［11，18］。此外，肿瘤在浸润生长时会破坏新生血管，导致血流灌注充盈缺损，从而使病灶内部在 CEUS 中表现为不均匀增强。甲状腺被膜外侵犯是发生LNM的危险因素之一［19］，被膜在CEUS中呈线状高增强，当存在被膜外侵犯时被膜常表现为连续性中断［20］。本研究观察了病灶被膜增强的连续性，并未得出该表现与CLNM之间具有相关性。可能的原因为：本研究为回顾性研究，未能统一CEUS采集图像的标准，因此收集的部分病例图像对于被膜显示欠佳，从而影响了对被膜增强连续性的判断。患者的基础资料显示CLNM组患者男性多见，并且年龄较小，病灶最大径较大。这与一些研究［1，21］结果相一致。
将上述因素纳入多因素回归分析，为了获得敏感度以及特异度较均衡的模型，最终选择将接触被膜、等或高增强、不均匀增强以及年龄≤42岁纳入最终预测模型中。经验证该预测模型综合诊断效能较好（AUC为0.800），诊断敏感度（70.8%）及特异度（78.3%）较均衡。其中模型内2个参数来自CEUS，说明CEUS在评估PTC患者CLNM风险方面具有一定的价值。该预测模型联合肿瘤CEUS、常规超声表现及患者临床参数能够较为全面地对PTC患者CLNM的风险做出评估。
本研究尚存在以下局限性：（1）本研究为回顾性研究，未能统一采集图像的标准，今后研究要纳入前瞻性的数据并严格控制图像质量；（2）本研究样本量较小，需要进一步扩大样本量进行研究；（3）分析CEUS时仅分析了定性参数，结果受到主观因素的影响，今后的研究仍需纳入CEUS定量参数以减少主观因素的影响；（4）建立的模型未在验证组中验证，这将是本团队下一步将要进行的研究内容。
综上所述，基于CEUS并联合常规超声及临床参数建立预测模型，其诊断效能较好，可用于PTC患者CLNM的风险评估。

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