ACR-TIRADS与C-TIRADS分类分别联合二维剪切波弹性成像对甲状腺结节分类的诊断效能——多中心回顾性研究

郭云云; 解翔; 彭梅; 姜凡; 毕玉; 何年安; 胡蕾; 杨杨; 王涛; 石玉洁; 陈冬冬

doi:10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.05.008

中华医学超声杂志（电子版） >

2023 , Vol. 20 >Issue 05: 511 - 516

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.05.008

浅表器官超声影像学

ACR-TIRADS与C-TIRADS分类分别联合二维剪切波弹性成像对甲状腺结节分类的诊断效能——多中心回顾性研究

郭云云 ,
解翔 ^,^† ,
彭梅 ,
姜凡 ,
毕玉 ,
何年安 ,
胡蕾 ,
杨杨 ,
王涛 ,
石玉洁 ,
陈冬冬

展开

230601　合肥，安徽医科大学第二附属医院超声科
230036　合肥，安徽省立医院超声科
230088　合肥，安徽省立肿瘤医院超声科
230041　合肥，安徽医科大学第四附属医院超声科

通信作者：解翔，Email：sonographer@126.com

Copy editor: 吴春凤

收稿日期: 2022-03-28

网络出版日期: 2023-10-06

基金资助

安徽医科大学校科研基金(2019xkj045)

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收起

Comparison of diagnostic efficacy of either ACR-TIRADS or C-TIRADS combined with 2D-SWE imaging technology in thyroid nodules: a multicenter retrospective study

Yunyun Guo ,
Xiang Xie ^,^† ,
Mei Peng ,
Fan Jiang ,
Yu Bi ,
Nian'an He ,
Lei Hu ,
Yang Yang ,
Tao Wang ,
Yujie Shi ,
Dongdong Chen

Expand

Department of Ultrasound, the Second Affiliated Hospital of Anhui Medical University, Hefei 230601, China
Department of Ultrasound, Anhui Provincial Hospital, Hefei 361000, China
Department of Ultrasound, Anhui Provincial Cancer Hospital, Hefei 230088, China
Department of Ultrasound, the Fourth Affiliated Hospital of Anhui Medical University, Hefei 230041, China

Corresponding author: Xie Xiang, Email: sonographer@126.com

Received date: 2022-03-28

Online published: 2023-10-06

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Fold

摘要

目的

探讨美国放射学会（ACR）-甲状腺影像报告和数据系统（TIRADS）、甲状腺结节超声恶性危险分层中国指南（C-TIRADS）分类联合二维剪切波弹性成像（2D-SWE）技术在甲状腺结节良恶性鉴别中的诊断效能。

方法

收集省内4家医院（安徽医科大学第二附属医院、安徽省立医院、安徽省立肿瘤医院及安徽医科大学第四附属医院）2021年2月至2022年1月行细针穿刺或手术的甲状腺结节病例，由高年资超声医师经培训后，分别以ACR-TIRADS（2017版）和C-TIRADS对每个结节进行分类。回顾性分析502个甲状腺结节的常规超声及2D-SWE的图像特征，以细针穿刺活检术或手术病理结果为金标准绘制受试者操作特征（ROC）曲线，分析比较ACR-TIRADS、C-TIRADS、2D-SWE以及ACR-TIRADS联合2D-SWE、C-TIRADS联合2D-SWE对甲状腺结节的诊断效能，采用Kappa检验比较2种联合诊断方法的一致性。

结果

ACR-TIRADS联合2D-SWE、C-TIRADS联合2D-SWE诊断恶性结节的ROC曲线下面积（AUC）依次为0.852、0.875，敏感度为86.00%、91.70%，特异度为79.90%、67.40%，准确性为83.27%、80.79%，其诊断效能优于单独运用ACR-TIRADS分类、C-TIRADS分类和2D-SWE成像技术（P＜0.05），C-TIRADS联合2D-SWE诊断的AUC高于ACR-TIRADS联合2D-SWE，差异具有统计学意义（Z=2.090，P=0.037）。ACR-TIRADS联合2D-SWE（以TR5类为截断值）和C-TIRADS联合2D-SWE（以C-TR4B为截断值）的诊断一致性较高（Kappa=0.801，P＜0.001）。

结论

ACR-TIRADS和C-TIRADS分类方法分别联合2D-SWE技术均可提高对甲状腺恶性结节的诊断效能，C-TIRADS联合2D-SWE的整体诊断效能优于ACR-TIRADS联合2D-SWE方法。

关键词： 超声检查; 甲状腺结节; 甲状腺影像报告和数据系统; 剪切波弹性成像

本文引用格式

郭云云 , 解翔 , 彭梅 , 姜凡 , 毕玉 , 何年安 , 胡蕾 , 杨杨 , 王涛 , 石玉洁 , 陈冬冬 . ACR-TIRADS与C-TIRADS分类分别联合二维剪切波弹性成像对甲状腺结节分类的诊断效能——多中心回顾性研究[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2023 , 20(05) : 511 -516 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.05.008

Abstract

Objective

To compare the efficacy of either the 2017 American Society of Radiology thyroid imaging report and data system (ACR-TIRADS) or the Chinese ultrasound thyroid imaging report and data system (C-TIRADS) combined with two-dimensional shear wave elastography (2D-SWE) imaging technology in the differential diagnosis of benign and malignant thyroid nodules.

Methods

Cases with thyroid nodules who underwent fine needle aspiration or surgery at four hospitals in Anhui province (the Second Affiliated Hospital of Anhui Medical University, Anhui Provincial Hospital, Anhui Provincial Cancer Hospital, and the Fourth Affiliated Hospital of Anhui Medical University) from February 2021 to January 2022 were collected and classified by trained senior sonographers based on the ACR-TIRADS (2017) and C-TIRADS, respectively. A total of 502 thyroid nodules with the data of conventional ultrasound and 2D-SWE were retrospectively analyzed. Using the fine needle aspiration or surgical pathological results as the gold standard, receiver operating characteristic (ROC) curve analysis was performed to compare the diagnostic efficacy of ACR-TIRADS, C-TIRADS, 2D-SWE technology, ACR-TIRADS combined with 2D-SWE, and C-TIRADS combined with 2D-SWE in thyroid nodules. The consistency of the two combined diagnostic methods was assessed by Kappa test.

Results

The area under the ROC curve (AUC) of ACR-TIRADS combined with 2D-SWE and C-TIRADS combined with 2D-SWE (set cut-off value: C-TR4C) was 0.852 and 0.875, respectively, for the diagnosis of malignant thyroid nodules, with a corresponding sensitivity of 86.00% and 91.70%, specificity of 79.90% and 67.40%, and accuracy of 83.27% and 80.79%; the diagnostic efficacy of these two combinations was significantly better than that of ACR-TIRADS, C-TIRADS, or 2D-SWE technology alone (P＜0.05). The AUC of C-TIRADS was higher than that of ACR-TIRADS (Z=2.090, P=0.037). The Kappa value of ACR-TIRADS combined with 2D-SWE and C-TIRADS combined with 2D-SWE was 0.801 (P＜0.001).

Conclusion

Either ACR-TIRADS or C-TIRADS combined with 2D-SWE technology can considerably improve the diagnostic efficacy for malignant thyroid nodules, with the latter having better diagnostic efficacy.

Key words： Ultrasonography; Thyroid nodule; Thyroid imaging reporting and data system; Shear wave elastography

超声检查是临床发现甲状腺结节的重要方法，甲状腺结节良恶性的鉴别诊断在临床治疗决策中起着重要作用。不同国家提出了不同的甲状腺影像报告和数据系统（thyroid imaging reporting and data system，TI-RADS）分类，标准各不统一^［1］。2017年美国放射学会（American College of Radiology，ACR）提出的TI-RADS分类以及2020年以詹维伟教授为首的专家委员会发布的中国甲状腺影像报告和数据系统（China thyroid imaging reporting and data system，C-TIRADS）^［2］，这2种分类方式对甲状腺结节进行了很好的恶性风险评估，但目前其对结节诊断的准确性及可重复性受到超声医师主观判断的影响。基于二维剪切波弹性成像（two-dimensional shear wave elastography，2D-SWE）技术的研究发现^［3］，2D-SWE技术在甲状腺结节诊断中展现出较高的可重复性及准确性。因此，本研究拟评价ACR-TIRADS、C-TIRADS分类及其分别联合2D-SWE技术对甲状腺结节的诊断效能。

资料与方法

一、对象

集中省内4家三级甲等医院（安徽医科大学第二附属医院、安徽省立医院、安徽省立肿瘤医院和安徽医科大学第四附属医院）具有5年以上甲状腺超声经验的超声医师，培训学习ACR-TIRADS（2017版）和C-TIRADS的分类方法及2D-SWE技术，至少2名具有5年以上甲状腺超声诊断经验的医师分别对结节进行分级，有争议者共同讨论后决定，后将图像、病理结果及基本资料上传至中心单位。

收集2021年2月至2022年1月4家医院行细针穿刺（fine needle aspiration，FNA）或手术的甲状腺结节病例，共纳入甲状腺结节患者459例（502个结节），其中男性116例（127个结节，25.30%），女性343例（375个结节，74.70%），年龄为（45.58±12.22）岁（范围为16~80岁），结节最大径为（10.14±6.78）mm（范围为2.30~49.30 mm），患者均需在FNA或手术之前行超声及2D-SWE检查。

纳入标准：（1）有明确的甲状腺结节，且囊性部分＜50%；（2）术前或FNA前保存超声及2D-SWE图像清晰；（3）基本资料及病理结果完整。排除标准：（1）患者检查前已进行过手术和FNA等有创治疗或操作；（2）超声图像质量差不能满足参数测量、分析，基本资料不完整；（3）不能配合试验操作。本研究获得安徽医科大学第二附属医院伦理委员会审批同意（2020078）。

二、仪器与方法

1. 仪器：采用Siemens ACUSON Sequoia彩色多普勒超声诊断仪，10L4线控阵探头，探头频率为3~10 MHz，条件设置为甲状腺模式及弹性成像模式，测量范围设定为0.5~10.0 m/s。

2. 检查方法：（1）患者取仰卧位，颈部充分暴露，先行常规超声检查，观察并记录结节位置、大小、内部回声、形态（纵横比）、边缘、强回声等具体情况。（2）采集2D-SWE图像：患者保持仰卧体位，选取病灶最大切面，充足耦合剂，调整头颈角度，使探头垂直皮肤表面，无需加压，设置取样框覆盖病灶及周围甲状腺组织。图像质量稳定后，激活2D-SWE，指导患者屏气2~3 s，质控图显示黄色或绿色，速度模式下测量剪切波速度（shear wave velocity，SWV），感兴趣区域取病灶内切最大径（图1）。重复测量3次取平均值。

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图1 45岁女性患者甲状腺右叶实性结节。图a：剪切波弹性成像测量剪切波速度为4.15 m/s，感兴趣区域取结节内切最大径，调整适当的速度标尺范围；图b：手术病理证实为乳头状癌（HE×400）

3. 图像分析：（1）由2名高年资超声医师参照ACR-TIRADS分类指南：甲状腺结节危险分层依次为TR1（≤2%）、TR2（≤2%）、TR3（＜5%）、TR4（5%~20%）和TR5（＞20%），依据甲状腺可疑恶性超声特征对每个结节进行分值计算并分类，以TR5为恶性结节的截断值，结果计入A组。（2）参照C-TIRADS分类指南：甲状腺结节危险分层依次为C-TR1~2（0%）、C-TR3（＜2%）、C-TR4A（2%~10%）、C-TR4B（10%~50%）、C-TR4C（50%~90%）、C-TR5（＞90%）、C-TR6（活检恶性），以C-TR4B为恶性结节的截断值，获取分类结果，计入C组（本研究不纳入C-TR6类结节）。（3）获取2D-SWE图像，最终测量取3次平均值，结果计入S组，根据受试者操作特征（receiver operating characteristic，ROC）曲线获取约登指数的最高临界点，获得恶性结节的最佳截断值。

4. 联合诊断：（1）ACR-TIRADS+2D-SWE：当SWV≥截断值（2D-SWE）时，TR相应升高一个级别，当SWV＜截断值时，TR相应降低一个级别，结果计入A+S组（5类不再上调，2类不再下调）；（2）C-TIRADS+2D-SWE：当SWV≥截断值（2D-SWE）时，C-TR相应升高一个级别，当SWV＜截断值时，C-TR相应降低一个级别，结果计入C+S组（5类不再上调，2类不再下调）。

三、统计学分析

采用SPSS 23.0和MedCalc 19.0.4统计软件进行统计学分析。年龄、结节最大径线为符合正态分布的计量资料，以

x ¯

±s表示；患者SWV值为不符合正态分布的计量资料，以M（Q_R）表示，采用Wilcoxon秩和检验比较2D-SWE技术诊断恶性组和良性组的差异；结节分类的声像图特征为计数资料，以例数和百分率表示，采用χ²检验比较A+S（TR5）组和C+S（C-TR4B）组间诊断准确性的差异，采用Kappa检验比较2种联合诊断方法的一致性。以病理结果为“金标准”，绘制不同诊断方法的ROC曲线，获得各诊断方法的最佳临界值，计算ROC曲线下面积（area under the curve，AUC），使用Z检验比较不同组间AUC的差异，以P＜0.05为差异具有统计学意义。采用χ²检验比较不同方法的诊断敏感度、特异度和准确性的差异，以校正P′＜0.005为差异具有统计学意义。

结果

一、病理结果

459例甲状腺结节患者502个甲状腺结节均经FNA或手术病理诊断，良性结节224个（44.62%，224/502），其中结节性甲状腺肿6个（1.20%，6/502），滤泡性腺瘤11个（2.19%，11/502），慢性淋巴性甲状腺炎7个（1.39%，7/502），肉芽肿性结节、甲状腺腺瘤型结节性甲状腺肿合并慢性淋巴性细胞性甲状腺炎各2个（0.40%，2/502），结节性甲状腺肿合并慢性淋巴性甲状腺炎、亚急性甲状腺炎、亚急性甲状腺炎合并结节性甲状腺肿各1个（0.20%，1/502），其他193个（38.45%，193/502）；恶性结节278个（55.38%，278/502，均为乳头状癌），其中合并慢性淋巴细胞性甲状腺炎37个（7.37%，37/502）、合并慢性淋巴细胞性甲状腺炎并结节性甲状腺肿2个（0.40%，2/502），合并结节性甲状腺肿15个（2.99%，15/502），合并亚急性淋巴性甲状腺炎1个（0.20%，1/502）。

二、不同诊断方法对甲状腺结节的诊断效能

超声医师根据ACR-TIRADS分类、C-TIRADS分类指南对甲状腺结节可疑恶性特征进行分值计算，最终确定结节的恶性程度分级，可筛选出大部分恶性结节。ACR-TIRADS分类，设置截断值为TR5时，获得ROC曲线下最佳AUC为0.720。C-TIRADS分类，设置截断值为C-TR4B时，获得ROC曲线下最佳AUC为0.735。2D-SWE技术诊断甲状腺结节（图1），恶性结节的SWV［2.44（2.05，2.95）m/s］大于良性结节［1.75（1.40，2.14）m/s］，差异具有统计学意义（Z=-12.439，P＜0.001）；根据ROC曲线取约登指数最高临界点0.54时，获得SWV诊断甲状腺结节最佳截断值（1.78 m/s），AUC为0.825。上述3种独立诊断方法中，2D-SWE技术鉴别结节良恶性的敏感度达到90.60%，特异度为63.40%，准确性为78.49%，均较ACR-TIRADS分类及C-TIRADS分类独立诊断高，但差异无统计学意义（P＞0.005），适用于恶性结节的初筛（图2，表1）。

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图2 不同方法诊断甲状腺结节良恶性的受试者操作特征曲线

注：A为ACR-TIRADS分类，C为C-TIRADS分类，S组为2D-SWE技术，AS为ACR-TIRADS+2D-SWE，CS为C-TIRADS+2D-SWE

表1 不同诊断方法对甲状腺结节良恶性的诊断效能

组别	曲线下面积	敏感度（%）	特异度（%）	准确性（%）
A组	0.720^ab	74.50^a	62.90^a	69.32
C组	0.735^b	79.90	64.30	70.52
S组	0.825^b	90.60^ab	63.40^ab	78.49
A+S组	0.852^b	86.00^b	79.90^b	83.27
C+S组	0.875	91.70	67.40	80.79

注：A组为美国放射学会（ACR）-甲状腺影像报告和数据系统（TIRADS）分类检验诊断结果，C组为中国（C）-TIRADS分类检验诊断结果，S组为二维剪切波弹性成像（2D-SWE）技术检验诊断结果，A+S组为ACR-TIRADS+2D-SWE检验诊断结果，C+S组为C-TIRADS+2D-SWE检验诊断结果；^a与A+S组相比，AUC对比差异具有统计学意义（P＜0.05），敏感度、特异度对比，差异具有统计学意义（P′＜0.005）；^b与C+S组相比，AUC对比差异具有统计学意义（P＜0.05），敏感度、特异度对比，差异具有统计学意义（P′＜0.005）

ACR-TIRADS+2D-SWE技术诊断甲状腺恶性结节的ROC曲线AUC高于ACR-TIRADS分类单独诊断的AUC，差异具有统计学意义（Z=6.295，P＜0.001），与ACR-TIRADS分类单独诊断比较，敏感度及特异度有所提高，差异具有统计学意义（P′＜0.005）；联合诊断的AUC高于2D-SWE技术单独诊断，但差异无统计学意义（Z=1.654，P=0.098），敏感度低于2D-SWE技术单独诊断，特异度高于2D-SWE技术，差异具有统计学意义（P′＜0.005）；联合诊断的准确性较ACR-TIRADS分类、2D-SWE有所提高，但差异均无统计学意义（P′＞0.005）。

C-TIRADS+2D-SWE诊断，设置截断值为C-TR4B时，ROC曲线AUC为0.875，与C-TIRADS分类单独诊断AUC比较，差异具有统计学意义（Z= 7.454，P＜0.001）；与C-TIRADS分类单独诊断的敏感度、特异度、准确性比较有所提高，但差异均无统计学意义（P′均＞0.005）；联合诊断的AUC高于2D-SWE技术单独诊断，差异具有统计学意义（Z=3.068，P=0.002），敏感度、特异度高于2D-SWE技术，差异具有统计学意义（P′＜0.001），准确性比较，差异无统计学意义（P′＞0.005）。

A+S（TR5）和C+S（C-TR4B）2种联合诊断方法的一致性较高（Kappa=0.801，P＜0.001）。C+S（C-TR4B）组的AUC高于A+S（TR5）组，差异具有统计学意义（Z=2.090，P=0.037），敏感度高于A+S（TR5）组，特异度低于A+S（TR5）组，差异均具有统计学意义（P′＜0.001）；准确性对比，差异无统计学意义（P′＞0.005）。

讨论

超声是检出甲状腺结节的重要工具，通过结节的超声特征对其进行恶性风险分层，对辅助临床医师做出最佳治疗决策非常重要。以往研究显示，二维灰阶超声主要通过分析结节成分、内部回声、纵横比、边缘、钙化等可疑恶性超声特征对病变的性质进行判断^［4］。本研究通过ACR-TIRADS和C-TIRADS 2种分类系统对甲状腺结节良恶性进行鉴别，当ACR-TIRADS分类以TR5类、C-TIRADS分类以C-TR4B类作为鉴别良恶性结节的截断值时，其敏感度较高，但特异度、准确性较低，尤其是结节合并自身免疫性疾病时，结节的二维超声恶性特征往往被甲状腺自身病变掩盖。因此，在实际临床应用中，基于高频超声的TI-RADS分类系统仍存在不足之处，可能会出现较高的漏诊率。

近年来，2D-SWE技术作为识别硬度增加的癌症（如乳头状癌）的一种非侵入性新型弹性技术，受到了广泛关注。相较于传统弹性技术，2D-SWE操作步骤简单，重复性更好，能够通过横向剪切波定量测量病变组织的硬度，提高甲状腺良恶性结节的鉴别诊断率^［5］。Xu等^［6］指出关于“SWE+甲状腺”搜索的6项Meta分析表明，SWE具有较高的敏感度和特异度，可作为鉴别甲状腺结节良恶性的辅助方法。一般认为，甲状腺良性结节质地偏软，恶性结节质地偏硬，而高频超声不能检测或评估甲状腺肿瘤组织密度的相关参数^［7］。Liu等^［8］研究指出当患者伴有自身免疫性甲状腺疾病时，其结节外甲状腺实质硬度显著增加，SWE用于鉴别自身免疫性甲状腺疾病患者的结节良、恶性结果不受影响。本研究仅对结节的SWV值进行探讨，结果显示，恶性结节的SWV大于良性结节，组间差异有统计学意义（P＜0.001）。在不同研究中，SWV选取的最佳截断值及诊断效能差异较大，这可能与研究者应用的机器型号及方法不同有关。组织硬度也可显示为弹性测量值，SWV越高，弹性测量值越大。既往研究表明，不同的SWE弹性测量值包括最大弹性值、平均弹性值、最小弹性值、弹性值标准差可作为鉴别诊断恶性结节的界值^［9］。Luo等^［10］指出在不同的SWE参数中，平均弹性值是诊断结节的最佳指标，通过不同的截断值可得到较高的敏感度（＞98%）及特异度（＞98%）。在本研究中，SWV的截断值为1.78 m/s，也获得较高的敏感度（90.60%）。本研究SWV的截断值低于Zhang等^［11］研究SWV平均值截断值（2.87 m/s），但与Kyriakidou等^［12］报道的截断值（1.98 m/s）类似，表明较低SWV的结节也不能排除恶性的可能。当以SWV≥1.78 m/s作为截断值时，2D-SWE诊断良恶性结节的AUC为0.825，高于ACR-TIRADS分类（AUC=0.720）和C-TIRADS分类（AUC=0.735）。另外，囊性改变、钙化、大小、病理类型、探头预压等可能影响SWE的图像质量及结果^{［13, 14, 15］}，因此，EFSUMB、WFSUMB^［3，16］指南表明SWE技术单独诊断甲状腺结节时有一定的局限性，可作为灰阶超声的有效补充工具。

既往文献显示，TI-RADS分类联合SWE可提高甲状腺结节良恶性的诊断效能，在减少某些结节不必要的细针抽吸细胞学活检方面有一定的价值^［6］。这与本研究结果类似，ACR-TIRADS+2D-SWE评价甲状腺结节良恶性时，设置截断值为TR5时，整体诊断效能优于ACR-TIRADS分类及2D-SWE技术独立诊断；C-TIRADS分类联合2D-SWE设置截断值为C-TR4B时，根据ROC曲线获得最佳AUC（0.875），较单独C-TIRADS分类及2D-SWE明显增大，敏感度、特异度、准确性均较上述2种独立诊断提高。上述各分类方法准确性略有不同程度的变化，但组间对比差异均无统计学意义（P′＞0.005），提示其均适用于甲状腺结节的初筛检查，对结节良恶性的判断均具有一定的参考价值。除ACR-TIRADS分类联合2D-SWE技术与2D-SWE技术独立诊断的敏感度对比，2种分类联合诊断较其他独立诊断方法的敏感度、特异度、准确性均有所提高。因此，2种联合诊断方法整体效能均优于上述各独立诊断方法。

2种联合诊断方法的AUC对比差异具有统计学意义，其中ACR-TIRADS分类联合2D-SWE诊断恶性结节的准确性稍高于C-TIRADS分类联合2D-SWE方法，但差异无统计学意义（P′＞0.005）；运用C-TIRADS分类联合2D-SWE诊断恶性结节的敏感度达到91.70%，AUC达0.875，在不降低准确性的同时，整体诊断效能优于本文中其他所述诊断方法。

本研究存在一定局限性：首先，这是一项回顾性研究，可能导致病例的选择偏倚；其次，病理类型单一（恶性结节均为乳头状癌），这与甲状腺乳头状癌多见有关；第三，本研究未对病灶背景组织（桥本甲状腺炎、结节性甲状腺肿等）以及2D-SWE的操作因素（探头预压力、探头充分贴合皮肤等）进一步讨论，将在今后的研究阶段予以完善。

综上所述，ACR-TIRADS分类及C-TIRADS分类系统是超声医师检出甲状腺结节较实用的临床工具，而2D-SWE作为辅助技术，能够提供病灶硬度的定量信息。在2种TI-RADS分类系统基础上辅以2D-SWE技术，均能提高对甲状腺恶性结节的诊断特异度及准确性，提高甲状腺良恶性结节的诊断效能，尤其是C-TIRADS分类联合2D-SWE技术，大大减少了恶性结节的漏诊率。

参考文献

原文顺序 | 文献年度倒序 | 文中引用次数倒序

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