高帧频超声造影在评价C-TIRADS 4-5类甲状腺结节成像特征中的应用

丁雷; 罗文; 杨晓; 庞丽娜; 张佩蒂; 刘海静; 袁佳妮; 刘瑾

doi:10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.09.001

中华医学超声杂志（电子版） >

2023 , Vol. 20 >Issue 09: 887 - 894

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.09.001

高帧频超声影像学

高帧频超声造影在评价C-TIRADS 4-5类甲状腺结节成像特征中的应用

丁雷 ,
罗文 ^,^† ,
杨晓 ,
庞丽娜 ,
张佩蒂 ,
刘海静 ,
袁佳妮 ,
刘瑾

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710032　西安，空军军医大学第一附属医院超声医学科

通信作者：罗文，Email：lwdd1234@fmmu.edu.cn

Copy editor: 吴春凤

收稿日期: 2023-06-20

网络出版日期: 2023-12-11

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收起

Application of high-frame-rate contrast-enhanced ultrasound in evaluation of imaging features of C-TIRADS 4-5 thyroid nodules

Lei Ding ,
Wen Luo ^,^† ,
Xiao Yang ,
Lina Pang ,
Peidi Zhang ,
Haijing Liu ,
Jiani Yuan ,
Jin Liu

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Department of Ultrasound, the First Affiliated Hospital of Air Force Medical University of PLA, Xi'an 710032, China

Corresponding author: Luo Wen, Email: lwdd1234@fmmu.edu.cn

Received date: 2023-06-20

Online published: 2023-12-11

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摘要

目的

探索中国甲状腺超声报告与数据系统（C-TIRADS）4-5类甲状腺结节高帧频超声造影（H-CEUS）成像特征。

方法

前瞻性纳入2022年9月至2023年5月空军军医大学第一附属医院甲状腺C-TIRADS 4-5类结节患者102例（共109个结节），进行H-CEUS及常规超声造影（C-CEUS）检查。分析造影特征：结节内有无迂曲血管、增强方向、增强均匀性、增强强度以及边界是否清晰。分析造影时间-强度曲线（TIC）参数[到达时间（AT）、达峰时间（TTP）、峰值强度（PI）、上升斜率（AS）、下降斜率（DS）]。以细针抽吸或手术病理结果为最终诊断结果，将结节分为良性结节组与恶性结节组。采用 χ²检验或Fisher确切概率检验比较2组内H-CEUS与C-CEUS特征的差异，采用非参数Mann-Whitney检验比较良、恶性结节组内C-CEUS与H-CEUS TIC参数的差异。

结果

纳入的109个结节中，恶性结节61个，良性结节48个。在恶性结节中，H-CEUS显示78.7%（48/61）的结节增强后内部存在迂曲血管，高于C-CEUS的31.1%（19/61），在良性结节中，H-CEUS显示91.7%（44/48）的结节增强后边界清晰，高于C-CEUS的31.3%（15/48），差异均具有统计学意义（ χ²=27.843、36.984，P均<0.001）。H-CEUS与C-CEUS在显示造影增强方向、增强均匀性以及增强强度方面比较，差异均无统计学意义（P均>0.05）。良、恶性结节H-CEUS TIC参数PI分别为24.18（19.09，31.20）和18.20（16.66，23.91），低于C-CEUS的35.42（25.83，39.77）和27.79（25.88，29.98），差异具有统计学意义（Z=-3.467、-3.922，P=0.001、<0.001）。恶性结节H-CEUS TIC参数DS[-0.11（-0.15，-0.09）]高于C-CEUS[-0.15（-0.18，-0.12）]，差异具有统计学意义（Z=-2.578，P=0.010）。2组内，H-CEUS TIC参数AT、TTP、AS与C-CEUS比较，差异均无统计学意义（P均>0.05）。

结论

H-CEUS能够反映C-TIRADS 4-5类甲状腺结节增强特征，并在显示迂曲血管及边界清晰度方面具有一定的优势。

关键词： 高帧频; 甲状腺结节; 超声造影; 时间-强度曲线

本文引用格式

丁雷 , 罗文 , 杨晓 , 庞丽娜 , 张佩蒂 , 刘海静 , 袁佳妮 , 刘瑾 . 高帧频超声造影在评价C-TIRADS 4-5类甲状腺结节成像特征中的应用[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2023 , 20(09) : 887 -894 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.09.001

Abstract

Objective

To explore the characteristics of high-frame-rate contrast-enhanced ultrasound (H-CEUS) in Chinese thyroid imaging reporting and data system (C-TIRADS) 4-5 thyroid nodules.

Methods

One hundred and two patients with C-TIRADS 4-5 thyroid nodules (n=109) diagnosed at the First Affiliated Hospital of the Air Force Military Medical University from September 2022 to May 2023 were prospectively collected. H-CEUS and conventional contrast-enhanced ultrasound (C-CEUS) were performed. The characteristics of H-CEUS imaging were analyzed with regard to whether there was tortuous blood vessels in the nodules, enhancement direction, enhancement uniformity, enhancement intensity, whether the boundary was clear, and the time-intensity curve (TIC) parameters [arrival time (AT), time to peak (TTP), peak intensity (PI), maximum slope of rise curve (AS), and maximum slope of decline curve (DS)]. These features were then compared with the C-CEUS imaging features. Based on fine-needle aspiration or surgical pathology, the nodules were divided into either a benign group or a malignant group. The χ² test or Fisher exact probability method was used to compare the differences in imaging features between H-CEUS and C-CEUS in the two groups. Nonparametric Mann-Whitney test was used to compare the differences between C-CEUS and H-CEUS TIC parameters in the two groups.

Results

Of the 109 nodules included, there were 48 benign nodules and 61 malignant nodules. In malignant nodules, H-CEUS showed that 78.7% (48/61) of the nodules had tortuous blood vessels after enhancement (C-CEUS showed 31.1%, χ²=27.843, P<0.001). In benign nodules, H-CEUS showed that 91.7% (44/48) of the nodules had a clear boundary after enhancement (C-CEUS showed 38.9%, χ²=36.984, P<0.001). H-CEUS and C-CEUS showed that there was no significant difference in enhancement direction, enhancement uniformity, or enhancement intensity between thyroid benign and malignant nodules after enhancement (P>0.05). In H-CEUS, the PI of benign nodules and malignant nodules was 24.18 (19.09, 31.20) and 18.20 (16.66, 23.91), respectively, significantly lower than that of C-CEUS [35.42 (25.83, 39.77) and 27.79 (25.88, 29.98), respectively; Z=-3.467 and -3.922; P=0.001 and <0.001, respectively]. In H-CEUS, DS [-0.11 (-0.15, -0.09)] was signifciantly higher than that of C-CEUS [-0.15 (-0.18, -0.12); Z=-2.578, P=0.010]. There was no significant difference in AT, TTP, or AS between H-CEUS and C-CEUS in both benign and malignant nodules (P>0.05).

Conclusion

H-CEUS can reflect the different enhancement characteristics of C-TIRADS 4-5 thyroid nodules, and has appreciated advantages in showing tortuous blood vessels and nodule boundary.

Key words： High frame rate; Thyroid nodules; Contrast-enhanced ultrasound; Time-intensity curve

甲状腺结节发病率近年来逐年上升^［1-2］。根据中国甲状腺超声报告与数据系统（Chinese thyroid imaging reportingand data system，C-TIRADS）分类，C-TIRADS 4类结节的恶性风险为2%~90%，C-TIRADS 5类的结节的恶性风险更是超过90%^［3］，在临床诊疗中被高度关注。尽管细针抽吸活检已用于明确诊断，但仍然存在诊断无法确定、良性结节过度活检^［4］、部分患者恐惧有创检查而拒绝活检等情况^［5-6］。因此，提高无创检查方法对结节恶性风险判断的准确性，对避免良性结节的过度诊断及治疗至关重要^［7］。

超声造影（contrast-enhanced ultrasound，CEUS）能够显示结节内部血流分布情况，对鉴别结节良恶性起到了补充作用。常规超声造影（conventional contrast-enhanced ultrasound，C-CEUS）帧频一般在10帧/s左右，作者前期研究发现C-CEUS中不同增强模式能够为鉴别结节良恶性提供重要信息^［8］。但对于部分较小结节，其增强模式判断仍存在一定困难^［9］。高帧频超声造影（high-frame-rate contrastenhanced ultrasound，H-CEUS）是一种帧频大于50帧/s的造影新模式，能够追踪造影剂微泡的运动轨迹，提供更多微血管血流信息。已有研究发现H-CEUS有助于准确反映胆囊息肉样病变微循环的变化^［10］。时间-强度曲线（time-intensity curve，TIC）分析能够为良恶性结节不同特征提供补充信息^［11-12］。但目前对甲状腺结节的H-CEUS增强特征及TIC分析鲜有报道。

本研究通过观察C-TIRADS 4-5类甲状腺结节H-CEUS图像特点，并结合TIC参数定量分析，旨在探索显示甲状腺良、恶性结节造影特征的新方法。

资料与方法

一、对象

前瞻性收集2022年9月至2023年5月在空军军医大学第一附属医院超声科行甲状腺超声检查的C-TIRADS 4-5类结节患者102例（共109个结节）。纳入标准：（1）年龄≥18岁；（2）患者依从性好，可配合超声造影检查。排除标准：（1）未能获得细针抽吸或者手术切除病理结果；（2）超声造影剂严重过敏；（3）存在严重心、肺、脑等重要器官疾病；（4）无法配合CEUS查者，包括患有精神疾病者。本研究经空军军医大学伦理委员会批准，所有患者均签署知情同意书。

二、仪器与方法

1. 仪器与试剂：采用Mindray Resona 7超声诊断仪，搭载超声平面波造影成像技术，探头选用L14-5WU型号，频率5~9 MHz，进行H-CEUS及C-CEUS检查。造影剂采用SonoVue（Bracco，米兰，意大利），检查前与0.9%氯化钠溶液5 ml配置成微泡混悬液，使用前充分振荡摇匀。

2. 检查方法：患者采取平卧位，充分暴露颈前区，行常规二维超声检查，当患者存在多发结节时，选择拟进行细针抽吸穿刺或能够获得手术病理结果的结节为目标结节。以病灶最大切面为观察切面，探头轻放于皮肤表面并固定于相对稳定位置。每个结节先行H-CEUS检查（帧频范围55~85帧/s）。超声造影剂用量2.0 ml，经肘部浅静脉团注，随后快速注入5.0 ml生理盐水。注射超声造影剂的同时启动计时器，动态观察造影过程并获取120 s动态图像，存储动态图像。检查结束后间隔30 min对同一甲状腺结节的相同切面行C-CEUS检查（帧频范围9~15帧/s）。由同一位超声医师进行H-CEUS和C-CEUS检查。

3. 常规超声图像特征：记录结节大小、边界、形态、性质、回声、钙化图像特征。根据C-TIRADS诊断标准，可疑恶性特征包括实性、微钙化、极低回声、垂直位以及边缘模糊、不规则或甲状腺外侵犯，良性特征为彗星尾伪像。计数上述恶性超声特征的数量，每一项恶性特征计1分，如存在彗星尾征则减1分。1~4分为C-TIRADS 4类结节，5分为C-TIRADS 5类结节。

4. CEUS图像分析：由2名具有5年以上甲状腺CEUS诊断经验的超声医师负责判读CEUS图像，读图前接受10例良性结节及10例恶性结节H-CEUS及C-CEUS的增强模式判读的培训。该2名超声医师独立进行图像分析，对患者临床资料、实验室检查结果和病理结果均不知情。

记录CEUS增强特征，包括：（1）增强后结节内部有无迂曲血管；（2）造影剂增强方向，包括向心性（指造影剂微泡从结节边缘区域向中心扩张）和非向心性；（3）造影剂增强均匀（指造影剂微泡在结节内部分布均匀一致）与不均匀（指造影剂微泡在结节内部分布不均匀或增强后结节内有造影剂微泡未灌注区）；（4）造影剂增强强度，包括低增强（指结节内造影剂微泡增强强度低于周围正常甲状腺组织）与等增强（指结节内造影剂微泡增强强度与周围正常甲状腺组织一致）；（5）增强后结节与正常甲状腺组织边界是否清晰。间隔1周后，以同样方法分析C-CEUS图像。

5. TIC参数分析：TIC参数通过Mindray Resona 7超声诊断仪搭载的CEUS QA软件获得，包括（1）峰值强度（peak intensity，PI），指造影剂灌注最高强度，以周围组织最高强度为100%；（2）到达时间（arrival time，AT），指造影强度开始出现的时间点；（3）达峰时间（time to peak，TTP），指造影剂开始灌注到达PI的时间；（4）上升曲线最大斜率（maximum slope of rise curve，AS），指曲线上病灶灌注起始到峰值两点间斜率；（5）下降曲线最大斜率（maximum slope of decline curve，DS），指曲线上病灶消退到消失两点间的斜率。

6. 最终诊断标准：以细针抽吸或手术病理结果为最终诊断结果。良性甲状腺结节包括结节性甲状腺肿、炎性结节、腺瘤、囊肿；恶性结节包括甲状腺乳头状癌、甲状腺滤泡状癌。

三、统计学分析

采用SPSS 26.0统计学软件对以上数据进行处理。年龄、结节最大径为符合正态分布的计量资料，以

表示，采用t检验比较良性结节组与恶性结节组的差异；性别、恶性风险分层结节数量、CEUS增强特征（包括结节内有无迂曲血管、增强方向、增强均匀性、增强强度以及边界是否清晰）为计数资料，采用例数表示，采用χ²检验或Fisher精确概率法比较良、恶性结节组间性别和恶性风险分层的差异、各组内H-CEUS及C-CEUS增强特征的差异以及最大径<5 mm结节H-CEUS及C-CEUS增强特征的差异；TIC参数以M（Q_R）表示，采用非参数Mann-Whitney检验比较良、恶性结节组内C-CEUS与H-CEUS之间的差异。P<0.05表示差异具有统计学意义。应用Kappa检验评估观察者之间一致性，Kappa值<0为不一致；Kappa值=0.00~0.20为一致性程度较差；Kappa值=0.21~0.40为一致性程度一般；Kappa值=0.41~0.60为一致性程度中等；Kappa值=0.61~0.80为一致性程度较强；Kappa值=0.81~1.0为一致性程度很强。

结果

一、患者一般情况及超声图像特征

本研究共纳入102例患者109个甲状腺结节（96例患者单发结节，5例患者2个结节，1例患者3个结节），其中男性17例，女性85例，年龄（43.36±9.00）岁（范围23~67岁）。临床最终诊断结果：良性结节48个，恶性结节61个（甲状腺乳头状癌60个，甲状腺滤泡状癌1个），其中多发结节患者病理结果均为甲状腺乳头状癌，C-TIRADS 4类结节93个，C-TIRADS 5类结节16个。结节最大径为（1.04±0.53）cm（范围0.3~3.5 cm）。良性结节和恶性结节患者年龄、结节最大径及C-TIRADS分类比较，差异均无统计学意义（P均>0.05，表1）。

表1 甲状腺结节患者一般情况及超声图像特征比较

组别	例数	性别		年龄（岁，）	结节最大经（cm，）	恶性风险分层
组别	例数	男	女	年龄（岁，）	结节最大经（cm，）	C-TIRADS 4类	C-TIRADS 5类
良性结节组	48	5	17	40.82±7.46	1.20±0.73	44	4
恶性结节组	61	12	68	44.06±9.29	0.89±0.48	49	12
统计值		χ²=0.742		t=-1.507	t=2.630	χ²=2.758
P值		0.389		0.135	0.101	0.097

注：C-TIRADS为中国甲状腺影像报告与数据系统

二、甲状腺结节CEUS增强模式及特征

恶性结节中，H-CEUS显示75.4%（46/61）结节呈向心性低增强，9.8%（6/61）结节呈不均匀低增强，14.8%（9/61）结节呈等增强；良性结节中，29.2%（14/48）结节呈边界清晰的低增强，8.3%（4/48）结节呈等增强，62.5%（30/48）结节呈边界清晰的不均匀等增强（结节内含造影剂未增强区）。在恶性结节中，H-CEUS显示78.7%（48/61）的结节增强后内部存在迂曲血管，高于C-CEUS的31.1%（19/61），在良性结节中，H-CEUS显示91.7%（44/48）的结节增强后边界清晰，高于C-CEUS的31.3%（15/48），差异均具有统计学意义（P<0.05，表2）；在良恶性结节中，2种造影方式的造影剂增强方向、增强均匀性以及增强强度比较，差异均无统计学意义（P均>0.05，表2），且观察者在良性结节组内H-CEUS和C-CEUS均未观察到向心性增强。但在恶性结节向心性增强评价中，H-CEUS显示率为75.4%（46/61），较C-CEUS（60.7%，37/61）显示出提高的趋势（图1）。2位读图医师评价H-CEUS与C-CEUS增强特征中，均显示出很强的一致性（良性组Kappa=0.968与 0.971，恶性组Kappa=0.927与0.910）。

表2 甲状腺良、恶性结节C-CEUS与H-CEUS造影增强特征比较（个）

造影方式	内部迂曲血管		增强方向		增强均匀性		增强强度		增强后边界
造影方式	有	无	向心性	非向心性	均匀	不均匀	低增强	等增强	清晰	不清晰
良性结节（n=48）
C-CEUS	1	47	0	48	1	47	10	38	15	33
H-CEUS	0	48	0	48	0	48	14	34^a	44^b	4
χ²值	-		-		-		0.889		36.984
P值	1.000		-		1.000		0.346		<0.001
恶性结节（n=61）
C-CEUS	19	42	37	24	18	43	43	18	1	60
H-CEUS	48	13	46	15	9	52^c	52	9	0	61
χ²值	27.843		3.053		3.853		3.853		-
P值	<0.001		0.081		0.050		0.050		1.000

注：C-CEUS为常规超声造影，H-CEUS为高帧频超声造影；-表示采用Fisher检验，无相应统计量；^a34个等增强包含4个等增强（增强后边界不清晰）与30个边界清晰的不均匀等增强（结节内含造影剂未增强区）；^b44个增强后边界清晰包含14个边界清晰的低增强与30个边界清晰的不均匀等增强；^c52个不均匀增强包含46个向心性增强（不均匀增强的一种特殊类型）与6个不均匀低增强

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图1 甲状腺乳头状癌常规超声造影（C-CEUS）与高帧频超声造影（H-CEUS）表现。图a常规超声可见甲状腺右叶一低回声结节（☆处）；图b~d C-CEUS显示结节呈快速等增强；图e~h H-CEUS显示造影剂增强过程中病灶内部迂曲血管形态（箭头处），呈向心性低增强。图i为C-CEUS时间-强度曲线（TIC），图j为H-CEUS TIC，图j恶性结节峰值强度低于图i，下降曲线最大斜率高于图i

45.8%（50/109）的结节最大径<5 mm，其中恶性结节36个，良性结节14个。在结节最大径<5 mm的结节中，H-CEUS显示97.2%（35/36）的恶性结节内部存在迂曲血管、85.7%（13/14）的良性结节增强后边界清晰，高于C-CEUS显示的8.3%（3/36）和21.4%（3/14），差异具有统计学意义（P<0.001）。

三、良、恶性甲状腺结节C-CEUS与H-CEUS TIC参数比较

恶性结节组H-CEUS TIC参数PI低于C-CEUS，DS高于C-CEUS（图1），良性结节组H-CEUS参数PI低于C-CEUS（图2），差异均具有统计学意义（P均<0.05，表3），在良、恶性结节组中，H-CEUS TIC参数AT、TTP、AS与C-CEUS比较，差异均无统计学意义（P均>0.05，表3）。

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图2 亚急性肉芽肿性甲状腺炎患者常规超声造影（C-CEUS）与高帧频超声造影（H-CEUS）表现。图a常规超声可见甲状腺右叶一低回声结节（☆处）；图b~d C-CEUS显示结节边界不清楚，内部呈不均匀低增强；图e~h H-CEUS显示结节增强后边界清晰，内部呈不均匀增强，部分区域无造影剂灌注。图i为C-CEUS时间-强度曲线（TIC），图j为H-CEUS TIC，图j显示良性结节峰值强度低于图i

表3 良、恶性甲状腺结节C-CEUS与H-CEUS TIC参数比较[M（Q_R）]

造影方式	AT（s）	TTP（s）	PI	AS	DS
良性结节（n=48）
C-CEUS	10.80（7.04，14.10）	24.37（15.71，30.94）	35.42（25.83，39.77）	0.77（0.53，1.01）	-0.15（-0.20，-0.11）
H-CEUS	12.22（9.30，14.65）	21.56（14.19，30.00）	24.18（19.09，31.20）	0.86（0.72，1.03）	-0.14（-0.19，-0.12）
Z值	-0.622	-0.641	-3.467	-0.962	-0.057
P值	0.291	0.522	0.001	0.336	0.955
恶性结节（n=61）
C-CEUS	9.60（8.39，10.87）	22.24（19.63，23.91）	27.79（25.88，29.98）	0.78（0.68，0.97）	-0.15（-0.18，-0.12）
H-CEUS	8.53（6.71，11.82）	20.78（18.68，23.53）	18.20（16.66，23.91）	0.71（0.61，0.88）	-0.11（-0.15，-0.09）
Z值	-0.622	-1.028	-3.922	-1.38	-2.578
P值	0.534	0.304	<0.001	0.168	0.010

注：C-CEUS为常规超声造影，H-CEUS为高帧频超声造影，TIC为时间-强度曲线，AT为到达时间，TTP为达峰时间，PI为峰值强度；AS为上升曲线最大斜率，DS为下降曲线最大斜率

讨论

近年来有研究发现CEUS对鉴别诊断甲状腺结节良恶性具有良好的敏感度、特异度和阳性预测值，尤其能够避免部分C-TIRADS 4-5类结节不必要的穿刺活检^{［8，13-14］}。但是部分较小结节造影增强模式的判断仍具有一定挑战，并受到观察者经验的影响^［15］。H-CEUS通过提高采集帧频的方式提高图像时间分辨率，能够提供更加细微的血流变化信息。本研究对48个良性结节及61个恶性结节进行了H-CEUS图像特征及TIC参数分析，并与C-CEUS对比，结果发现H-CEUS在显示边界清晰及迂曲血管等造影特征方面较C-CEUS具有一定优势，为造影增强模式判断提供了潜在方法。

前期研究发现恶性结节C-CEUS典型增强模式表现为向心性低增强或不均匀低增强^［8］。然而，当恶性结节较小时，C-CEUS显示增强模式缺乏典型性，C-CEUS对结节性质判断存在一定困难。本研究恶性结节组中，H-CEUS显示结节内部存在迂曲血管较C-CEUS具有一定优势（78.7% vs 31.1%），尤其当结节较小时（<5 mm），H-CEUS较C-CEUS显示出更明显的优势（97.2% vs 8.3%）。甲状腺恶性结节周边区域肿瘤血管较多，中心区域相对稀疏，肿瘤血管在整个病变中呈现出不均匀分布^［16］。因此，病灶内部存在迂曲肿瘤血管可能成为恶性结节的潜在造影增强特征。H-CEUS能够提高图像帧频，追踪造影剂微泡的运动轨迹，更加准确地反映结节内部血管走行分布，因此，对于显示迂曲走行血管增强特征具有优势。虽然H-CEUS与C-CEUS在显示向心性增强模式及不均匀增强模式方面尚未发现统计学差异，但H-CEUS向心性增强显示率为75.4%，不均匀性增强显示率为85.2%（52/61），均比C-CEUS［60.7%、70.5%（43/61）］显示出升高趋势。这些结果仍然需要更大样本的研究来证实。

在前期研究中，边界清楚的低增强模式是良性结节C-CEUS典型特征之一^［8］。这可能由于良性结节内多数包含炎症细胞浸润、不同程度的间质纤维化、囊液渗出或出血坏死组织^［9］，因此造影显示其与周围组织分界清晰。然而，这种“分界清晰”的诊断标准很大程度上依赖观察者的经验进行判断。在本研究中，H-CEUS显示良性结节边界清晰者较C-CEUS多（91.7% vs 31.3%），为结节边界清晰的判断提供了新方法。在本研究TIC参数分析中，良性结节H-CEUS的PI较C-CEUS低。PI反映了造影剂灌注最高强度，H-CEUS模式图像帧数相对较多，取样框内造影剂微泡停留时间短，数量少，PI较低；而C-CEUS图像帧数相对少，取样框内造影剂微泡停留时间长、数量多，PI较高。以周围组织最高强度为100%（参考点），PI值越低则结节增强与正常甲状腺组织的对比度越大，良性结节在H-CEUS成像上显示边界越清晰。

本研究中恶性结节PI低于良性结节，这与在造影模式中恶性结节呈现为不均匀低增强与向心性低增强有关^［9］。由于良性结节的血管分布丰富、规则、功能良好，血流灌注较强，而恶性结节较小时新生血管尚未完全形成，数量少，血管壁薄，走行迂曲紊乱，血流速度慢且供血少^［17］，这可能成为鉴别良恶性结节的鉴别点之一。除此之外，恶性结节内存在动静脉瘘，因此与良性结节相比，造影过程会有较为明显的造影剂消退表现^［18］。本研究发现恶性结节H-CEUS的DS明显高于C-CEUS，表明H-CEUS TIC曲线的下降斜率大、坡度缓，H-CEUS图像帧数增加可更加清晰显示微泡清除的特征。

本研究中H-CEUS与C-CEUS检查间隔30 min。由于本研究中所用造影剂为SonoVue，平均消除半衰期为12 min，注射15 min后，几乎所有的六氟化硫气体都已排出，30 min后患者甲状腺内无明显造影剂显影，对再次造影检查无明显影响。因此本次研究结果与H-CEUS及C-CEUS检查的顺序无关。

综上所述，H-CEUS能够反映良恶性甲状腺结节不同的造影特点，并在显示迂曲血管及边界清晰度方面具有一定的优势。

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