基于超声瞬时弹性成像的多参数决策树模型评估慢性乙型肝炎患者肝纤维化等级

高建松; 陈晓晓; 冯婷; 包剑锋; 魏淑芳; 潘林

doi:10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.09.006

中华医学超声杂志（电子版） >

2023 , Vol. 20 >Issue 09: 923 - 929

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.09.006

腹部超声影像学

基于超声瞬时弹性成像的多参数决策树模型评估慢性乙型肝炎患者肝纤维化等级

高建松 ^,^† ,
陈晓晓 ,
冯婷 ,
包剑锋 ,
魏淑芳 ,
潘林

展开

310023　浙江杭州，杭州市西溪医院特检科

通信作者：高建松，Email：249769101@qq.com

Copy editor: 吴春凤

收稿日期: 2023-05-26

网络出版日期: 2023-12-11

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杭州市科技发展计划项目(20201203B179)

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收起

Ultrasonic elastography based multiparameteric decision tree model for assessment of grade of liver fibrosis in patients with chronic hepatitis B

Jiansong Gao ^,^† ,
Xiaoxiao Chen ,
Ting Feng ,
Jianfeng Bao ,
Shufang Wei ,
Lin Pan

Expand

Department of Special Inspection, Hangzhou Xixi Hospital, Hangzhou 310023, China

Corresponding author: Gao Jiansong, Email: 249769101@qq.com

Received date: 2023-05-26

Online published: 2023-12-11

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Fold

摘要

目的

构建及验证基于超声瞬时弹性成像（UTE）技术的多参数决策树模型用于识别慢性乙型肝炎病毒（HBV）感染患者肝纤维化等级。

方法

回顾性收集2019年2月至2022年10月在杭州市西溪医院就诊的530例慢性HBV感染患者的UTE特征及临床资料。将所有患者按7∶3比例随机分为训练集（370例）和测试集（160例），在训练集中采用多因素逐步Logistic回归方法筛选独立预测因子，通过决策树算法建立诊断模型，在测试集中通过受试者操作特征曲线评估UTE及临床特征对轻度、中重度肝纤维化及肝硬化的诊断效能。应用Delong检验评估模型与各独立预测因子诊断效能的差异，应用Hosmer-Lemeshow检验评估模型是否过拟合。

结果

诊断模型在训练集中用于评估轻度肝纤维化、中重度肝纤维化及肝硬化的AUC分别为0.871、0.925和0.952，在测试集中的AUC分别为0.859、0.901及0.936。Delong检验显示无论在训练集还是在测试集中，模型的诊断效能在不同肝纤维化等级中都要高于相关的独立预测因子的诊断效能，且差异均具有统计学意义（P均<0.05）。Hosmer–Lemeshow检验显示模型在识别3种肝纤维化状态中均没有过拟合（P均>0.05）。

结论

基于UTE的多参数决策树诊断模型可以很好地识别HBV感染患者的肝纤维化等级。

关键词： 乙型肝炎; 弹性成像; 血清学标志物; 决策树; 肝纤维化

本文引用格式

高建松 , 陈晓晓 , 冯婷 , 包剑锋 , 魏淑芳 , 潘林 . 基于超声瞬时弹性成像的多参数决策树模型评估慢性乙型肝炎患者肝纤维化等级[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2023 , 20(09) : 923 -929 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.09.006

Abstract

Objective

To construct and validate a multiparameter decision tree model based on ultrasound elastography for identifying the grade of liver fibrosis in patients with chronic hepatitis B virus (HBV) infection.

Methods

The ultrasound elastography features and clinical data of 530 patients with chronic hepatitis B who visited Hangzhou Xixi Hospital from February 2019 to October 2022 were retrospectively collected. The patients were randomly divided into a training set and a test set in a 7∶3 ratio. Based on the training set, multivariate logistic regression method was used to select features, and a diagnostic model was established by using decision tree algorithm. In the test set, the diagnostic efficacy of ultrasound elastography and clinical features for different levels of liver fibrosis (mild, moderate, and severe liver fibrosis and cirrhosis) was evaluated by receiver operating characteristic (ROC) curve analysis. The Delong test was used to evaluate the differences in the diagnostic efficacy between the model and independent predictors, and the Hosmer-Lemeshow test was used to evaluate whether the model was overfit.

Results

The area under the ROC curve (AUC) of the diagnostic model for diagnosing mild liver fibrosis, moderate to severe liver fibrosis, and cirrhosis in the training set was 0.871, 0.925, and 0.952, respectively; the AUC in the test set was 0.859, 0.901, and 0.936, respectively. The Delong test showed that the diagnostic performance of the model was higher than that of the independent predictive factors associated with different levels of liver fibrosis in both the training and testing sets, and there was a significant difference in the diagnostic performance between them (P<0.05). The Hosmer-Lemeshow test showed that the model was not overfit in identifying the three grades of liver fibrosis (P>0.05).

Conclusion

The diagnostic model developed can effectively identify the grade of liver fibrosis in patients with chronic HBV infection.

Key words： Hepatitis B; Elastic imaging; Serological markers; Decision tree; Hepatic fibrosis

乙型肝炎病毒（hepatitis b virus，HBV）感染是世界范围内重要健康问题之一。持续的肝损伤会引起肝纤维化，并可能进展为肝硬化、门静脉高压症和肝细胞癌，导致严重肝病的发病率和死亡率增加^［1］。美国肝病协会2018年乙型肝炎指南指出，对于肝纤维化等级<2级的早期肝纤维化患者只需随访观察，而对于肝纤维化等级≥2级的患者则需要进行抗病毒治疗。因此，肝纤维化的准确分级对于慢性肝病的管理至关重要。

肝活检后病理检查被认为是肝纤维化分级诊断的金标准。然而，肝活检的侵入性限制了其临床普及^［2］。随着检测技术的发展，CT及MRI也已运用于肝纤维化评估，但辐射损伤及检查成本高也导致了其临床应用的受限。现阶段超声瞬时弹性成像（ultrasonic transient elastography，UTE）作为一种价格低廉、方便快捷及可动态观察的检查手段，已成为评估肝纤维化的首选无创替代方案，UTE通过特殊探头在肝组织中形成瞬时或低频脉冲刺激，并产生瞬时位移和弹性波，通过对弹性波的跟踪与收集，从而获取肝组织的弹性硬度数值^［3］。然而坏死性炎症、肥胖和肝外胆汁淤积等因素导致了UTE技术对HBV感染患者显著肝纤维化的诊断准确性较差^［4］。虽然有研究已提出几种源自血清生物标志物组合的算法、指数或分数，如门冬氨酸氨基转移酶纤维化指数（aspartate aminotransferase to platelet，APRI）及肝纤维化4因子指数（fibrosis 4 score，FIB-4）等，然而，没有一种标志物是具有肝特异性的^［5-6］。此外，临床实践中需要高度准确和可靠的模型来改进决策过程，这可以通过机器学习算法来实现，有研究显示机器学习提高了UTE技术测量肝硬度的准确性，并显示出与肝活检相似的诊断效果^［7］。因此，本研究基于UTE技术和临床特征使用机器学习构建诊断模型，用以准确识别慢性HBV感染患者肝纤维化分级，以帮助临床做出正确决策。

资料与方法

一、对象

本回顾性研究获得了杭州市西溪医院伦理委员会的批准（伦理批号：201806052017000209209239），并免除了知情同意的要求。回顾性分析2019年2月至2022年10月在杭州市西溪医院接受肝活检的慢性HBV感染患者的临床资料，包括肝活检前1周内获得的一般临床资料和实验室检查数据，共纳入530例患者。纳入标准：（1）乙肝表面抗原阳性持续半年以上的HBV感染者；（2）年龄18周岁以上；（3）入院3 d内接受了UTE检查及肝功能等血常规检测；（4）所有肝纤维化分级均经穿刺活检病理证实。排除标准：（1）合并其他肝病，包括药物性肝损伤、酒精性肝病、自身免疫性肝炎，或感染其他肝炎病毒、巨细胞病毒、单纯疱疹病毒等；（2）有明显心、脑、肾疾病或糖尿病；（3）纳入研究前有6个月的抗病毒治疗史；（4）缺少重要的临床信息，包括血清学结果及UTE检查结果。

二、仪器与方法

（一）仪器

使用海斯凯尔的Fibrotouch肝纤维化检测仪，动态宽频探头，探头频率25 MHz；迈瑞Resona 6 W超声诊断仪，LFP5-1U探头，探头频率为1.0~5.7 MHz。

（二）方法

1. UTE检查及定量值获取：UTE检查测量获取肝硬度及脂肪衰减参数定量值。患者取仰卧位，右手放于头后，暴露肝右叶区的肋间隙。取剑突水平线、右腋中线及肋骨下缘所包围的区域为检测区域。探头垂直紧贴于皮肤，于肋间隙选定测量位置采集图像并获得测量值，对同一感兴趣区域成功测定10次，取其中位数为最终测定值，要求10次测值的四分位间距值/中位数值×%<15.0%。所有图像采集和评估均由2名具有5年以上诊断经验的超声医师完成，存在意见分歧时，通过讨论达成共识。

2. 血清学标志物获取：在UTE检查后1周内进行血清学肝纤维化四项指标检测，包括Ⅲ型前胶原、Ⅳ型胶原、层粘连蛋白及透明质酸酶。同时，计算2种经典的血清标志物模型：APRI=［（天门冬氨酸氨基转移酶/天门冬氨酸氨基转移酶的上限）×100］/血小板计数（10⁹/L），FIB-4=［年龄］×［天门冬氨酸氨基转移酶］/［血小板计数（10⁹/L）］×［谷丙转氨酶（U/L）^1/2］。

3. 模型特征筛选及决策树算法建立肝纤维化诊断模型：本次入选患者共530例，按7∶3随机分为训练集（370例）和测试集（160例），训练集用于优化特征参数并构建预测评估模型，测试集用于评估模型的效能。

对训练集的数据，包括性别、年龄、血清标志物及UTE特征，采用基于Akaike信息准则的停止规则的反向逐步选择法，从以上这些特征中选择独立预测因子，使用决策树算法构建诊断模型。为了评估不同等级的肝纤维化分级，本研究对轻度肝纤维化、中重度肝纤维化及肝硬化阶段分别选择独立预测因子。肝纤维化分级依据病理穿刺金标准分为5级，分别为F0、F1、F2、F3和F4（图1），其中F0-1代表轻度肝纤维化，F2-3代表中重度肝纤维化，F4代表肝硬化。

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图1 肝纤维化分级病理及超声瞬时弹性成像图。图a~e分别为肝纤维化F0~F4级的病理诊断图片；图f~j分别为肝纤维化F0~F4级的超声瞬时弹性成像肝硬度图像

4. 模型效能评价：为了量化模型的可辨别性，使用模型计算每例患者的机器学习分数，以反映肝纤维化等级的可能性。最终绘制受试者操作特征（receiver operating characteristic，ROC）曲线，评估模型诊断肝纤维化等级的能力，计算模型的曲线下面积（area under curve，AUC）、敏感度、特异度。将建立的训练集模型应用于测试集，以验证其稳定性和普遍性。使用Hosmer–Lemeshow检验分析模型的拟合程度。此外，本研究使用Delong检验来测量模型和独立预测因子之间诊断效能的差异，以明确模型的优越性。

三、统计学分析

使用SPSS（25.0版）、R 3.5.1和Python 3.5.6进行统计分析。应用Kolmogorov–Smirnov检验数据的正态性。年龄和肝衰减参数为符合正态分布的数据，采用

表示，并使用独立样本t检验比较训练集和测试集的差异；血清学标志物和肝硬度为非正态分布的计量资料，采用M（Q_R）表示，并使用Mann–Whitney U检验评估训练集和测试集的差异。性别、肝纤维化分级为计数资料，采用例数（%）表示，采用 χ²检验比较训练集和测试集的差异。采用多因素逐步Logistic回归筛选独立预测因子，应用Delong检验比较模型与各独立预测因子的评估效能，应用Hosmer–Lemeshow检验评估模型的拟合度。P<0.05为差异具有统计学意义。

结果

一、临床特征及实验室数据分析

训练集和测试集患者的性别、年龄、Ⅲ型前胶原、Ⅳ型胶原、层粘连蛋白、透明质酸酶、APRI、FIB-4比较，差异均无统计学意义（P均>0.05），各个肝纤维化分级在训练集和测试集之间差异无统计学意义（P>0.05），而UTE特征指标肝硬度和脂肪衰减参数在训练集和测试集之间比较，差异也无统计学意义（P>0.05，表1）。

表1 训练集与测试集慢性乙型肝炎病毒感染患者的相关临床特征比较

特征	训练集（n=370）	测试集（n=160）	统计值	P值
性别[例（%）]			χ²=0.99	0.611
男	232（62.70）	106（66.25）
女	138（37.30）	54（33.75）
年龄（岁，）	44.86±11.48	44.94±12.67	t=-0.08	0.940
Ⅲ型前胶原[ng/ml，M（Q_R）]	17.00（13.20，23.69）	14.85（11.15，20.39）	Z=-3.609	0.050
Ⅳ型胶原[ng/ml，M（Q_R）]	22.45（17.45，28.87）	19.90（16.18，28.10）	Z=-2.062	0.530
层粘连蛋白[ng/ml，M（Q_R）]	21.70（16.67，26.03）	21.40（15.22，25.58）	Z=-0.927	0.354
透明质酸酶[ng/ml，M（Q_R）]	57.64（42.91，88.59）	58.03（42.01，58.03）	Z=-0.388	0.698
APRI[M（Q_R）]	0.45（0.30，0.71）	0.43（0.29，0.67）	Z=-1.111	0.266
FIB-4[M（Q_R）]	1.10（0.79，1.68）	1.08（0.75，1.57）	Z=-0.757	0.449
肝硬度[kPa，M（Q_R）]	9.00（6.50，13.43）	8.75（6.65，12.70）	Z=-0.120	0.910
脂肪衰减参数（db/m，）	232.51±27.93	234.69±32.53	t=-0.74	0.462
肝纤维化分级[例（%）]			χ²=0.40	0.983
F0	38（10.27）	15（9.38）
F1	118（31.89）	54（33.75）
F2	100（27.03）	43（26.88）
F3	32（8.65）	15（9.38）
F4	82（22.16）	33（20.62）

注：APRI为门冬氨酸转移酶纤维化指数；FIB-4为肝纤维化4因子指数

二、独立预测因子筛选

逐步Logistic回归显示年龄、Ⅳ型胶原及肝硬度是纤维化等级的共同独立预测因子。其中层粘连蛋白和APRI是轻度纤维化的独立预测因子，透明质酸酶和脂肪衰减参数是中重度纤维化的独立预测因子，而FIB-4及超声弹性成像特征脂肪衰减参数是肝硬化的独立预测因子（表2）。

表2 逐步Logistic回归筛选不同肝纤维化程度的独立预测因子

特征	轻度纤维化（F0-1 vs F2-4）		中重度纤维化（F2-3 vs F0-1、F4）		肝硬化（F4 vs F0-3）
特征	OR（95%CI）	P值	OR（95%CI）	P值	OR（95%CI）	P值
性别	NA	NA	NA	NA	NA	NA
年龄	1.022（1.002~1.043）	0.034	1.047（1.019~1.074）	0.001	1.102（1.066~1.139）	<0.001
Ⅲ型前胶原	NA	NA	NA	NA
Ⅳ型胶原	1.080（1.042~1.119）	<0.001	1.038（1.011~1.065）	0.006	1.032（1.005~1.059）	0.019
层粘连蛋白	1.021（1.000~1.043）	0.044	NA	NA	NA	NA
透明质酸酶	NA	NA	1.003（1.000~1.006）	0.047	NA	NA
APRI	1.493（1.358~1642）	<0.001	NA	NA	NA	NA
FIB-4	NA	NA	NA	NA	0.656（0.446~0.965）	0.032
肝硬度	1.493（1.358~1.642）	<0.001	1.520（1.389~1.664）	<0.001	1.393（1.273~1.524）	<0.001
脂肪衰减参数	NA	NA	0.991（0.982~1.000）	0.045	0.987（0.976~0.998）	0.025

注：NA表示不可用，这些变量在多因素Logistic回归模型中被剔除，APRI为门冬氨酸转移酶纤维化指数，FIB-4为肝纤维化4因子指数，F0-4为肝纤维化分级

三、模型的构建及评估

基于筛选的独立预测因子使用决策树进行模型的构建。决策树模型在训练集中用于评估轻度肝纤维化、中重度肝纤维化及肝硬化的AUC值分别为0.871、0.925及0.952。在测试集中用于评估评估轻度肝纤维化、中重度肝纤维化及肝硬化的AUC值分别为0.859、0.901及0.936（表3）。Hosmer–Lemeshow检验显示模型在识别3种肝纤维化程度中均没有过拟合（P>0.05）。此外，Delong检验显示决策树模型的诊断效能无论在训练集还是在测试集中的任何一个肝纤维化等级中都要高于相关的独立预测因子单独的诊断效能，差异均具有统计学意义（P均<0.05，图2）。

表3 决策树模型在慢性乙型肝炎病毒感染患者训练集和测试集中的诊断效能

肝纤维化等级	AUC（95%CI）	敏感度（%）	特异性度（%）
训练集
轻度肝纤维化	0.871（0.833~0.903）	75.2	82.7
中重度肝纤维化	0.925（0.893~0.95）	86.0	85.5
肝硬化	0.952（0.925~0.971）	87.8	91.7
测试集
轻度肝纤维化	0.859（0.795~0.909）	78.0	79.7
中重度肝纤维化	0.901（0.844~0.943）	81.3	87.5
肝硬化	0.936（0.886~0.968）	87.9	85.0

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图2 决策树模型与各独立预测因子识别轻度肝纤维化、中重度肝纤维化及肝硬化的诊断效能图。图a、b、c图分别显示了决策树模型与各独立预测因子在训练集中识别轻度肝纤维化、中重度肝纤维化及肝硬化的诊断效能，图d、e、f图分别显示了决策树模型与各独立预测因子在测试集中识别轻度肝纤维化、中重度肝纤维化及肝硬化的诊断效能

注：AUC为曲线下面积，APRI为门冬氨酸转移酶纤维化指数，FIB_4为肝纤维化4因子指数

讨论

肝纤维化是指肝组织中的纤维组织增加和沉积导致肝结构和功能的异常改变。肝纤维化的发展是一个缓慢的过程，在肝损伤的刺激下，炎症细胞和星状细胞活化，释放细胞因子和生长因子，从而刺激胶原合成和细胞外基质积累。随着时间的推移，肝纤维化程度逐渐加重，正常肝细胞逐渐被纤维组织所取代，最终导致肝硬化和肝功能衰竭。现阶段肝纤维化的诊断主要依靠肝活检，然而，肝活检具有一定的创伤性和并发症风险，因此在临床实践中，非侵入性评估方法已作为首选得到了广泛应用，如血清标志物检测、UTE等。

本研究基于决策树构建预测模型，以准确评估HBV感染患者的肝纤维化分期。与FIB-4为代表的血清学标志物和以APRI为代表的血清复合模型相比，以UTE参数为基础的机器学习模型表现出较高的诊断效能，并且易于处理，这也表明机器学习在无创肝纤维化评估领域具有巨大的潜力，可能为进一步开发简单、易用和准确的肝纤维化评估工具提供可靠的研究思路。

既往预测模型研究主要使用传统Logistic回归分析^［8］，并通过单变量检验（t检验、Welch检验等）对患者进行特征提取^［9-10］。然而，这种方法往往过于乐观，容易过度拟合，而且很难重现。为了克服既往预测模型过度拟合的问题，本研究使用机器学习算法中的决策树进行模型构建。决策树模型以树形结构表示，每个节点表示一个特征，分支表示不同的决策路径，叶节点表示最终的决策结果，这样的结构形态使生成的决策过程可以被直观地解释和理解，这也使得决策树在需要解释和理解模型预测的医学领域中得到了广泛应用。事实上已有研究表明决策树在构建肝纤维化等级模型中起到了重要作用^［11-12］，能更准确地评估慢性HBV感染患者肝纤维化的分期，从而提高无创评估的准确性。此外，决策树模型也已被应用于评估丙型肝炎≥F2级的显著肝纤维化，并显示出较高的诊断效能（AUC为0.87）^［13］。本研究也显示了与上述研究相类似的结果（AUC为0.871）。同时，Li等^［14］的研究中共提到了17种非侵入性肝纤维化模型用于慢性HBV感染患者的肝纤维化分级诊断（F0-1的AUC：0.88，F2-3的AUC：0.91，F4的AUC：0.93），而本研究构建的决策树模型在对中重度肝纤维化及肝硬化的诊断效能上高于他们研究结果。以上结果表明，决策树模型可能是非侵入性诊断的潜在突破。此外，在初级保健环境中，应用UTE技术及常规血清学检查构建的预测模型对疾病发展高危人群（如晚期或严重肝纤维化患者）进行常规筛查更有吸引力，其避免了侵入性穿刺检查的病理学确认。

本研究还希望通过联合已知识别肝纤维化分级的血清学相关特征的组合来提高模型的诊断效能。Zeng等^［15］研究使用了不常规使用的诸如B2巨球蛋白、触珠蛋白和载脂蛋白A1等标志物，而本研究使用了较常规的血清学标志物，尽管这些常规血清标志物的诊断准确性较低，但它们更适合实际临床应用。已有研究提示Ⅳ型胶原是评估酒精性肝病、病毒性肝炎和非酒精性脂肪性肝病的非侵入性纤维化生物标志物^［16］，本研究结果进一步表明，用于构建决策树模型的Ⅳ型胶原参与了每一种肝纤维化评级。众所周知，在许多研究中，识别显著纤维化更具挑战性^［17-18］，这是因为≥F2级肝纤维化患者的肝纤维化异质性比≥F3和F4级肝纤维化患者更严重，这通常会降低所有分类策略的准确性。然而，本研究结果证实，决策树模型在识别中重度肝纤维化方面显示出了0.901的诊断效能和81.3%的较高敏感度，在识别肝硬化方面诊断效能更好。

本研究的局限性：首先，本研究为回顾性研究，有其自身的局限，未来研究应采用前瞻性研究进一步开发预测和分类模型，使用时间演变信息来评估、修改和重新评估预测模型。其次，模型本身需要通过更好的工程进行进一步优化，并通过更全面地整合其他临床数据进行进一步开发，以提高模型的整体效能，实现更准确地肝纤维化分期的无创诊断。第三，本研究缺乏模型的外部验证，需要多中心验证以明确模型的泛化性。

综上所述，决策树模型在评估HBV感染患者的不同肝纤维化阶段均要优于单独使用UTE技术或者血清学标志物。此外，本研究达到了准确评估慢性HBV感染患者肝纤维化程度和改善现有预后模型的目标，未来将进一步完善和扩展这项工作，以阐明该模型在更广泛的肝纤维化疾病中的应用。

参考文献

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