超声诊断甲状腺滤泡癌的研究进展

蒋添; 倪晨; 欧笛; 徐栋

doi:10.3877/cma.j.issn.2096-1537.2023.11.018

中华医学超声杂志（电子版） >

2023 , Vol. 20 >Issue 11: 1211 - 1215

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.2096-1537.2023.11.018

综述

超声诊断甲状腺滤泡癌的研究进展

蒋添 ,
倪晨 ,
欧笛 ,
徐栋 ^,^†

展开

310022　杭州，温州医科大学浙江省肿瘤医院研究生培养基地
310022　杭州，中国科学院大学附属肿瘤医院（浙江省肿瘤医院）超声医学科　中国科学院肿瘤与基础医学研究所　浙江省头颈肿瘤转化医学研究重点实验室　浙江省肿瘤智能诊断与分子技术诊治技术研究中心

通信作者：徐栋，Email：xudong@zjcc.org.cn

Copy editor: 吴春凤

收稿日期: 2022-09-18

网络出版日期: 2024-01-15

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收起

Advances in ultrasound diagnosis of thyroid follicular carcinoma

Tian Jiang ,
Chen Ni ,
Di Ou

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Received date: 2022-09-18

Online published: 2024-01-15

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Fold

摘要

甲状腺癌是最常见的内分泌恶性肿瘤，甲状腺滤泡癌（follicular thyroid carcinoma，FTC）是甲状腺癌第二常见的病理类型^［1］。2018年版甲状腺诊疗规范将FTC分为微小浸润型、包膜内血管浸润型和广泛浸润型^［2］。FTC预后较差，局部复发和远处转移的发生率高，容易发生肺和骨的转移^［3］。超声因其具有无创、简单方便、可反复操作等优点成为甲状腺结节检查的首选影像学方法^［4］。美国放射学会甲状腺影像报告和数据系统认为甲状腺恶性肿瘤可疑的超声特征包括实性、低回声、不规则分叶状、纵横比>1以及微钙化^［5］，但这些标准适用于甲状腺乳头状癌（papillary thyroid carcinoma，PTC），尚不能明确是否适用于FTC^［6］。术前针吸细胞学检查虽然是诊断甲状腺癌的金标准，但对于FTC的诊断敏感度仍较低，且术中切片也很难将FTC和甲状腺滤泡性腺瘤（follicular thyroid adenoma，FTA）及其他亚型相区别，故超声诊断FTC仍具有挑战性。为了加深对FTC的认识，提高其早期诊断率，本文就FTC的超声特征及其研究进展进行综述。

本文引用格式

蒋添 , 倪晨 , 欧笛 , 徐栋 . 超声诊断甲状腺滤泡癌的研究进展[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2023 , 20(11) : 1211 -1215 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.2096-1537.2023.11.018

一、常规超声

常规超声检查包括二维灰阶成像和彩色多普勒超声成像，可以评估甲状腺结节的大小、形态、边缘、钙化、晕环、内部回声、实性成分、血流分布等信息。

1. 结节大小：甲状腺结节的大小和生长速度被认为是评估恶性肿瘤风险的参数，直径大小被认为是FTC的危险因素，>4 cm的滤泡性肿瘤更有可能是FTC^［4］，Kamran等^［7］研究分析了66例患者的结节大小，发现滤泡癌的比例随着结节直径的增加而呈线性增大（P<0.01）。生长速度对临床诊断的价值有一定的争议，既往研究^［8］认为恶性结节的生长速度快于良性结节，然而Kim等^［9］通过比较50例FTC与110例FTA的肿瘤体积变化，发现FTA组和FTC组从基线到肿瘤显著生长的中位时间差异并无统计学意义（P=0.056），即结节的生长速度不能很好地预测其良恶性。

2. 结节形态：结节形状可分为规则（圆形或椭圆形）和不规则（包括分叶状）。一项研究认为结节形态是鉴别肿瘤良恶性的重要超声特征，FTC组中形态不规则的比例（50.6%）明显高于FTA组（17.0%）^［10］，结果与既往研究相同^［11］。Lai等^［12］报道形态不规则在广泛浸润型病理亚型中比微小浸润型更为常见（71.4% vs 14.6%）。纵横比≥1被认为是甲状腺恶性肿瘤的可疑超声特征之一，但一项Meta分析^［6］显示纵横比≥1对于诊断FTC的总体敏感度最低，为3%（0%~10%），即FTC常表现为纵横比<1。

3. 结节边缘：FTC与FTA最本质的区别在于是否有血管和（或）包膜浸润，肿瘤边缘是否模糊可作为超声医师宏观判断肿瘤是否侵犯正常组织的依据。有研究认为边缘模糊具有最高的诊断价值^［13］，Kuo等^［14］报道FTC组中边缘模糊的比例明显高于FTA组（10.2% vs 1.4%，P=0.014），边缘模糊提示甲状腺恶性肿瘤的敏感度高（83.0%~91.8%）。同时边缘模糊与病理亚型也具有一定的相关性，广泛浸润型FTC和微小浸润型FTC相比，更容易出现边缘模糊的超声特征^［15］。

4. 结节钙化：钙化分为无钙化、微钙化（<2 mm）、大钙化（≥2 mm）和周边环状钙化，钙化的存在是预测甲状腺恶性肿瘤特异度最高的参数之一。然而钙化在FTC中的诊断价值尚不明确。既往研究^［16］认为超声图像中的微钙化是恶性滤泡性肿瘤的唯一显著预测因素，且微钙化在所有的广泛浸润型FTC中都可见，而在微小浸润型FTC中只有48.4%的结节可见（P<0.05）^［17］。同时有研究认为微钙化少见于FTC，因为病理学显示FTC中不存在砂粒体结构，故不能观察到微钙化^［18］。Yu等^［19］根据多因素Logistic回归分析得出了相同的结论，认为缺乏钙化是FTC的危险因素。同时FTC还可以表现为碎片型、块状型^［20］以及包膜弧形或不连续钙化，可能是因为FTC内部容易发生坏死及出血，继而发生钙盐沉积，当FTC包膜受肿瘤侵袭发生反应性纤维增生时，容易增厚、钙化，故FTC伴周边钙化时，应考虑发生远处转移的可能^［21］。边缘钙化和蛋壳样钙化被认为是FTA的特征性表现，有学者认为大钙化是甲状腺滤泡性肿瘤的保护因素，与FTA相比，FTC大钙化较少，微钙化较多^［22］。总之，当滤泡性肿瘤存在微钙化或无钙化时，则更倾向于恶性，而存在边缘钙化或者蛋壳样钙化时，则FTA的可能性更大。

5. 结节晕环：结节周围晕环可分为规则薄晕、不规则晕和无晕，既往研究认为晕环除了环绕结节周边的血管之外，还可能由一些病理改变引起，如炎性渗出、包膜本身以及结节周围正常甲状腺组织受压萎缩等^［23］。FTC的晕环表现各异，可以表现为声晕消失，或者不规则、中断、厚薄不均等。有学者^［24］认为大部分FTC（54.5%）都不显示晕环，可能是由于FTC多呈低回声，与低回声的晕环缺乏对比，因此声晕无法显示，此外，肿瘤包膜可发生玻璃样变性，尤其是FTC包膜，可见均匀且明显的低回声晕。Zhang和Hu^［17］分析了88个滤泡性肿瘤的超声图像，发现与FTA相比，不均匀厚晕在FTC中更常见（69.4% vs 35.0%），可能是由于FTC侵袭性较强，癌细胞局部浸润包膜，当突入正常甲状腺组织较深时，则表现为晕环厚薄不一，或晕环消失，或边缘不规整^［25］。最近的研究也证实了不规则晕环对于诊断FTC有较高的阳性预测值^［26］。还有学者^［27］提出了2种新的超声特征：间断晕和伴或不伴晕环的卫星结节作为晕环特征的一部分添加，完全穿透包膜和（或）肿瘤生长超过包膜可导致间断的晕和（或）卫星结节，两者都是肿瘤被膜侵犯的直接征象，因此，具有这两个特征的结节可直接诊断为FTC，但其敏感度较低（分别为28.6%和7.1%）。除此之外，广泛浸润型FTC比微小浸润型更容易出现不规则周边晕环^［15］。

6. 内部回声：回声强度分为明显的低回声、低回声、等回声和高回声，以上回声表现均可在FTC中出现，Castellana等^［3］研究结果显示FTC最常见的超声表现是等回声结节，其次是低回声结节，但更多研究^［28］认为FTC常表现为低回声，低回声是滤泡癌的独立危险因素^［29］，可以推测，甲状腺结节内的回声性降低可能意味着正常甲状腺实质中滤泡细胞正在快速、紊乱地生长，滤泡的正常有序排列丧失，使得该组织的回声较邻近的正常实质低。

内部回声不均匀是FTC的特点。Zhang和Hu^［17］研究了36例FTC和52例FTA患者的超声图像，发现大部分FTA结节内部回声纹理较均匀（80.8%），而大多数FTC结节内部回声不均匀（83.3%），差异具有统计学意义（P<0.05），滤泡癌的组织坏死、出血或两者同时发生可能是造成这些结果的原因。但Kuo等^［14］报道92%的良恶性滤泡型肿瘤都表现为结节内部回声不均匀，非均质性和均质性并不能真正反映回声纹理差异的细节，故提出了2种新的超声特征，即“结中结”和“小梁形成”，这两个特征在FTC组明显多于FTA组，多变量分析中结节内结节是一个独立的FTC预测因子（AUC=0.6402，95%CI：0.5708~0.7096，敏感度：33%，特异度：95%）。我国也有学者证实了这种特征^［10］。“结中结”在其他研究中也被发现，分别被称为葡萄簇征^［27］、分离结节征^［30］和异质桑葚样回声^［12］。此外，也有研究表明“结中结”征象在有远处转移的FTC中明显高于无转移的FTC^［31］。同时与微小浸润型FTC相比，广泛浸润型FTC更容易出现异质性桑葚样回声纹理（77% vs 25%）^［32］。

7. 实性成分：结节内成分可以被分为实性和囊性。一项Meta分析认为实性成分是诊断FTC最敏感的指标（95%CI：87%~97%），但特异度最低^［6］。张吉臻和胡兵^［33］分析了36例FTC患者的超声图像，发现FTC以实性成分为主（100.0%，36/36），明显高于FTA（38.5%，20/52），囊性成分在临床上被认为是鉴别FTC的主要特征之一，据推测可能是由于腺瘤长到一定大小时，囊内出血、坏死、吸收，出现囊性成分，而滤泡癌由于细胞繁殖较快，与腺瘤相比，较难出现囊性变化。

8. 血流分布：彩色多普勒超声图像可反映FTC包膜浸润病灶内肿瘤细胞的高增殖活性，恶性肿瘤内部血流信号一般丰富且不规则。有研究显示结节内部血流与FTC有关，无内部血流或主要是外周血流则FTC的可能性降低^［34］。一项包括310例非乳头状癌滤泡性肿瘤的研究表明^［35］，高速搏动性血流穿透肿瘤是FTC的一个特征性发现。据推测可能是由于恶性肿瘤内部生长无序导致血管生成杂乱，邬宏恂和王隽^［36］研究发现FTC组（0.74±0.18）与FTA组（0.62±0.13）肿瘤内部动脉血流最高阻力差异有统计学意义，并以血流最高阻力值0.70为临界点，敏感度、特异度分别为77.5%、62.5%。

二、超声造影

超声造影是一种利用微泡造影剂进行微血管造影的新技术。通过增强声波反射从而改善小血管的显影效果，进而评估甲状腺结节的血液灌注特征^［37］，用以评价血管生成情况。超声造影对甲状腺结节的评估可以分为定性分析和定量分析。

（一）定性分析

定性分析可以从增强模式和增强程度两方面进行评估。研究认为异质性增强模式是预测恶性肿瘤的可靠指标，对恶性肿瘤有很高的特异度^［38］。瞿嫣慧^［39］通过分析19例FTC患者的超声造影图像发现大部分FTC呈不均匀增强（52.6%）、可见灌注缺损区（52.6%），13例（48.1%）腺瘤造影过程中可见环形增强，且2组间差异存在统计学意义（P=0.023），超声造影无环形增强诊断FTC的敏感度为84.2%，特异度为48.1%，准确性为63%。Wu等^［40］分析了244例患者共258例FTC，证实了无或不规则边缘强化是FTC的独立危险因素，可能是由于滤泡状癌的典型特征是包膜或血管浸润，即肿瘤浸润到血管或包膜内，血液分布不平衡，同时微血管丰富与不丰富并存导致边缘无或不规则强化。增强程度可分为高增强、等增强和低增强，少数研究认为FTC与FTA类似，以高增强多见，但更多研究认为FTC表现为低增强，李宁等^［41］对42例FTC患者进行超声造影检查，发现其主要增强模式为周边环形增强且表现为低增强，增强后肿块与周围组织分界不清。

（二）定量分析

超声造影定量分析有多个因素可以作为参考指标，比如造影剂到达时间、达峰时间、廓清时间和曲线下面积等，一般认为甲状腺恶性结节表现为慢进、均匀快速减退^［42］。Wu等^［40］研究了72例患者的超声造影特征，发现达峰早、消退早与滤泡癌在单变量分析中有显著相关性（P均<0.05）。

目前关于超声造影在FTC方面的诊断效能报道较少，且诊断标准还尚未完全明确，超声造影是否能诊断FTC仍需大量研究证明。

三、超声弹性成像

超声弹性成像作为一种新的非侵入性成像技术，主要用于测量组织的硬度，它能提供弹性这一基本力学属性，打破了常规超声成像在组织生物力学上的局限性。弹性成像根据施压方式的不同，可分为两类：静态弹性成像和声辐射力弹性成像，声辐射力弹性成像又可分为脉冲声辐射力成像（acoustic radiation force impulse imaging，ARFI）和剪切波弹性成像（shear wave elastic imaging，SWEI）。

（一）ARFI

ARFI是利用声脉冲辐射力产生内应力作用于组织，使其产生瞬时的、微米级位移，同时发射声脉冲序列探测获得组织位移变化。根据组织弹性越大位移越大的原理，ARFI技术可以评价组织弹性。ARFI包括2种检测方法，分别是声触诊组织定性成像（virtual touch tissue quantificantion，VTI）和声触诊组织定量成像（virtual touch tissue imaging，VTQ）。李宁等^［41］选取了128例甲状腺滤泡性肿瘤患者，通过VTI检查发现FTC组弹性评分以3~5分为主，弹性评分诊断甲状腺滤泡性肿瘤的敏感度为95.24%，特异度较低，为56.98%，但病灶内部的坏死、液化、钙化等可能会影响弹性成像的结果，引起误诊。徐芳^［43］通过比较甲状腺良恶性结节的VTQ声像特征，发现甲状腺腺瘤的剪切波速度为（1.81±0.28）m/s，FTC的剪切波速度为（4.01±0.33）m/s，差异具有统计学意义（P<0.05）。牛卫东等^［24］将剪切波速度值1.84 m/s作为最佳诊断界值，其敏感度与特异度分别为82.4%、73.9%。目前有关FTC的ARFI报道较少，可能是由于分化较好滤泡癌与腺瘤成分相近，且钙化和囊性变对结果影响较大，难以更好地用于检测。

（二）SWEI

SWEI是利用声学辐射力脉冲引发机械振动，诱导的组织位移产生横波，横波在感兴趣的组织中传播，传播产生的横波，被高频超声成像序列捕获，用于弹性组织的评估，以杨氏模量值kPa表示弹性，以m/s表示横波速度。目前有关良恶性结节的杨氏模量值和横波速度的差异尚有争议^［44］。Samir等^［45］纳入35例FTC患者，发现横向超声平面组织杨氏模量值的中位数越高，与恶性肿瘤越相关，在截断值为22.3 kPa时，敏感度为82%，特异度为88%，阳性预测值为75%，阴性预测值为91%。Kim等^［46］的研究结果与其一致，当阈值为22 kPa时，特异度为88%。Liu等^［47］纳入了28例FTC和62例FTA患者，发现FTC的剪切波速度比FTA高［（2.29±0.64）m/s vs（1.94±0.68）m/s］，但差异并无统计学意义，故SWEI诊断FTC的效果并不理想，敏感度只有75.0%，特异度为53.2%。

四、人工智能

近年来，随着科学技术不断进步，人工智能在医疗领域的应用越来越广泛，机器学习是人工智能的核心技术，在甲状腺结节超声诊断领域主要应用于分类和预测。目前的研究主要聚焦于辅助鉴别诊断甲状腺结节的良恶性及甲状腺癌淋巴结转移，而结节良恶性的鉴别又以PTC为主，关于FTC的诊断研究较少。Savala等^［48］利用细胞学特征和形态等数据建立了一个神经网络模型来区分FTA和FTC，该模型成功地区分了测试组中所有FTA和FTC的病例。Shin等^［49］选取了10个显著特征作为最终输入变量，输入基于人工神经网络和支持向量机所开发的分类器模型中，发现该模型在鉴别FTA和FTC方面显示出较高的特异度（支持向量机和神经网络分别为79.4%和90.1%）。Seo等^［50］选取了临近结节边缘轮廓的图像，应用卷积神经网络进行分化，作为数据集构建了模型，其测试数据的总体区分精度高达89.51%。由于FTC发病率低于PTC，故目前有关FTC的人工智能方面的研究较少，因此模型的构建还需要大量样本的支持。

五、总结

综上所述，FTC与PTC的超声特征有所区别，若超声发现结节直径>4 cm、存在间断或不规则厚晕、包膜不光滑或间断、有“结中结”或“小梁形成”特征、高速搏动性血流穿透，超声造影不均匀增强、离心性增强、低增强，弹性超声杨氏模量值高、剪切波速度高等特征时，应考虑FTC的可能性。同时不同病理类型的FTC也有不同的超声特征，广泛浸润型比微小浸润型更容易出现形态不规则，边界呈针状/微分叶状，周边无晕环，回声低，微钙化。由于甲状腺滤泡性肿瘤的鉴别诊断仍有难度，通过总结FTC在常规超声、超声造影、弹性成像的特点，可以提高诊断效能，减少不必要的误诊和漏诊。近年来人工智能成了医学领域中的研究热点，随着越来越多的识别工具的出现以及数据集的增加，医学图像分析的正确率也越来越高，人工智能在滤泡性肿瘤的鉴别诊断方面将会表现出更高的准确性。

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原文顺序 | 文献年度倒序 | 文中引用次数倒序

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