高频超声在系统性硬化症和银屑病中的应用进展

李小纯; 王育凯; 陈绍琦

doi:10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2024.02.012

中华医学超声杂志（电子版） >

2024 , Vol. 21 >Issue 02: 175 - 179

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2024.02.012

综述

高频超声在系统性硬化症和银屑病中的应用进展

李小纯 ,
王育凯 ,
陈绍琦 ^,¹^,^†

展开

^1.515041　汕头大学医学院第一附属医院超声科
^2.515041　汕头市中心医院风湿免疫科

通信作者：陈绍琦，Email：1036587183@qq.com

Copy editor: 汪荣

收稿日期: 2023-08-09

网络出版日期: 2024-04-25

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Progress in application of high-frequency ultrasound in systemic sclerosis and psoriasis

Xiaochun Li ,
Yukai Wang ,
Shaoqi Chen ^,^†

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Received date: 2023-08-09

Online published: 2024-04-25

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摘要

系统性硬化症（systemic sclerosis，SSc）和银屑病（psoriasis，PsO）均属于系统性自身免疫性疾病，皮肤累及是上述疾病最显著的特征。SSc皮肤病变进展可分为肿胀、硬化和萎缩3个时期，最终皮肤增厚变硬，常伴有明显的雷诺现象。临床上根据皮肤受累的范围，可将SSc分为弥漫性皮肤SSc（diffuse cutaneous systemic sclerosis，dcSSc）和局限性皮肤SSc（limited cutaneous systemic sclerosis，lcSSc）。PsO典型的皮损表现为丘疹或斑块，表面有丰富的银白色鳞屑，去除鳞屑后为发亮的薄膜，除去薄膜可见点状出血。根据不同类型的皮疹特点、好发部位以及是否合并全身症状可将PsO分为寻常型、脓疱型、红皮病型和银屑病关节炎等类型。上述皮肤病变进展严重影响患者生活质量和疾病预后，因此早期发现和诊断、及早干预具有重要的临床意义。

本文引用格式

李小纯 , 王育凯 , 陈绍琦 . 高频超声在系统性硬化症和银屑病中的应用进展[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2024 , 21(02) : 175 -179 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2024.02.012

系统性硬化症（systemic sclerosis，SSc）和银屑病（psoriasis，PsO）均属于系统性自身免疫性疾病，皮肤累及是上述疾病最显著的特征。SSc皮肤病变进展可分为肿胀、硬化和萎缩3个时期，最终皮肤增厚变硬，常伴有明显的雷诺现象。临床上根据皮肤受累的范围，可将SSc分为弥漫性皮肤SSc（diffuse cutaneous systemic sclerosis，dcSSc）和局限性皮肤SSc（limited cutaneous systemic sclerosis，lcSSc）^［1］。PsO典型的皮损表现为丘疹或斑块，表面有丰富的银白色鳞屑，去除鳞屑后为发亮的薄膜，除去薄膜可见点状出血。根据不同类型的皮疹特点、好发部位以及是否合并全身症状可将PsO分为寻常型、脓疱型、红皮病型和银屑病关节炎等类型^［2］。上述皮肤病变进展严重影响患者生活质量和疾病预后，因此早期发现和诊断、及早干预具有重要的临床意义。

皮肤组织病理活检虽然是皮肤疾病诊断的金标准，但由于具有创伤性、检查结果可能出现假阴性以及患者依从性欠佳等问题，其在临床的运用受限^［3］。虽然皮肤镜作为一种无创的检查手段，可通过放大皮肤细微结构来评估病变，但其只能检测到皮肤表面和表皮下组织，具有一定局限性^［4］。磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）可以对皮肤及软组织病变进行扫描诊断，但临床常用的MRI序列（如自旋回波序列、梯度回波序列等）回波时间（Echo Time，TE）的长短严重制约了肌腱附着点的成像效果^［5］。临床上，采用改良的Rodnan皮肤评分（modified Rodnan skin score，mRSS）对SSc皮肤病变程度进行半定量评估。评估者对患者全身17处区域触诊，每处皮肤厚度以0分（正常）到3分（重度增厚）计，总分为51分。但mRSS评分依赖于检查者的主观判断，且对疾病病程变化的评估敏感度不高^［6］。

高频超声（high-frequency ultrasound，HFUS）作为一种新的成像技术，可以弥补上述检查的缺陷，且具有无创、便捷、检查费用低等优点，其在临床中的运用越来越受到重视。HFUS能直接观察到病变的浸润深度及其对周围组织的侵犯程度，且对病变的演变具有更高的敏感度，能够对疾病的进展情况进行有效的评估，并且有助于发现早期亚临床皮肤病变^［7］。

一、正常皮肤的HFUS表现

皮肤超声的检查一般要求探头频率>15 MHz，频率>20 MHz的HFUS可以更清晰地显示皮肤的各个层次及结构。一般情况下，正常皮肤在HFUS可表现为：最外层为高回声细条线状的表皮层，有时表皮层可表现为典型的三线征（上下细条线状高回声之间可见一低回声带），真皮层表现为较宽稍高回声区，最内层的皮下组织层可表现为低回声区，内常可见条索状或网格状的中等回声带^［8］。

指甲作为皮肤的衍生物，学名为甲板，分为背侧甲板和腹侧甲板，甲板在HFUS表现为等号样线状强回声，强回声之间为无回声的甲板间隙，甲板正常厚度为0.30~0.65 mm，腹侧甲板与远节指骨之间为低回声的甲床，甲床厚度不是绝对均匀，远节指骨表现为线状强回声^［8］。

此外，超高频探头（30~75 MHz）还可以更清晰显示一些皮肤附属器，尤其是50~75 MHz的超高频探头可以在有终毛的区域（头皮、腋窝等）显示真皮层内有由内到外的低回声条带平行排列的毛囊结构，以及体外高回声线条的毛干。

二、皮肤及关节病变的超声评估技术

（一）二维超声评估

HFUS在二维可以很容易地识别皮肤的表皮层、真皮层和皮下组织层，其能够精准地测量皮肤分层的厚度，较好地评估皮肤疾病的分期^［9］，具有较高的空间分辨率及可靠性^［10］。彩色多普勒血流成像（color Doppler flow imaging，CDFI）能够提供血流灌注的情况，根据血流信号的丰富程度，可分为无血流、稀少血流、丰富血流。无血流表现为病灶内无血流信号，稀少血流表现为病灶内点状、短线状不连续分布的血流信号，丰富血流表现为病灶内密集分布、饱满的血流信号^［8］。脉冲波多普勒（pulsed wave Doppler，PW）可测量血流流速等情况。

当有炎症参与时，SSc和PsO在二维HFUS主要表现为：表皮层回声增高，表皮下的低回声带和（或）真皮层厚度及回声的变化^［8，11］。CDFI表现为：炎症活动期可见较丰富的血流信号，非活动期无血流信号。PW表现为：炎症早期具有高速低振幅的特点，晚期具有低速低振幅的特点^［12］。

（二）超声弹性成像评估

超声弹性成像（ultrasound elastography，UE）是近20年来发展起来的一种成像技术，其原理是对组织施加一个内部（包括自身的）或外部的动态或静态或准静态的激励，在弹性力学、生物力学等物理规律作用下，组织将产生一个响应，例如应变、速度、位移的分布产生一定改变，利用超声成像方法，结合数字信号处理或数字图像处理技术，可以估计出组织内部的相应情况，从而间接或直接反映组织内部的弹性模量等力学属性差异^［13］。UE主要包括应变弹性成像（strain elastography，SE）、声辐射脉冲弹性成像（acoustic radiation force impulse，ARFI）和剪切波弹性成像（shear wave elastography，SWE）等技术^［14］。

SE主要通过外部压力使组织产生形变，通过所产生的形变来判断该部位的硬度情况，对于操作者的依赖性较大，而SWE具有较低操作者依赖性的优点，因此目前临床应用较多的主要是SWE。SWE不仅能对组织的弹性进行实时测量，还能对组织弹性稳定性进行评估，可作为评估皮肤硬度有用的工具^［15-16］，其具有较高的敏感度及准确性，能够检测mRSS尚未识别出的细微皮肤变化^［17］。

（三）超声造影评估

系统性自身免疫性疾病常有关节累及，关节累及常会出现滑膜增厚。超声造影（contrast-enhanced ultrasound，CEUS）既可以较准确地显示滑膜增厚的界限，又可以显示滑膜内血管翳微循环的情况，被认为是评估血流改变最敏感的影像学检查^［12］。CEUS过程分为流入相（5~30 s）、流出相（31~120 s）、延迟相（121~360 s）三个时相。滑膜增厚的CEUS分级标准为：（1）0级：滑膜内无造影剂充盈；（2）Ⅰ级：有造影剂充盈，但仅三个以内的线状显像；（3）Ⅱ级：Ⅱ级>Ⅰ级，造影剂充盈的滑膜面积<50%；（4）Ⅲ级：造影剂充盈的滑膜面积>50%^［18］。

（四）人工智能评估

虽然相对于其他器官（如肝脏等），人工智能（artificial intelligence，AI）在皮肤超声的应用起步较晚，但已逐步成为研究的热点领域^［19］。Czajkowska等^［20］研究发现了一种新的基于卷积神经网络的HFUS图像分类框架，对于鉴别炎症累及的皮肤与正常皮肤具有一定价值（准确性>0.93）。一些学者引入了一个全自动化级联学习框架，以快速、准确地切割表皮层，将框架与模糊图像分析法联合起来，结果表明这种框架也对炎症累及皮肤的风湿免疫性疾病的诊断具有较高的参考价值^［21］。

三、HFUS在SSc中的应用

SSc是一种自身免疫性疾病，其特征是微血管病变、免疫失调以及皮肤和内脏器官纤维化^［22］。皮肤增厚、变硬为SSc突出表现，皮肤受累是SSc主要疾病特征，通常在面部和手部出现，受累皮肤根据疾病的进展可分为水肿期、纤维化期和萎缩期，其中水肿期为炎症的活动期，萎缩期为炎症的非活动期。SSc也可累及关节，约50%的SSc患者只受累肘关节远端部分，但在dcSSc患者中，近端区域也可受到影响，包括四肢和躯干的近端^［23］。SSc累及关节主要表现为肌腱滑膜的改变，有研究发现通过HFUS对关节滑膜进行检查可预测早期SSc患者病情^［24］。

（一）SSc二维超声表现

HFUS作为一种检测SSc皮肤累及的影像学工具，可用于量化SSc受累的皮肤^［10］。有研究表明，HFUS下右手指皮肤厚度>1.35 mm或左手指皮肤厚度>1.26 mm可诊断为SSc（以右手指诊断效能较佳，右手指与左手指AUC分别为：0.938、0.905）^［25］。Daoudi等^［26］研究表明，HFUS与光声成像联合有助于区分早期SSc、原发性雷诺现象与健康个体的氧合和皮肤增厚。

SSc患者活动期HFUS表现为：（1）真皮层增厚，回声减低；（2）真皮与皮下组织分界不清；（3）皮下组织回声增高；（4）CDFI：真皮层和皮下组织层的较丰富血流信号。水肿期主要以皮下组织层增厚为主，而纤维化期主要以真皮层增厚为主。SSc非活动期HFUS表现为：真皮及皮下组织层厚度均减小，回声增强^［8］；CDFI：真皮层和皮下组织层稀少血流信号或无血流信号。

超高频超声可以识别SSc患者大量闭塞或不可见的指掌侧固有动脉，以48 MHz为最佳识别频率^［27］。有研究表明，SSc患者的指掌侧固有动脉壁的内膜、中膜、外膜显著增厚。超高频超声下，指掌侧固有动脉内膜厚度>47.3 µm（AUC：1.0，敏感度：100%，特异度：100%）或内中膜厚度>121.5 µm（AUC：0.965，敏感度：91%，特异度：100%）或内中外膜厚度>153.8 µm（AUC：1.0，敏感度：100%，特异度：100%）可怀疑为SSc^［28］。CDFI：SSc患者指掌侧固有动脉的阻力指数（resistive index，RI）大多>0.70。指掌侧固有动脉出现慢性闭塞时主要表现为闭塞动脉内无血流信号和侧支血流信号；出现急性闭塞时主要表现为闭塞动脉内无血流信号，闭塞动脉附近有侧支血流信号。指掌侧固有动脉出现闭塞和RI>0.70可以预测SSc患者缺血性指溃疡的发生^［29］。

HFUS还可检测SSc患者关节及关节周围受累的病变，关节受累可表现为滑膜增厚、关节积液等，滑膜增厚的HFUS表现为：关节腔内异常的低回声区，不可移位和压缩，异常低回声区厚度≥2.0 mm；CDFI：炎症活动期可见较丰富的血流信号，治疗好转后血流信号较前减少。关节积液HFUS表现为：关节腔内无回声区，可移动和压缩；CDFI：无回声区内无血流信号^［12］。

（二）SSc的SWE表现

SWE作为一种定量皮肤纤维化评估皮肤应变的有用方法，对SSc累及皮肤的诊断、评估具有可行性^［15］。当右手指皮肤弹性模量值>57.2 kPa或左手指皮肤弹性模量值>54.2 kPa时，可怀疑为SSc（右手指准确性：0.974，左手指准确性：0.949）^［14］，病变处的剪切波速度（shear wave speed，SWV）高于周围正常皮肤，且病变处SWV会随着时间推移而减小^{［14，16］}。

（三）SSc的CEUS表现

SSc累及关节时可出现滑膜增厚、关节腔积液等表现。炎症活动期时增厚滑膜CEUS表现为对比增强信号，非活动期时表现为无对比增强信号。关节腔积液CEUS不出现信号^［30］。

四、HFUS在PsO中的应用

PsO是一种慢性的系统性自身免疫性疾病，可以累及皮肤、指甲、颈动脉、关节、肌腱及肌腱末端^{［31,32,33,34］}，从而导致患者的生活质量大大降低。目前，全世界约有1.25亿人患有PsO^［35］。有研究发现，PsO患病率随着年龄的增长而增加（成人为0.51%~11.43%，儿童为0~1.37%）^［36］。

（一）PsO累及皮肤

PsO累及皮肤主要表现为鳞屑性红斑或斑块，局限或广泛分布，病理主要表现为表皮的过度增生、炎症和新血管生成^［35］。PsO累及皮肤的HFUS主要表现为：（1）与周围正常的皮肤相比，病变处的表皮厚度增加，回声增强；（2）真皮厚度增加，回声减低；（3）真皮、表皮之间可出现条带状低回声结构；（4）CDFI：可检测出真皮层稀少血流信号^［8］；（5）SWE：病变处急性期皮肤的弹性较差，弹性模量较大，恢复期弹性模量较急性期降低^［37］。

PsO皮肤累及经过治疗后，好转的超声指标为：表皮及真皮较治疗前的厚度均减小，包括真皮、表皮之间出现的低回声带的消失；SWE斑块皮肤弹性模量较正常皮肤减小^［38］，经卡泊三醇+倍他米松泡沫治疗后，病变皮肤硬度较前减轻^［39］。

（二）PsO累及指甲

PsO不仅累及皮肤，部分患者指甲同时受累。PsO患者发生指甲病变的风险可达80%~90%^［31］，主要表现为腹侧甲板增厚、边界不清、不规则。根据病情的严重程度，PsO累及指甲可表现为甲板增厚、甲角化过度、甲营养不良、PsO浸润等症状^［40］。

HFUS对指甲检查具有可行性、可靠性^［41］。甲板增厚在HFUS表现为：甲板下层高回声区与远节指骨表面的距离>2.5 mm；甲角化过度在HFUS表现为：甲板下层高回声区增厚并相互融合；甲营养不良在HFUS表现为：甲周表面高回声线模糊、融合或甲板上层高回声区模糊、不平；PsO浸润在HFUS表现为：表皮高回声和真皮低回声交界处中间层部分或全部消失^{［40，42］}。CDFI：有指甲累及的PsO患者比没有指甲累及的PsO患者甲床血流信号增多。PW：相比于没有临床指甲疾病的PsO患者，有指甲受累的PsO患者的甲床血流阻力更高^［42］。

（三）PsO累及颈动脉

PsO是一种影响全身代谢的慢性炎症性疾病，易导致心血管疾病的发生，这可能与全身性炎症导致内皮功能障碍而加速动脉粥样硬化有关，亚临床颈动脉粥样硬化的存在如颈动脉内中膜厚度（carotid intima-media thickness，cIMT）增厚、颈动脉斑块（carotid plaque，CP）被认为是心血管疾病发生强有力的预测标志物^{［32，43］}。CP定义为cIMT≥1.2 mm或周围管腔局灶性狭窄≥0.5 mm，HFUS表现为：CP回声根据斑块内成分不同而表现不同。富含脂质的斑块主要表现为低回声，脂质含量越多，斑块回声越低，斑块越不稳定^［44-45］；以钙化为主的斑块主要表现为强回声，可伴有后方回声稍衰减；脂质和钙化比例不同的斑块可表现为混合回声。而cIMT增厚则表现为：高回声的内膜内侧缘到低回声的中膜外侧缘之间的垂直距离>0.8 mm^［45-46］。

CP在SWE主要表现为：强回声斑块的硬度最大，应变率（strain rate，SR）比值最大，背向散射积分（integrated backscatter，IBS）校正值最高；混合回声斑块SR比值、IBS校正值均大于低回声斑块^{［45，47］}。有研究表明，CP的SR比值<5及IBS校正值<4会增加同侧脑梗死的发病率^［45］。弹性模量最大值≤21.20 kPa和搏动指数（pulsatility index，PI）≥20.99 dB会增加脑梗死再发风险^［44］。

PsO导致的CP形成在CEUS上根据斑块内新生血管增强情况可分为：0分，CP内无增强；1分，CP内有点状增强；2分，介于1分和3分之间，CP内可见点状或1~2条短线样增强；3分，CP内可见线状增强，可贯穿或大部贯穿斑块，或有血液流动征^［48］。

（四）PsO累及关节

银屑病关节炎（psoriatic arthritis，PsA）是一种慢性炎症性骨骼肌疾病，约有1/3的PsO患者会进展为PsA^［33］。PsA临床表现为关节僵硬、疼痛和肿胀，随着疾病进展可导致关节破坏^［35］。PsO患者累及关节时，主要表现为肌腱附着点炎、关节滑膜炎及关节积液。肌腱附着点炎主要好发于股四头肌腱（47.97%）和跟腱（33.11%）^［49］。

肌腱附着点炎在HFUS表现为：（1）附着处肌腱增粗；（2）附着处肌腱回声减弱；（3）附着处肌腱钙化：肌腱内可见强回声光斑，有时后方可伴声影；（4）附着处骨皮质表面骨赘形成：附着处骨皮质表面不光滑，可见强回声突起；（5）附着处骨皮质表面骨侵蚀：附着处骨皮质表面不光滑，可见连续性中断；（6）炎症活跃时CDFI可见增多的血流信号^［18］，不活跃时无血流信号^［50］。

关节滑膜增厚在HFUS表现为：关节腔内异常的低回声区，不可移位和压缩，异常低回声区厚度≥2.0 mm；CDFI：炎症活动期可见较丰富的血流信号，治疗好转后血流信号较前减少；CEUS：炎症活动期有对比增强信号，非活动期无对比增强信号^［12］，治疗好转后峰值强度较前降低，平均通过时间较前缩短，曲线下面积较前缩小，达峰时间较前延长^［18］。

关节积液在HFUS表现为：关节腔内不规则无回声区，可移动和压缩；CDFI：无回声区内无血流信号^［12］；CEUS：无回声区内无对比增强信号出现^［30］。

五、总结与进展

SSc和PsO均属于风湿免疫性疾病，两者均可有皮肤和关节的累及，临床症状较相似。HFUS能够清晰反映病变处皮肤表皮层、真皮层及皮下组织层的厚度及回声变化，SWE能够较好评估皮肤的硬度情况，这均有助于对两种皮肤疾病进行鉴别^［7，14］。

目前，可以通过二维超声、SWE、CEUS等技术对SSc、PsO进行检查和综合诊断，并且HFUS对疾病进展变化的评估具有较高的敏感度，既可以识别受累皮肤的亚临床症状，也可以检测受累皮肤发生的最小变化^［51］，其有望在临床工作中取代皮肤活检这一有创检查。但皮肤超声检查仍面临一系列的挑战，仍需要更大样本和更高证据等级的研究结果来充分证实其潜力，从而增强皮肤超声对临床决策的影响力。同时，从精准医学的角度来看，仍需要对HFUS皮肤测量及诊断标准进行规范化，从而较精准地监测疾病不同时期受累皮肤的范围及位置变化。目前，微纳米技术联合超声作为一种新技术，已有研究将其应用于皮肤疾病的治疗^［52-53］，这为接下来将皮肤超声与微纳米技术联合起来应用于皮肤疾病的诊断与病程监测奠定了基础，这也可能成为未来研究的一个重要方向。

参考文献

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