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中华医学超声杂志（电子版）

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2024 , Vol. 21 >Issue 04: 370 - 376

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2024.04.004

浅表器官超声影像学

三维反转成像技术在BI-RADS 4类乳腺肿块应用中的初步研究

  • 侯中光 1 ,
  • 詹韵韵 1 ,
  • 毕玉 1 ,
  • 王佳佳 1 ,
  • 吴瑕璧 1 ,
  • 彭梅 , 1, †
展开
  • 1.230610　合肥，安徽医科大学第二附属医院超声医学科
通信作者：彭梅，Email：

Copy editor: 汪荣

收稿日期: 2023-09-19

  网络出版日期: 2024-06-13

基金资助

2023年度安徽省高校自然科学研究项目(2023AH040373)

安徽医科大学第二附属医院临床研究培育计划(2021LCZD062021LCYB13)

版权

未经授权，不得转载、摘编本刊文章，不得使用本刊的版式设计，除非特别声明，本刊刊出的所有文章不代表中华医学会和本刊编委会的观点。本刊为电子期刊，以网刊形式出版。
收起

Application of three-dimensional inversion imaging in diagnosis of nature of Breast Imaging Reporting and Data System category 4 breast masses: a preliminary study

  • Zhongguang Hou 1 ,
  • Yunyun Zhan 1 ,
  • Yu Bi 1 ,
  • Jiajia Wang 1 ,
  • Xiabi Wu 1 ,
  • Mei Peng , 1, †
Expand
  • 1.Department of Ultrasound Medicine, The Second Affiliated Hospital of Anhui Medical University, Hefei 230610, China
Corresponding author: Peng Mei, Email:

Received date: 2023-09-19

  Online published: 2024-06-13

Copyright

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Fold

摘要

目的

探讨三维反转成像技术能否提高BI-RADS 4类乳腺肿块良恶性的鉴别诊断价值，以减少不必要的活检。

方法

收集2021年9月至2023年6月在安徽医科大学第二附属医院经常规超声诊断为BI-RADS 4类并进行反转成像检查的243例患者的247个乳腺肿块。根据反转图像中肿块内深灰色和黑色区域的分布特征，采用半定量5分反转评分法，并以病理结果为金标准，绘制ROC曲线，对比常规超声与联合三维反转成像技术后对BI-RADS 4类乳腺肿块的诊断效能。

结果

常规超声鉴别BI-RADS 4类乳腺肿块良恶性的ROC曲线下面积（AUC）、准确性、敏感度、特异度、阳性预测值、阴性预测值分别为0.841、83.8%、93.3%、74.8%、77.8%、92.2%；联合诊断后AUC、准确性、敏感度、特异度、阳性预测值、阴性预测值分别为0.887、88.7%、90.0%、87.4%、87.1%、90.2%。联合诊断后有87例BI-RADS 4a类良性肿块降至3类，同时未造成恶性肿块误降为3类而漏诊的情况，可避免84.5%（87/103）的4a类肿块进行不必要的活检。

结论

常规超声联合三维反转成像技术对乳腺肿块良恶性具有良好的诊断效能，尤其特异度和阳性预测值均明显提升，有效减少了4a类肿块不必要的活检。

关键词： 乳腺肿块; 乳腺影像报告和数据系统 4类; 超声检查; 三维反转成像技术

本文引用格式

侯中光 , 詹韵韵 , 毕玉 , 王佳佳 , 吴瑕璧 , 彭梅 . 三维反转成像技术在BI-RADS 4类乳腺肿块应用中的初步研究[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2024 , 21(04) : 370 -376 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2024.04.004

Abstract

Objective

To investigate whether three-dimensional inversion imaging can improve the diagnosis of the nature of Breast Imaging Reporting and Data System (BI-RADS) category 4 breast masses to reduce unnecessary biopsies.

Methods

A total of 247 breast masses were collected from 243 patients who were diagnosed as having BI-RADS category 4 lesions by conventional ultrasound and underwent three-dimensional inversion imaging from September 2021 to June 2023 at the Second Affiliated Hospital of Anhui Medical University. Based on the distribution characteristics of dark grey and black areas within the mass in the inverted images, the diagnostic efficacy of conventional ultrasound alone and combined with three-dimensional inversion imaging for BI-RADS category 4 breast masses was compared by using a semi-quantitative 5-point inversion scoring method and plotting receiver operating characteristic (ROC) curves with pathological findings as the gold standard.

Results

The area under the ROC curve (AUC), accuracy, sensitivity, specificity, positive predictive value, and negative predictive value of conventional ultrasound for identifying the nature of BI-RADS category 4 breast masses were 0.841, 83.8%, 93.3%, 74.8%, 77.8%, and 92.2%, respectively; the corresponding values of the combined diagnosis were 0.887, 88.7%, 90.0%, 87.4%, 87.1%, and 90.2%. The combined diagnosis resulted in 87 BI-RADS category 4a benign masses being downgraded to category 3, and did not result in malignant masses mistakenly downgraded to category 3, which would have prevented unnecessary biopsies of 84.5% (87/103) of category 4a masses.

Conclusion

Conventional ultrasound combined with three-dimensional inversion imaging has good diagnostic efficacy for benign and malignant breast masses, significantly improving the diagnosic specificity and positive predictive value and thus effectively reducing unnecessary biopsies of category 4a masses.

Key words： Breast masses; Breast imaging reporting and data system (BI-RADS) category 4; Ultrasonography; Three-dimensional inversion imaging

乳腺癌已成为全球女性最常见的癌症，2020年中国乳腺癌的新发病例约41.6万例，死亡病例约11.7万例［1］，发病率和死亡率均呈上升趋势［2］。美国放射学会（American College of Radiology，ACR）发布的第五版乳腺影像报告和数据系统（breast imaging reporting and data system，BI-RADS）［3］，规范了乳腺病变的超声报告书写和风险评估，但不足之处为BI-RADS 4类乳腺肿块的恶性风险跨度较大（2%~95%）［4］，良恶性肿块的常规超声图像表现有一定程度的重叠［5-6］，因此如何提高此类病变诊断的准确性一直以来备受关注。随着科技的进步，许多超声新技术尝试应用于临床以提高常规超声的诊断效能［7］，其中三维反转成像技术是一种三维超声图像后处理技术［8,9,10,11］，可以将三维重建后的肿块冠状面图像进行灰度反转，从而更好地反映肿块内部不同生物学特征所致的声阻抗差异，很大程度弥补了常规超声在分辨肿块内部灰度差异方面的不足。本研究旨在探讨常规超声联合三维反转成像技术对BI-RADS 4类乳腺肿块诊断效能的影响。

资料与方法

一、对象

回顾性纳入2021年9月至2023年6月在安徽医科大学第二附属医院经常规超声诊断为BI-RADS 4类的乳腺肿块并进行反转成像检查的女性患者共243例（共247个肿块）。患者年龄17~83（47.44±11.88）岁，肿块最大径4~58（20.61±10.47）mm。纳入标准：（1）术前接受反转成像检查且常规超声诊断为BI-RADS 4类的乳腺肿块；（2）经手术或穿刺活检后有明确的病理结果和完整的病历资料。排除标准：（1）以前接受过放化疗或正在接受放化疗的患者；（2）目前处于哺乳期或孕期的患者；（3）肿块直径过大超过反转成像技术能获取的单个切面最大范围，即肿块直径>60 mm；（4）有明显液化坏死的乳腺肿块。本研究经安徽医科大学第二附属医院医学研究伦理委员会批准［伦理批件号：YX2022-015（F1）］。

二、仪器与方法

1.仪器：选择Samsung RS85A超声诊断仪，使用线阵探头（频率为3~12 MHz）和三维容积探头（频率为3~14 MHz）。
2.方法：嘱患者保持仰卧位，双臂上举，充分暴露双侧乳腺，首先进行常规超声扫查，留存乳腺肿块图像，记录肿块的大小、形状、边缘、回声、方位和钙化等特征。随后切换到三维容积探头模式，使探头垂直于目标肿块，对肿块进行冠状图像重建，获取最大冠状切面，启用反转成像模式，在最大冠状切面选择反转成像的指定范围，取样时尽量避免明显囊性或钙化区域。在采样宽度0.5 mm、阈值（threshold value）设置为0、总增益默认为50、成像角度为0°的条件下获取所有乳腺肿块图像。

三、诊断标准

1.常规超声BI-RADS诊断标准：所有乳腺肿块根据ACR第五版BI-RADS分类标准进行分类。将4a类及以下定义为良性可能，4b类及以上定义为恶性可能［12］。
2.反转评分法：根据反转图像中肿块内深灰色和黑色分布区域的面积占比特征，本研究首次提出5分法的反转成像评分标准：（1）肿块内深灰色和黑色区域呈弥漫分布为1分；（2）肿块内深灰色和黑色分布区域面积占比2/3以上为2分；（3）肿块内深灰色和黑色分布区域面积占比1/3以上且不到2/3为3分；（4）肿块内深灰色和黑色分布区域面积占比不到1/3为4分；（5）肿块内黑色区域小于3处为5分（图1）。
图1 反转成像评分标准示意图。图a~e分别为反转成像评分1~5分

注：·代表黑色区域；代表深灰色区域；代表反转图像中肿块轮廓

3.反转评分调整BI-RADS分类：分析反转评分的（receiver operating characteristic）ROC曲线，获得约登指数最大时的反转评分诊断临界值，≥临界值定义为恶性可能，<临界值定义为良性可能。并采用三维反转成像技术对BI-RADS 4类肿块的分类进行调整，若反转评分<临界值，则4类肿块降低一个级别（4a→3、4b→4a、4c→4b）；若反转评分≥临界值，则升高一个级别（4a→4b、4b→4c、4c→5）。分类调整后仍将4a类及以下定义为良性可能，4b类及以上定义为恶性可能（图2，3）。
图2 患者，女性，17岁，左乳纤维腺瘤。图a为乳腺肿块常规超声诊断为BI-RADS 4a类；图b为经三维重建的肿块最大冠状切面图像；图c为反转图像显示肿块内深灰色和黑色分布区域面积占2/3以上，反转评分2分
图3 患者,女性，32岁，右乳非特殊型浸润性癌。图a为乳腺肿块常规超声诊断为BI-RADS 4a类；图b为经三维重建的肿块最大冠状切面图像；图c为反转图像显示肿块内深灰色和黑色分布区域面积占比不到1/3，反转评分4分
所有乳腺肿块图像均由两位有5年以上乳腺超声工作经验的医师分别独立分析，结果不一致时二者讨论后决定。

四、统计学分析

选用SPSS 27.0软件进行数据的统计分析，正态分布的计量资料以表示。计数资料以例（%）表示。良性肿块与恶性肿块的反转评分结果比较采用秩和检验。以最终病理结果作为诊断的金标准，分别构建常规超声及联合三维反转成像技术后判定肿块良恶性的ROC曲线，采用DeLong检验比较曲线下面积（area under the curve，AUC），准确性、敏感度、特异度、阳性预测值、阴性预测值比较采用χ2检验。以P<0.05为差异具有统计学意义。

结果

一、病理结果

本研究纳入BI-RADS 4类乳腺肿块共247个，良性肿块127个（51.4%，127/247），其中乳腺腺病41个，纤维腺瘤30个，腺病伴纤维腺瘤39个，导管内乳头状瘤6个，叶状肿瘤3个，乳腺炎3个，其他5个；恶性肿块120个（48.6%，120/247），其中浸润性癌（非特殊型）75个，导管原位癌36个，黏液癌4个，浸润性小叶癌2个，微乳头状癌2个，弥漫大B细胞淋巴瘤1个。

二、常规超声检查结果及诊断效能

常规超声诊断BI-RADS 4a类乳腺肿块103个，BI-RADS 4b类65个，BI-RADS 4c类79个，鉴别BI-RADS 4类乳腺肿块良恶性的AUC为0.841、准确性为83.8%、敏感度为93.3%、特异度为74.8%、阳性预测值为77.8%、阴性预测值为92.2%。

三、反转评分调整BI-RADS分类

良性肿块与恶性肿块的反转评分结果差异具有统计学意义（Z=-10.373，P<0.01，表1）。三维反转成像技术鉴别BI-RADS 4类乳腺肿块良恶性的AUC为0.815，根据约登指数计算反转评分鉴别肿块良恶性的最佳临界值为3.5，则将1~3分定义为良性可能，4~5分定义为恶性可能。BI-RADS分类调整前后的分布变化结果见表2。
表1 BI-RADS 4类乳腺良恶性肿块的反转评分结果比较[例（%）]
病理结果 肿块数（个） 反转评分
1分 2分 3分 4分 5分
良性 127 30（23.62） 53（41.73） 30（23.62） 13（10.24） 1（0.79）
恶性 120 2（1.67） 9（7.50） 21（17.50） 67（55.83） 21（17.50）
Z值 -10.373
P值 <0.01
表2 BI-RADS 4类乳腺肿块分类反转评分调整前后变化（个）
病理结果 肿块数（个） BI-RADS分类
3类 4a类 4b类 4c类 5类
分类调整前
良性 127 0 95 28 4 0
恶性 120 0 8 37 75 0
分类调整后
良性 127 87 24 11 4 1
恶性 120 0 12 28 25 55

四、常规超声联合三维反转成像技术后的诊断效能

常规超声联合三维反转成像技术后的AUC为0.887、准确性为88.7%、敏感度为90.0%、特异度为87.4%、阳性预测值为87.1%、阴性预测值为90.2%。常规超声与常规超声联合三维反转成像技术后的AUC比较，差异无统计学意义（Z=1.622，P=0.105）。联合诊断的特异度和阳性预测值均有提升（P均<0.05），敏感度和阴性预测值变化不明显（P均>0.05，图4、表3）。
图4 常规超声、三维反转成像技术和联合后诊断BI-RADS 4类乳腺肿块良恶性的ROC曲线
表3 常规超声及联合三维反转成像技术后对乳腺肿块良恶性的诊断效能比较
诊断方法 AUC（95%CI） 准确性（%） 敏感度（%） 特异度（%） 阳性预测值（%） 阴性预测值（%）
常规超声 0.841（0.788~0.893） 83.8 93.3 74.8 77.8 92.2
联合诊断 0.887（0.841~0.933） 88.7 90.0 87.4 87.1 90.2
统计值 Z=1.622 χ2=2.456 χ2=0.800 χ2=8.000 χ2=3.935 χ2=0.275
P值 0.105 0.117 0.371 0.005 0.047 0.600

注：AUC为ROC曲线下面积；CI为置信区间

联合三维反转成像技术后，有87例4a类良性肿块降级为3类，未造成恶性肿块误降为3类而漏诊的情况，可避免35.2%（87/247）的BI-RADS 4类肿块和84.5%（87/103）的4a类肿块进行不必要的活检。

讨论

三维反转成像技术既往多用于超声检查中囊性结构或病变的诊断［8,9,10,11］，尤其在产科领域可显著提高胎儿脑积水、前脑无孔畸形、食道闭锁、十二指肠闭锁以及尿路异常的诊断率［13-14］。本研究首次将三维反转成像技术应用于BI-RADS 4类乳腺肿块良恶性的鉴别诊断中。将三维重建后的乳腺肿块冠状面图像进行灰度反转，即根据肿块内不同组织成分间声阻抗的差异，将常规超声图像上以低回声为主的肿块经后处理转换为黑白灰三色的图像，从而使灰度值进一步分层，提高人眼辨识度，更好地反映乳腺良恶性肿块内的灰度差异。肿块内声阻抗差异小的区域反转后呈现高亮度的白色，声阻抗差异大的区域反转后呈现深灰色，甚至黑色。
乳腺恶性肿块为癌细胞单克隆异常增殖，在间质内呈浸润性生长，导致间质受压，肿块的组织结构较均匀，整体声阻抗差值较小，故而在超声反转后大多呈现整体白色；反之，乳腺良性肿块内间质和上皮成分混合增生，声阻抗差值较大，则反转后呈现深灰色，甚至出现黑色［15-16］。基于此，本研究团队依据反转图像中乳腺肿块内深灰色和黑色区域的分布特征，拟定反转评分的5分法［16］，半定量评估乳腺肿块内部的声阻抗差异，辅助临床鉴别乳腺肿块的良恶性。在本研究中良性肿块与恶性肿块的反转评分结果差异具有统计学意义（P<0.01），反转评分诊断乳腺肿块良恶性具有较高的AUC值，这表明反转成像在临床工作中有助于诊断乳腺病变。在常规超声诊断基础上联合三维反转成像技术后的特异度和阳性预测值均得到提升（P均<0.05），准确性也有一定程度提升，敏感度和阴性预测值变化不明显（P均>0.05）。
乳腺纤维腺瘤和腺病是乳腺常见的良性病变。有文献指出由于乳腺纤维腺瘤的病理构成具有多样性，不同病灶中增生的间质和腺体间比例及排列存在差异，不同患者病灶的组织学形态均不同，使得乳腺纤维腺瘤的声像图特征复杂多样［17］，超声诊断乳腺纤维腺瘤总的误诊率为18%，其中复杂型纤维腺瘤常规超声多表现为不典型声像特征，更易被误诊，误诊率为31%［18］。本研究共收集了10例常规超声诊断为4b类或4c类的乳腺纤维腺瘤，而9例反转评分结果提示良性可能。因此对于一些具有可疑恶性征象的良性病变，三维反转成像技术可以弥补常规超声在分辨肿块内部灰度差异方面的缺陷，为肿块提供额外的诊断信息，提高乳腺肿块的诊断效能。硬化性腺病作为腺病发展的第Ⅲ期，因其假浸润现象，在影像学和病理学上均与恶性肿瘤相似，仅通过常规超声难以鉴别，易导致误诊和过度活检［19-20］。硬化性腺病病理表现为乳腺腺管密集增生，正常疏松小叶间质被致密纤维替代并使腺管受压呈扭曲、无序状排列，腺管管腔狭窄、闭塞或呈囊状扩张，管腔内常伴微小钙化［21］，因其组织结构复杂，声阻抗差值较大，本研究中2例乳腺硬化性腺病反转评分结果均提示良性可能（分别为1分和2分）。既往研究表明血流信号对硬化性腺病与浸润性乳腺癌的鉴别有一定诊断价值［21］，本研究结果发现反转成像技术也可为其鉴别提供潜在价值。
根据乳腺癌诊治指南建议，BI-RADS 3类病变应短期随诊，BI-RADS 4类应行组织病理学诊断［22］。受医师主观因素影响，倾向于将声像图不典型的肿块归为4a类以避免漏诊，这必然会导致部分良性肿块进行不必要的穿刺检查和过度的医疗干预［23］。既往研究表明，4a类病变约占BI-RADS 4类病变的一半，但只有约7.6%的病理结果为恶性［4］，而乳腺穿刺活检会造成患者的焦虑、恐慌及疼痛，4a类病变适合通过获取额外的诊断信息从活检降级为随诊［24-25］。在本研究中联合诊断后共有87例经病理诊断为良性的4a类肿块成功降级为3类，占原4a类良性肿块的91.6%（87/95），可避免35.2%（87/247）的4类肿块和84.5%（87/103）的4a类肿块进行不必要的活检。同时未造成恶性肿块误降为3类，不会贻误患者的病情。
但目前三维反转成像技术仍存在一定不足。在本研究中有3例乳腺黏液癌反转评分结果提示良性可能，结合病理特点黏液癌表现为大量细胞外黏液被纤维组织分隔，内漂浮簇状肿瘤细胞，囊性和实性成分混合的复杂病变［26-27］，常规超声肿块内可见多发小无回声区，且部分可伴条索状结构、呈类似蜂窝状的改变［28］；有1例浸润性癌伴胶原纤维组织间灶性及散在分布，造成肿块内部成分杂乱，以上均导致了肿块内声阻抗差值较大，造成三维反转成像技术得出假阴性结果。部分良性肿块伴细胞增生活跃，若短期内同类细胞快速增生，可导致肿块内声阻抗差值较小，从而造成三维反转成像技术得出假阳性结果。
此外，本研究存在一定局限性：仅选取了BI-RADS 4类肿块，未分析BI-RADS 3类和5类肿块，结果可能会存在偏倚；半定量反转评分的判断过程仍具有一定主观性，无法做到自动识别，因此无法完全客观地反映反转成像技术的诊断价值；本研究作为三维反转成像技术在乳腺肿块应用中的初步探索，未分组分析乳腺病灶的大小等因素是否会影响三维反转成像技术的诊断效能，后续研究会继续进行探索。综上所述，常规超声联合三维反转成像技术后诊断BI-RADS 4类乳腺肿块良恶性的特异度和阳性预测值得到提升，有效减少了4a类肿块不必要的活检。三维反转成像技术作为常规超声的重要补充，对BI-RADS 4类乳腺肿块有良好的应用价值，未来有望作为常规检查应用于临床以提高对乳腺肿块的诊断效能。

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原文顺序 | 文献年度倒序 | 文中引用次数倒序
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