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中华医学超声杂志（电子版）

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2024 , Vol. 21 >Issue 08: 802 - 808

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2024.08.009

肌肉骨骼超声影像学

超声造影评估类风湿关节炎亚临床滑膜炎疾病进展的价值

  • 王博冉 1 ,
  • 乔春梅 1 ,
  • 李春歌 1 ,
  • 王欣 1 ,
  • 王晓磊 , 1, †
展开
  • 1.010050　呼和浩特，内蒙古医科大学附属医院超声医学科
通信作者：王晓磊，Email：

Copy editor: 汪荣

收稿日期: 2023-12-25

  网络出版日期: 2024-09-11

基金资助

内蒙古自治区科学基金(2023QN08006)

内蒙古自治区专项科技发展项目(2023SGGZ052)

内蒙古医科大学附属医院院级项目(2023NYFYTS014)

版权

未经授权，不得转载、摘编本刊文章，不得使用本刊的版式设计，除非特别声明，本刊刊出的所有文章不代表中华医学会和本刊编委会的观点。本刊为电子期刊，以网刊形式出版。
收起

Value of contrast-enhanced ultrasound in assessing progression of subclinical synovitis in patients with rheumatoid arthritis

  • Boran Wang 1 ,
  • Chunmei Qiao 1 ,
  • Chunge Li 1 ,
  • Xin Wang 1 ,
  • Xiaolei Wang , 1, †
Expand
  • 1.Department of Ultrasound Medicine, the Affiliated Hospital of Inner Mongolia Medical University, Hohhot 010050, China
Corresponding author: Wang Xiaolei, Email:

Received date: 2023-12-25

  Online published: 2024-09-11

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Fold

摘要

目的

应用超声造影（CEUS）对类风湿关节炎（RA）亚临床滑膜炎进行血流定量评估，探讨CEUS相关参数评估RA亚临床滑膜炎疾病进展的价值。

方法

收集2019年10月至2023年12月就诊于内蒙古医科大学附属医院的RA亚临床滑膜炎患者87例。纳入患者进行腕关节CEUS检查，获取造影定量参数：开始显影时间（AT）、达峰时间（TTP）、峰值强度（PI）、Gard梯度及时间-强度（TIC）曲线下面积，并对滑膜血流情况进行分级；治疗3、6、12个月后对患者进行随访。将CEUS定量指标与28关节活动度评分（DAS 28）进行相关性分析，以DAS 28评分作为判断RA亚临床滑膜炎是否加重的标准，将患者分为加重组33例与非加重组54例，应用单因素及多因素Logistic回归分析筛选RA亚临床滑膜炎加重的独立危险因素，并绘制ROC曲线分析相关参数的预测效能。

结果

87例患者中，滑膜血流分级1级36例、2级29例、3级22例。治疗后3个月滑膜血流分级、TIC曲线下面积、PI与DAS 28评分存在显著正相关（r为0.659、0.711、0.777，P<0.05）。治疗后6个月滑膜血流分级、TIC曲线下面积、PI与DAS 28评分存在显著正相关（r为0.651、0.707、0.757，P<0.05）。治疗后12个月滑膜血流分级、TIC曲线下面积、PI与DAS 28评分存在显著正相关（r为0.640、0.688、0.721，P<0.05）。多因素Logistic回归分析结果表明，TIC曲线下面积（OR=1.023，95% CI：1.003~1.047）、PI（OR=1.564，95% CI：1.031~2.267）是RA亚临床滑膜炎疾病加重的独立危险因素。二者预测疾病是否加重的ROC曲线下面积分别为0.909、0.692，差异有统计学意义（P<0.05）。

结论

CEUS定量指标与DAS 28评分具有较好的相关性，TIC曲线下面积、PI对于预测RA亚临床滑膜炎疾病进展具有良好的应用价值，可以为临床治疗方案的制定、疗效评估及病情监测提供客观依据。

关键词： 类风湿关节炎; 滑膜炎; 超声造影; 定量分析

本文引用格式

王博冉 , 乔春梅 , 李春歌 , 王欣 , 王晓磊 . 超声造影评估类风湿关节炎亚临床滑膜炎疾病进展的价值[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2024 , 21(08) : 802 -808 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2024.08.009

Abstract

Objective

To evaluate the synovial blood flow in rheumatoid arthritis (RA) patients with subclinical synovitis by contrast-enhanced ultrasound (CEUS), and to evaluate the value of CEUS-related parameters in evaluating the progression of subclinical synovitis in these patients.

Methods

A total of 87 patients with RA and subclinical synovitis admitted to the Affiliated Hospital of Inner Mongolia Medical University from October 2019 to December 2023 were collected. The patients were included for wrist CEUS examination, and quantitative parameters of CEUS were obtained: arrival time (AT), time to peak (TTP), peak intensity (PI), Gard gradient, and area under the time-intensity curve (TIC). The synovial blood flow was graded. Patients were followed up at 3, 6, and 12 months after treatment. Correlation analysis was conducted between the quantitative indexes of CEUS and the Disease Activity Score (DAS) 28, and the DAS28 was used as the criterion to judge whether the disease was aggravated. The patients were divided into 33 cases with disease exacerbation and 54 without. Univariate and multivariate Logistic regression analyses were performed to identify the independent risk factors for predicting the exacerbation of subclinical synovitis in RA, and receiver operating characteristic (ROC) curve analysis was performed to evaluate the predictive efficacy of related parameters for the exacerbation of subclinical synovitis.

Results

Among the 87 patients included, 36 had grade 1 synovial blood flow, 29 had grade 2, and 22 had grade 3. Synovial blood flow grade, area under the TIC, and PI had a significant correlation with DAS28 at 3 months (r = 0.659, 0.711, 0.777, P<0.05), 6 months (r = 0.651, 0.707, and 0.757, respectively, P<0.05) and 12 months (r = 0.640, 0.688, and 0.721, respectively, P<0.05) after treatment. Multivariate Logistic regression analysis showed that the area under the TIC (odds ratio [OR]=1.023, 95% confidence interval [CI]: 1.003~1.047) and PI (OR = 1.564, 95%CI: 1.031~2.267) were independent risk factors for predicting the exacerbation of subclinical synovitis in patients with RA. The area under the ROC curve values of the area under the TIC and PI for predicting disease exacerbation were 0.909 and 0.692, respectively, and their difference was statistically significant (P<0.05).

Conclusion

There is a good correlation between CEUS quantitative indexes and DAS28, and the area under the TIC and PI have good application value in predicting the progression of subclinical synovitis in RA patients, which can provide an objective basis for the formulation of clinical treatment plan, efficacy evaluation, and disease monitoring.

Key words： Rheumatoid arthritis; Synovitis; Contrast-enhanced ultrasound; Quantitative analysis

类风湿关节炎（rheumatoid Arthritis，RA）是一种慢性、致残性自身免疫性疾病，可以导致关节肿胀、疼痛及进行性关节破坏[1]。目前RA的治疗目标是获得临床缓解，以防止关节破坏与残疾[2,3]。然而关于RA临床缓解的定义是复杂的，目前28关节活动度评分（disease activity score in 28 joints，DAS 28）是最为公认的判定RA病情较为准确的综合指标[4]，其中将DAS 28≤ 2.6定义为疾病处于缓解期。RA的临床缓解并不是等同于炎症的完全消失，很大比例的临床缓解期患者仍然可以通过滑膜病理学或影像学检查出亚临床炎症的存在[5]。亚临床滑膜炎是指在体格检查中未发现关节肿胀、疼痛，而在超声和MRI等检查下发现滑膜炎[6,7]。大量研究表明，亚临床滑膜炎患者并不能获得真正的缓解，亚临床滑膜炎患者被认为是疾病复发和关节破坏的危险因素[8,9]。Chung等[10]对处于临床缓解期的RA患者进行超声扫查，发现只有51.5%的患者得到影像学缓解。亚临床滑膜炎患者虽然没有明显体征，但滑膜血管翳的存在仍可以导致疾病进展。能量多普勒超声（power Doppler ultrasound，PDUS）可以用于检测滑膜微血管的血流信号，反映滑膜血管翳情况，进而评估RA患者滑膜炎炎性活动状态[10,11]，并且依据PDUS图像进行超声半定量评分有助于RA疾病的分期及疾病活动度的判定[12]。
超声造影（contrast-enhanced ultrasound，CEUS）在高频超声的基础上，利用造影剂观察滑膜内微血管分布状况，进而反映滑膜内血液灌注情况。相比PDUS检查，CEUS可以发现更多微小血管，此外造影定量分析可以为临床提供更多客观依据[13]。目前，RA患者CEUS研究多集中于疾病活动期的评估，而关于RA临床缓解期的CEUS研究相对较少。本研究利用CEUS技术评估RA亚临床滑膜炎患者的造影特点，获得造影定量参数，并通过随访了解疾病变化情况，分析造影定量指标与病情变化的相关性，探讨CEUS对RA亚临床滑膜炎滑膜内血流定量评估的价值，筛选预测疾病变化情况最有价值的影像学指标。

资料与方法

一、对象

本研究为回顾性研究，样本量计算涉及多个参数，包括Ⅰ类错误概率大小α（显著性水平），一般取0.05；Ⅱ类错误概率大小β（检验效能），一般≤0.2，对应统计功效power大于0.8；最终确定本研究至少需要75~80例样本。收集2019年10月至2023年12月在内蒙古医科大学附属医院风湿免疫科就诊的RA临床缓解但行超声检查发现滑膜增厚（滑膜增厚超过6 mm）[14]伴PDUS异常表现的患者87例，其中男性36例，女性51例。年龄22~64岁，病程0.5~27年。所有对象均符合2010年美国风湿病学会/欧洲抗风湿病联盟（American College of Rheumatology/European League Against Rheumatism，ACR/EULAR）提出的RA分类诊断标准[14]并且评估DAS 28≤2.6至少12个月。所有患者均依据中国RA诊断及治疗指南方案接受常规内科治疗[15]。本研究经内蒙古医科大学附属医院伦理委员会审批通过（批件号：S.2020058）。

二、仪器与方法

1．仪器与造影剂：

GE公司LOGIQ E9超声诊断仪，探头频率为7~15 MHz，CEUS检查使用9L探头，探头频率9 MHz。超声造影剂选用声诺维（SonoVue），制备微泡混悬液，抽取造影剂3 ml通过肘正中静脉团注。

2．方法：

患者取坐位，扫查双腕关节，筛选出双腕关节中滑膜增厚明显一侧，选择该侧腕关节桡月头长轴切面扫查；应用PDUS检查，筛选亚临床滑膜炎（关节腔内出现低回声，不能移动，加压无压缩）[14]患者。对亚临床滑膜炎患者选择血管分布最多的切面观察并储存图像，保持血管分布最多切面不变，启动造影模式，采用机器自带软件进行录制，检查时间窗设置为3 min，注入造影剂的同时启动计时器，连续实时观察腕关节增厚滑膜内的血流灌注情况，并将造影图像保存在内置硬盘进行分析。依据造影血流分级标准确定血流分级并应用机器自带的内置软件对CEUS图像进行分析，获得时间-强度曲线（time-intensity curve，TIC），通过Gamma Variate公式进行拟合，得到造影参数，包括开始显影时间（arriving time，AT）、达峰时间（time to peak，TTP）、峰值强度（peak intensity，PI）、Gard梯度及TIC曲线下面积。结合TIC曲线形态特点，综合判断滑膜炎活动性（图1）。
图1 类风湿关节炎亚临床滑膜炎患者超声造影图像。图a为多次复查患者一直处于缓解期，超声造影检查显示时间-强度曲线下面积及峰值强度数值均位于较低水平；图b为患者3个月内病情明显加重，超声造影检查显示曲线下面积及峰值强度数值均位于较高水平；图c为患者处于纤维化期，超声造影检查发现曲线下面积数值明显偏大，而峰值强度数值未见明显增大，两参数变化不完全一致

3．滑膜血流分级方法：

结合CEUS检查结果，依据Szkudlarek分级标准[14]对滑膜血流进行半定量分级：0级为滑膜内未见明显血流信号；1级为滑膜内有1~2处血流信号；2级为血流信号分布面积不超过滑膜的1/2；3级为血流信号面积超过滑膜面积的1/2。

4．随访：

以上超声检查均由一名具有5年以上工作经验的超声科主治医师进行操作。治疗3、6、12个月后对患者进行随访，由一名高年资风湿科医师对复查患者进行DAS 28评分。以治疗前后DAS 28评分作为评价RA亚临床滑膜炎是否加重的标准，治疗后DAS 28评分高于治疗前则判定为RA亚临床滑膜炎加重。

三、统计学分析

采用SPSS 22.0软件对数据进行统计分析。采用Shapiro-Wilktest方法进行正态性检验，符合正态分布的计量资料以±s表示，2组间比较采用独立样本t检验；非正态分布的计量资料以M（P25，P75）表示，2组间比较采用非参数秩和检验。相关性采用Spearman相关分析法。采用二元Logistic回归分析RA亚临床滑膜炎加重的独立危险因素，并绘制ROC曲线进行效能分析。P<0.05表示差异具有统计学意义。

结果

一、RA亚临床滑膜炎患者滑膜血流分级及治疗前后DAS评分

87例RA亚临床滑膜炎患者中，滑膜血流分级1级36例、滑膜血流分级2级29例、滑膜血流分级3级22例。治疗前DAS 28评分（3.66±1.40）分，治疗后3个月DAS 28评分（2.54±0.85）分，治疗后6个月DAS 28评分（2.43±1.13）分，治疗后12个月DAS 28评分（2.21±0.73）分。治疗后3、6、12个月DAS 28评分与治疗前相比，差异均有统计学意义（P均<0.05），但治疗后3、6、12个月3组间的DAS 28评分差异无统计学意义（P>0.05）。

二、滑膜血流分级及造影定量参数与DAS 28评分的相关性分析

治疗后3个月滑膜血流分级、TIC曲线下面积、PI与DAS 28评分存在显著正相关（r为0.659、0.711、0.777，P<0.05，图2），TTP与DAS 28评分存在显著负相关（r为-0.466，P<0.05）。
图2 治疗后3个月滑膜血流分级及造影定量参数与DAS 28评分的相关性分析散点图。图a~c分别为滑膜血流分级、时间-强度曲线下面积、峰值强度与DAS 28评分的相关性分析散点图

注：DAS 28评分为28关节活动度评分；TIC为时间-强度曲线

治疗后6个月滑膜血流分级、TIC曲线下面积、PI与DAS 28评分存在显著正相关（r为0.651、0.707、0.757，P<0.05，图3），TTP与DAS 28评分存在显著负相关（r为-0.424，P<0.05）。
图3 治疗后6个月滑膜血流分级及造影定量参数与DAS 28评分的相关性分析散点图。图a~c分别为滑膜血流分级、时间-强度曲线下面积、峰值强度与DAS 28评分的相关性分析散点图

注：DAS 28评分为28关节活动度评分；TIC为时间-强度曲线

治疗后12个月滑膜血流分级、TIC曲线下面积、PI与DAS 28评分存在显著正相关（r为0.640、0.688、0.721，P<0.05，图4），TTP与DAS 28评分存在显著负相关（r为-0.474，P<0.05）。
图4 治疗后12个月滑膜血流分级及造影定量参数与DAS 28评分的相关性分析散点图。图a~c分别为滑膜血流分级、时间-强度曲线下面积、峰值强度与DAS 28评分的相关性分析散点图

注：DAS 28评分为28关节活动度评分；TIC为时间-强度曲线

三、滑膜血流分级及造影定量参数与RA亚临床滑膜炎是否加重的单因素分析

依据DAS 28评分将87例患者分为RA亚临床滑膜炎加重组33例与非加重组54例。2组的滑膜血流分级、TTP、TIC曲线下面积、PI差异具有统计学意义（P均<0.05），Grad梯度、AT差异无统计学意义（P均>0.05，表1）。
表1 RA亚临床滑膜炎加重组与非加重组的滑膜血流分级及造影定量参数比较
参数 RA亚临床滑膜炎非加重组（n=54） RA亚临床滑膜炎加重组（n=33） 统计值 P值
滑膜血流分级[例（%）]     Z=6.686 <0.001
1级 35（64.8） 1（3.0）    
2级 15（27.8） 14（42.4）    
3级 4（7.4） 18（54.6）    
达峰时间[s，M（P25，P75）] 17.81（14.66，20.51） 10.68（8.20，18.24） Z=2.616 0.009
TIC曲线下面积（±s） 137.46±67.87 288.57±69.68 t=6.185 <0.001
Grad梯度[M（P25，P75）] 1.19（0.47，1.42） 1.15（0.66，1.84） Z=0.848 0.397
开始显影时间[s，M（P25，P75）] 26.42（24.46，28.50） 25.03（24.31，28.08） Z=0.608 0.543
峰值强度[M（P25，P75）] 9.65（8.60，12.10） 18.20（15.35，23.25） Z=4.491 <0.001

注：TIC为时间-强度曲线；RA为类风湿关节炎

四、滑膜血流分级及造影定量参数预测RA亚临床滑膜炎是否加重的多因素Logistic回归分析

以RA亚临床滑膜炎是否加重为因变量，以滑膜血流分级、TTP、TIC曲线下面积、PI为自变量。Logistic回归分析结果显示，TIC曲线下面积（OR=1.023，95%CI：1.003~1.047，P<0.05）、PI（OR=1.564，95%CI：1.031~2.267，P<0.05）是预测RA亚临床滑膜炎是否加重的独立危险因素（表2）。
表2 滑膜血流分级及造影定量参数预测RA亚临床滑膜炎是否加重的多因素Logistic回归分析
因素 偏回归系数 标准误差 Wald χ2值 P值 OR值 95%CI
TIC曲线下面积 0.026 0.013 4.090 0.043 1.023 1.003~1.047
峰值强度 0.446 0.218 4.185 0.041 1.564 1.031~2.267

注：TIC为时间-强度曲线；RA为类风湿关节炎

五、TIC曲线下面积、PI预测RA亚临床滑膜炎疾病是否加重的效能比较

ROC曲线分析结果显示，TIC曲线下面积的ROC曲线下面积为0.909（95%CI：0.845~0.973，P<0.05），最佳截断值为255.61。PI的ROC曲线下面积为0.692（95%CI：0.580~0.804，P<0.05），最佳截断值为14.10。TIC曲线下面积与PI预测RA亚临床滑膜炎疾病是否加重的ROC曲线下面积差异有统计学意义（Z=3.022，P=0.003，图5）。
图5 时间-强度曲线下面积、峰值强度预测类风湿关节炎亚临床滑膜炎疾病是否加重的ROC曲线

注：TIC为时间-强度曲线；PI为峰值强度

讨论

RA是一种以侵袭性关节炎症为主要临床表现的自身免疫性疾病，RA的治疗不当可以导致关节畸形与功能丧失，严重影响患者生活质量，所以早期诊治及炎症的有效控制对于改善患者预后具有重要意义。目前RA临床评估以DAS 28≤2.6作为判定疾病处于缓解期的标准，DAS 28评分主要依据临床体格检查与实验室检查指标对患者病情做出综合判断。其中体格检查易受到患者主观因素干扰，Basu等[16]研究发现RA患者的疼痛感觉是以中枢敏感化为特征的混合性疼痛，患者对于疼痛感觉的阈值不同可能会导致临床医师在体格检查时得到不同的结果，进而使得评分结果受到影响。实验室指标主要以血沉（erythrocyte sedimentation rate，ESR）作为参考，然而ESR容易受多种因素影响，如年龄、性别、贫血、纤维蛋白原水平等，并且ESR倾向于反映过去几个星期的疾病活动度[17,18]，无法像超声检查一样反映患者实时状况。这些可能是造成临床评估与超声表现不相符的原因。2013年，EULAR也建议在RA临床治疗中使用肌肉骨骼超声并提出了超声检查对于改善RA诊断准确性及病情评估的意义[19]。研究发现以PDUS为依据判断滑膜炎活动性时，DAS 28评分判断达到缓解标准的阈值为2.08，此时的敏感度为0.724，特异度为0.625，相比常规DAS 28评分对于疾病缓解的判定更加严格[20]。
本研究对滑膜增厚区域进行造影分析可以得到关于滑膜血流的定量分析参数，进而可以分析滑膜炎情况。AT、TTP与滑膜内新生血管血流速度有关。由于造影分析软件不同，本研究中Gard梯度与其他研究中描述的平均灌注时间意义相似，也是反映滑膜内血流速度的参数。研究发现AT、TTP及Gard梯度不是预测RA亚临床滑膜炎是否加重的独立危险因素，这表明无法通过滑膜内新生血管血流速度对RA亚临床滑膜炎疾病是否加重做出预测。血流速度与心脏收缩功能有关，研究发现RA是心血管疾病发病的独立危险因素[21]。Cioffi等[22]应用斑点追踪技术对RA亚临床状态患者进行研究，发现患者存在心脏收缩功能障碍。而长时间的RA病史会导致心肌重构程度加重继而影响患者滑膜内新生血管血流速度。本研究未按照病程对患者进行进一步分组，加重组与未加重组内均含有不同病程时长的患者，这可能是导致AT、TTP及Gard梯度在预测疾病是否加重中不具有统计学意义的原因。
血管翳是RA病变中的特征性产物，是造成患者关节病变的主要原因。血管翳由滑膜新生血管、肥大的滑膜细胞、炎性细胞及纤维素共同构成。滑膜新生血管的形成是产生和维持RA血管翳的重要因素。有学者依据滑膜血管翳内血管的丰富程度及纤维化程度将血管翳分为炎性、纤维性及混合性三类[23]。其中血管翳的血管化程度与炎性程度呈正相关。PI及TIC曲线下面积是反映血流灌注的参数，本研究中滑膜内血流灌注量增加代表着疾病存在病情加重风险。Jiang等[24]对新西兰白兔的膝关节炎症模型行CEUS检查时发现TIC曲线分析参数中PI及曲线下面积与血管内皮生长因子（vascular endothelial growth factor，VEGF）呈正相关。赵绵松等[25]对RA患者行关节镜下滑膜活检时发现VEGF不仅与关节炎性状态有关，而且VEGF蛋白的表达与滑膜内新生血管的走行及密度具有良好的相关性。这些研究表明，TIC曲线下面积与PI可以通过反映滑膜新生血管密度情况评估滑膜血流灌注情况，当曲线下面积与PI升高时表示新生血管增多，滑膜内血流灌注增加，这也符合RA亚临床滑膜炎复发时滑膜内血管翳由纤维性血管翳逐渐向炎性血管翳转化的病理过程。本次入组患者中TIC曲线下面积与PI数值明显增大的患者均在3个月内出现关节疼痛肿胀现象，再次评估DAS 28评分发现患者均处于疾病活动期，这表明曲线下面积与PI对于预测疾病病情变化具有重要意义，当曲线下面积与PI增大时表示滑膜内新生血管密度较大，滑膜血流灌注增加导致关节炎症加重，此时提示医师应强化治疗，使滑膜血管翳内新生血管纤维化，进而防止疾病短期内加重。
TIC曲线下面积及PI虽然均可以作为反映滑膜血流灌注情况的参数，然而在本研究中部分患者存在两参数变化并不完全一致的现象，部分患者曲线下面积数值明显增大而PI增加不明显。PI是造影剂在感兴趣区内增强最显著的信号强度，反映出造影剂到此区域的最大剂量，进而可以一定程度反映局部组织血流灌注量；而曲线下面积与造影剂的分布容积、血流速度和灌注时间相关，当超声仪器与造影剂剂量条件控制恒定时，曲线下面积与组织血流量成线性相关，可以反映出血管内血流灌注情况[26]。滑膜内微血管与正常微血管结构不同，滑膜内新生微血管具有生长迅速、结构紊乱、通透性高、缺乏肌层导致血管壁薄而脆等特点[27,28]，滑膜新生血管结构特点可能会使造影剂进入过程受到干扰，进而使PI受到影响。理论上造影定量参数中曲线下面积相比PI综合了更多因素，可以更加准确地描绘出滑膜内血流灌注情况，从而对滑膜炎症情况作出判断。本研究中TIC曲线下面积与PI的ROC曲线下面积差异有统计学意义，进一步证实了前述观点。
综上所述，CEUS定量指标与DAS 28评分具有较好的相关性，TIC曲线下面积、PI对于预测RA亚临床滑膜炎疾病进展具有良好的应用价值，可以为临床治疗方案的制定、疗效评估及病情监测提供客观依据。

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