低级别阑尾黏液性肿瘤与阑尾黏液腺癌超声及超声造影特征分析

汪洪斌; 张红霞; 何文; 杜丽娟; 程令刚; 张雨康; 张萌

doi:10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2024.09.007

中华医学超声杂志（电子版） >

2024 , Vol. 21 >Issue 09: 865 - 871

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2024.09.007

腹部超声影像学

低级别阑尾黏液性肿瘤与阑尾黏液腺癌超声及超声造影特征分析

汪洪斌 ¹ ,
张红霞 ¹ ,
何文 ^,¹^,^† ,
杜丽娟 ¹ ,
程令刚 ¹ ,
张雨康 ¹ ,
张萌 ¹

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^1.100160　首都医科大学附属北京天坛医院超声科

通信作者：何文，Email：hewen@bjtth.org

Copy editor: 吴春凤

收稿日期: 2024-03-03

网络出版日期: 2024-10-16

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收起

Ultrasound and contrast-enhanced ultrasound features of low-grade appendiceal mucinous tumor and appendiceal mucinous adenocarcinoma

Hongbin Wang ¹ ,
Hongxia Zhang ¹ ,
Wen He ^,¹^,^† ,
Lijuan Du ¹ ,
Linggang Cheng ¹ ,
Yukang Zhang ¹ ,
Meng Zhang ¹

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^1.Department of Ultrasound，Beijing Tiantan Hospital，Capital Medical University，Beijing 100160，China

Received date: 2024-03-03

Online published: 2024-10-16

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Fold

摘要

目的

探讨低级别阑尾黏液性肿瘤（LAMN）与阑尾黏液腺癌（AMAC）的超声图像及实验室检查的差异，以提高诊断准确率。

方法

回顾性分析2009 年1 月至2023 年10 月首都医科大学附属北京天坛医院经手术病理证实的阑尾黏液性肿瘤（AMN）患者的超声及超声造影图像，根据术后病理结果分为LAMN 及AMAC 2 组，采用Fisher 精确概率法对比分析2 组病例超声图像特征和实验室检查（包括感染指标和肿瘤标志物）的差异。

结果

最终46 例患者纳入研究，其中LAMN组29 例，AMAC 组17 例，LAMN 组术前诊断准确率为59%（17/29），而AMAC 组为47%（8/17）。2 组间超声图像特征中肿块性质（囊性/囊实性）、边界、壁结节、钙化、内部回声、洋葱皮样改变、分隔、与周围组织粘连、超声造影表现、是否合并腹膜假黏液瘤（PMP）差异均具有统计学意义（P 均＜0.05）。LAMN 组72%（21/29）的患者肿块呈囊性，28%（8/29）呈囊实性，而AMAC 组100%（17/17）呈囊实性；LAMN 组89%（26/29）肿块边界清晰，AMAC 组76%（13/17）边界不清晰；LAMN 组中14%（4/29）患者有壁结节，AMAC 组中88%（15/17）患者有壁结节；LAMN 组中7%（2/29）患者囊壁有钙化，AMAC 组中59%（10/17）患者囊壁有钙化；LAMN 组52%（15/29）患者内部回声均匀，AMAC 组100%（17/17）患者内部回声均杂乱；LAMN 组34%（10/29）患者肿块内部呈洋葱皮样改变，而AMAC 组均无此征象；LAMN 组14%（4/29）患者肿块内部有分隔，AMAC 组88%（15/17）患者肿块内部有分隔；LAMN 组中7%（2/29）患者肿块与周围组织有粘连，AMAC 组94%（16/17）患者肿块与周围组织有粘连；LAMN 组中7%（2/29）患者肿块超声造影呈高增强，AMAC 组82%（14/17）患者肿块超声造影呈高增强，以厚壁结节样高增强为主，余患者肿块均呈无增强；LAMN 组中7%（2/29）患者合并PMP，AMAC 组65%（11/17）患者合并PMP。AMAC 组肿瘤标志物（癌胚抗原、糖类抗原19-9、糖类抗原125、糖类抗原242、神经元特异性烯醇化酶）升高患者例数多于LAMN 组，2 组间差异均具有统计学意义（P 均＜0.05）。AMAC 组感染指标（白细胞、中性粒细胞、C 反应蛋白）升高患者多于LAMN 组，2 组间差异均具有统计学意义（P均＜0.05）。

结论

LAMN 和AMAC 超声及超声造影表现、血清肿瘤标志物及感染指标均存在一定差异，多项差异特征结合对于提高二者诊断准确率具有较大帮助。

关键词： 超声; 超声造影; 低级别阑尾黏液性肿瘤; 阑尾黏液腺癌

本文引用格式

汪洪斌 , 张红霞 , 何文 , 杜丽娟 , 程令刚 , 张雨康 , 张萌 . 低级别阑尾黏液性肿瘤与阑尾黏液腺癌超声及超声造影特征分析[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2024 , 21(09) : 865 -871 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2024.09.007

Abstract

Objective

To investigate the difference in ultrasonographic features and laboratory findings between low-grade appendiceal mucinous tumors （LAMN） and appendiceal mucinous adenocarcinoma （AMAC） in order to improve their diagnostic accuracy.

Methods

The ultrasonographic and contrast-enhanced ultrasound images of patients with appendiceal mucinous tumors confirmed by surgery and pathology at our hospital from January 2009 to October 2023 were retrospectively analyzed. According to the postoperative pathological results， the patients were divided into two groups： patients with LAMNs and those with AMAC. The Fisher exact probability method was used to compare the differences in ultrasound images and laboratory tests（tumor markers and infection indexes） between the two groups.

Results

Forty-six patients were included in the study， including 29 in the LAMN group and 17 in the AMAC group. Preoperative diagnostic accuracy was 59% in the LAMN group and 47% in the AMAC group. There were significant differences in the characteristics of mass （cystic/cystic-solid）， boundary， wall nodule， calcification， internal echo， “onion skin” appearance， septa， adhesion to surrounding tissue， contrast-enhanced ultrasound findings， and whether peritoneal pseudomyxoma （PMP） was combined between the two groups （P＜0.05）. The mass was cystic in 72% （21/29） of patients in the LAMN group and cystic-solid in 28% （8/29）， compared with cystic-solid in 100% （17/17） of patients in the AMAC group. The boundary was clear in 89% （26/29） of patients in the LAMN group and unclear in 76% （13/17） of patients in the AMAC group. Wall nodules were present in 14%（4/29） of patients in the LAMN group and 88% （15/17） in the AMAC group. The capsule wall was calcified in 7% （2/29） of patients in the LAMN group and 59% （10/17） in the AMAC group. Forty-two percent （15/29）of patients in the LAMN group had uniform internal echo， and 100% （17/17） of patients in the AMAC group had chaotic internal echo. Thirty-four percent （10/29） of patients in the LAMN group showed “onion skin”appearance， while no such sign was found in the AMAC group. The masses of 14% （4/29） of patients in the LAMN group and 88% （15/17） in the AMAC group had internal septa. In the LAMN group， 7% （2/29） of patients had adhesion to the surrounding tissue， and in the AMAC group， this percentage was 94% （16/17）.In the LAMN group， 7% （2/29） of the patients showed high enhancement in CEUS， and in the AMAC group，82% （14/17） of the patients showed high enhancement in CEUS， mainly thick-walled nodules， while the masses in the remaining patients showed no enhancement. Peritoneal pseudomyxoma （PMP） was found in 7% （2/29） of patients in the LAMN group and 65% （11/17） in the AMAC group. The number of patients with elevated tumor markers in the AMAC group was higher than that of the LAMN group， and there were statistically significant differences in carcinoembryonic antigen， carbohydrate antigen 199， carbohydrate antigen 125， carbohydrate antigen 242， and neuron-specific enolase between the two groups （P＜0.05）.There were more patients with elevated infection indexes in the AMAC group than in the LAMN group， and there were statistically significant differences in white blood cell count， neutrophils， and C-reactive protein between the two groups （P＜0.05）.

Conclusion

The diagnostic accuracy for LAMNs and AMAC can be significantly improved by ultrasonography and contrast-enhanced ultrasonography combined with serum tumor markers and infection indicators.

Key words： Ultrasonic diagnosis; Contrast-enhanced ultrasound; Low-grade appendiceal mucinous neoplasm; Appendiceal mucinous adenocarcinoma

阑尾黏液性肿瘤（appendiceal mucinous neoplasm，AMN）是一种罕见的消化道肿瘤类型，约占所有阑尾切除手术标本的0.2%～0.3%^［1］。2010 年世界卫生组织根据AMT 病理特点将其分为低级别阑尾黏液性肿瘤（low-grade appendiceal mucinous neoplasms，LAMN）和阑尾黏液腺癌（appendiceal mucinous adenocarcinoma，AMAC）^［2］，其中AMAC存在更明显的复发转移风险，严重影响患者的预后，且两者在手术方式选择上有明显不同，因此，准确的术前诊断尤为重要。超声检查是诊断AMN的重要手段，但以往研究报道多集中在AMN 的超声特征描述及与其他阑尾疾病的鉴别诊断上，对于LAMN 与AMAC 的超声图像及其实验室检查特点少有总结分析。本文旨在通过回顾性病例分析，探讨LAMN 与AMAC 的超声、超声造影图像差异，以及二者实验室检查结果的不同，为提高二者的诊断准确率提供帮助。

资料与方法

一、对象

回顾性分析2009 年1 月至2023 年10 月就诊于首都医科大学附属北京天坛医院行阑尾切除手术，术后病理证实为LAMN 或AMAC 患者的超声图像及实验室检查结果。纳入标准：（1）术前行超声及超声造影检查且图像清晰完整，术后病理证实为LAMN 或AMAC 的患者；（2）病例基本临床资料及实验室检查资料完整。

二、仪器与方法

1. 仪器：采用GE logiqE9、Philip IU22、Canon Aploi900、Canon Aploi500、Supersonic Aixplorer

等彩色多普勒超声诊断仪，凸阵探头频率为1～6 MHz，线阵探头频率为5～15 MHz。造影剂采用六氟化硫微泡（意大利Bracco 公司），使用注射生理盐水将造影剂浓度调整为8 μl/ml，单次注射计量为2.4 ml。

2. 扫查方法：（1）腹部超声：于右中腹升结肠位置向下连续扫查确认盲肠位置，连续多切面扫查盲肠末端，观察有无肿大阑尾及肿块，另扫查全腹观察有无积液及其他脏器异常。（2）超声造影：经肘正中静脉快速推注配制好的六氟化硫微泡造影剂2.4 ml，采用谐波造影模式，观察肿块增强模式、内部情况及周围浸润。保存清晰图像资料，详细记录肿块性质（囊性/囊实性）、边界（清晰/不清晰）、短径、壁结节、钙化、内部回声（均匀/杂乱）、洋葱皮样改变、分隔、与周围组织粘连、超声造影表现、是否合并腹膜假黏液瘤（pseudomyxoma peritonei，PMP）等信息。

3.实验室检查：收集患者实验室检查资料，包括感染指标：白细胞（white blood cell，WBC）、中性粒细胞（neutrophil，NEUT）、C 反应蛋白（C-reactive protein，CRP），以及肿瘤标志物：癌胚抗原（carcinoembryonic antigen，CEA）、糖类抗原19-9（carbohydrate antigen 19-9，CA19-9）、糖类抗原125（carbohydrate antigen 125，CA125）、糖类抗原242（carbohydrate antigen 242，CA242）、神经元特异性烯醇化酶（neuron-specific enolase，NSE）。

三、统计学分析

采用SPSS 25.0 软件进行统计学分析数据，年龄为计量资料，以

±s 表示，采用两独立样本t 检验比较LAMN 和AMAC 组患者的差异。计数资料以频数（%）表示，2 组间比较采用Fisher 精确概率法。所有统计结果以P＜0.05 为差异有统计学意义。

结果

一、患者基本资料

本研究共纳入46 例患者，其中男性17 例，女性29 例，年龄为（63±8）岁，LAMN 患者29 例，AMAC 患者17 例。2 组患者年龄、性别比较，差异均无统计学意义（P 均＞0.05，表1）。LAMN 组术前超声及超声造影诊断准确率为59%（17/29），12 例误诊，其中5 例误诊为阑尾炎，3 例误诊为腹腔积液，4 例误诊为附件区肿块；AMAC 组术前诊断准确率为47%（8/17），9 例误诊，其中4 例误诊为阑尾炎伴周围脓肿，2 例误诊为腹腔积液，3 例误诊为附件区肿块。

表1 2组阑尾黏液性肿瘤患者基本临床资料比较

组别	例数	男/女（例）	年龄（岁， $\bar{x}$ ±s）
LAMN	29	10/19	61.9±16.1
AMAC	17	7/10	68.4±9.5
统计值		χ²=0.206	t=-1.178
P值		0.650	0.093

二、超声图像特征

2 组病例超声图像中肿块性质、边界、壁结节、钙化、内部回声、洋葱皮样改变、分隔、与周围组织粘连、超声造影表现及是否合并PMP 比较，差异均具有统计学意义（P 均＜0.05，表2）。LAMN组肿块多呈囊性及囊实性，而AMAC 组几乎全部呈囊实性（图1），LAMN 组大部分肿块边界清晰，而AMAC 组大部分边界不清晰；AMAC 组囊壁结节、囊壁钙化患者明显多于LAMN 组（图2）；LAMN 组患者内部回声多均匀，AMAC 组患者内部回声均杂乱不均匀；LAMN 组近1/3 患者肿块内部呈洋葱皮样改变（图3），而AMAC 组均无此征象；LAMN 组患者肿块内部分隔较少见，而AMAC 组多数患者肿块内部有多发分隔；LAMN 组患者肿块与周围组织少有粘连，而AMAC 组患者肿块多与周围组织粘连密切；LAMN 组患者肿块超声造影以薄壁无增强为主（图4），而AMAC 组患者肿块超声造影多呈厚壁结节状高增强（图5）；AMAC 组患者合并PMP 明显多于LAMN 组（图6、7）。

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图7 阑尾黏液腺癌患者超声声像图示腹膜假黏液瘤

表2 2 组阑尾黏液性肿瘤超声图像特征比较［例（%）］

超声图像特征	LAMN组（n=29）	AMAC组（n=17）	P值
肿块性质			＜0.001
囊性	21（72）	0（0）
囊实性	8（28）	17（100）
边界			＜0.001
清晰	26（89）	4（14）
不清晰	3（11）	13（76）
短径＞1.5cm			0.076
是	22（76）	17（100）
否	7（24）	0（0）
壁结节			＜0.001
有	4（14）	15（88）
无	25（86）	2（12）
钙化			0.015
有	2（7）	10（59）
无	27（93）	7（41）
内部回声			＜0.001
均匀	15（52）	0（0）
杂乱	14（48）	17（100）
洋葱皮样改变			0.018
有	10（34）	0（0）
无	19（67）	17（100）
分隔			＜0.001
有	4（14）	15（88）
无	25（86）	2（12）
与周围组织粘连			＜0.001
是	4（14）	16（94）
否	25（86）	1（6）
超声造影			＜0.001
高增强	2（7）	14（82）
无增强	27（93）	3（18）
合并PMP			＜0.001
有	2（7）	11（65）
无	27（93）	6（35）

三、实验室检查结果

1. 肿瘤标志物：AMAC 组患者肿瘤标志物CEA、CA19-9、CA125、CA242、NSE 升高例数明显高于LAMN 组，差异具有统计学意义（P＜0.05，表3）。

表3 2 组阑尾黏液性肿瘤患者肿瘤标志物及感染指标比较［例（%）］

项目	LAMN组（n=29）	AMAC组（n=17）	P值
肿瘤标志物
CEA	9（31）	15（88）	＜0.001
CA19-9	5（17）	14（82）	＜0.001
CA125	1（3）	12（70）	＜0.001
CA242	3（10）	8（47）	0.014
NSE1	-3	9（53）	＜0.001
感染指标
WBC	4（14）	15（88）	＜0.001
NEUT	4（14）	8（47）	0.019
CRP	11（38）	14（82）	0.012

2. 感染指标：AMAC 组患者感染指标WBC、NEUT、CRP 升高例数明显高于LAMN 组，差异具有统计学意义（P＜0.05，表3）。

讨论

AMN 起源于阑尾黏液腺上皮不典型增生，其临床症状多不典型，常误诊为阑尾炎^［3］、盲肠肿瘤、卵巢囊肿、腹腔积液等，治疗则以外科手术为主，需将肿瘤完整切除，并避免瘤体破裂^［4-6］。临床上AMN 病理类型主要分为LAMN 和AMAC，腹腔内细胞学检测阴性、无穿孔等低风险的LAMN 一般仅需标准的阑尾切除即可，而高风险的AMAC 则需考虑盲肠部分切除或右半结肠切除，以保证切除的完整性^［7］，因此早期明确诊断，尤其易并发PMP 的AMAC 具有重要临床意义。

超声检查作为临床一线检查手段，对于早期发现AMN 及鉴别不同病理类型具有重要作用，既往研究显示超声测量阑尾管径＞1.5 cm 作为诊断AMN 的敏感度为83%，特异度为92%^［8］。本研究中，LAMN 术前诊断准确率为59%，而AMAC 准确率为47%，对于缺乏经验的医师，二者均易误诊为阑尾炎、阑尾炎伴周围脓肿、腹腔积液及附件区肿块。本研究通过对比分析LAMN 与AMAC 患者超声图像特点，发现2 组患者在肿块性质、边界、壁结节、钙化、内部回声、洋葱皮样改变、分隔、与周围组织粘连、超声造影表现以及是否合并PMP 方面明显不同，且差异有统计学意义（P＜0.05）。以往研究报道总结了AMN 的典型超声表现：右下腹囊性或囊实混合性肿块，多呈长椭圆形或梭形，短径≥2.0 cm，边界清晰，囊液透声差，部分呈洋葱皮样改变，囊壁失去正常阑尾结构层次，可伴有结节或钙化，彩色多普勒囊壁及内部多无明显血流信号，肿瘤穿透囊壁形成PMP时，表现为弥漫性全腹腔蜂窝状黏稠积液^［9-10］，但对于LAMN 与AMAC 的不同超声特点的总结鲜有报道。王雨萌等^［11］的一项33 例患者的回顾性研究对比了低危组与高危组AMN 的超声图像特征，发现2 组间肿瘤边界、形态、内部回声均匀性、囊实性、内部钙化、内部血流信号、侵犯周围组织及腹盆腔积液方面比较，差异具有统计学意义。

本研究发现，LAMN 患者超声图像较AMAC表现形式更加多样，以囊性及囊实性为主，部分患者可无明显肿块形成，仅表现为阑尾轻度肿大，而AMAC 几乎均表现为巨大囊实性肿块。LAMN 患者肿块边界均较清晰，形态以管状或椭圆形为主，内部回声多较均匀，囊液透声良好，而AMAC 大部分边界不清晰，形态也多不规则，内部回声杂乱，囊液透声差，内见细密点状高回声。LAMN患者囊壁大部分较光滑，无明显壁结节，囊内分隔也较少，囊壁钙化较少见，与周围组织粘连不明显，而AMAC 患者囊壁多有大小不一的结节，囊内分隔也较多，分隔上可见血流信号，囊壁钙化常见，且多与周围组织有明显粘连。

体积较大的肿瘤囊腔内不同质地的囊液相互叠加，超声图像上可表现为典型的洋葱皮样改变，该征象作为诊断AMN 的特异性超声表现，特异度可达100%，但敏感度仅为63%^［12］。本研究中仅LAMN 组10 例患者有洋葱皮样改变，特异度为100%，敏感度仅为34%，但AMAC 组患者均无此征象。推测原因为LAMN 患者肿瘤生长相对缓慢，黏液细胞缓慢分泌的黏液相互叠加，逐渐形成规则的洋葱皮样改变，而AMAC 患者肿瘤细胞生长相对迅速且排列杂乱，黏液细胞分泌黏液杂乱不均匀，无法形成此征象。Kwak 和Ju^［13］的一项前瞻性研究显示，AMN 囊壁中的钙化与肿瘤细胞变性或坏死后钙盐沉积有关，本研究中AMAC 患者囊壁钙化明显高于LAMN 患者（P＜0.05），推测原因为AMAC 患者肿瘤细胞增生活跃，更易发生变性坏死，进而形成钙盐沉积于囊壁。因此典型的洋葱皮样改变及囊壁多发钙化灶可作为区分两者的依据。

超声造影目前在各脏器疾病中的应用十分广泛，但在AMN 中的应用报道较少见。梁娴等^［14］的一项针对22 例AMN 患者的回顾性研究显示，超声造影对于提高AMN 的诊断准确性具有帮助。本研究中LAMN 与AMAC 超声造影表现有明显差异（P＜0.05），LAMN 患者肿块早期以薄壁无增强为主，但当患者合并PMP 时，肿块则呈现出结节及条状高增强，晚期与周围肠壁呈等增强，而AMAC 患者大多数早期呈周边厚壁结节状高增强，增强早于周围肠壁，当患者合并PMP 时，则呈现出结节及条状高增强，晚期与周围肠壁呈等增强，因此，超声造影对于区分LAMN 与AMAC 具有一定帮助。

本研究显示，AMAC 患者相较于LAMN 患者更易出现PMP（P＜0.05），推测与AMAC 肿瘤生长更加迅速、更易侵犯周围组织导致囊壁破裂相关。AMN 起源于阑尾黏液腺上皮不典型增生，病理切片特点为囊壁上皮细胞大量消失，代之以异型增生的黏膜上皮，以及少量乳头状增生^［15］，肿瘤细胞呈柱状、立方或扁平，黏液细胞分泌的黏液聚集于阑尾腔内，使阑尾管腔膨胀性扩张，如管腔持续膨胀导致管壁破裂，管腔内黏液漏入腹腔，则形成PMP。Basak 等^［16］报道单纯LAMN 完整切除术后10 年患者生存率可达91%，而发生PMP且未接受规范治疗的AMAC 患者5 年生存率仅为25%，因此，当患者超声图像出现PMP 时需警惕肿瘤是否已发生恶变。

本研究中2 组患者均有不同程度的肿瘤标志物升高，且AMAC 组患者肿瘤标志物升高更明显（P＜0.05），推测与AMAC 组患者更易发生PMP相关。倪紫薇等^［17］的一项针对AMN 的研究显示，CEA 阳性率为51.4%，CA19-9 阳性率为17.1%，Tajima 等^［18］的研究也显示肿瘤标志物升高与PMP形成具有一定相关性。因此，笔者认为超声图像结合肿瘤标志物升高对于区分LAMN 及AMAC 具有重要的提示意义。王栋华等^［19］的研究认为WBC在鉴别急性阑尾炎与AMN 中有一定的价值。本研究显示，2 组患者WBC、NEUT、CRP 均有不同程度升高，且AMAC 组感染指标升高较LAMN 组更明显（P＜0.05），提示AMAC 患者及PMP 形成过程中可能更容易合并感染。

本研究为回顾性研究，具有一定的局限性，时间跨度较大，样本量相对较少，其他影像学资料不够全面，未进行对比分析，后期需加大样本量进行更深入的研究分析。

综上所述，LAMN 及AMAC 术前诊断准确率不高，二者均易误诊，其中AMAC 较LAMN 更易误诊为腹盆腔其他类疾病。超声图像中的肿块性质、边界、壁结节、钙化、内部回声、洋葱皮样改变、分隔、与周围组织粘连以及超声造影表现的不同，对于区分LAMN 和AMAC 均有帮助。AMAC 患者更易出现PMP，肿瘤标志物升高也更明显，且更易合并感染。因此，超声及超声造影检查结合血清肿瘤标志物水平及感染指标，对于提高LAMN、AMAC 的诊断准确率以及指导临床治疗具有很大帮助。

参考文献

原文顺序 | 文献年度倒序 | 文中引用次数倒序

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