胎儿脑皮层发育的重要里程碑：胎儿外侧裂的产前评估

廖伊梅; 文华轩; 曾晴; 袁鹰; 纪学芹; 李胜利

doi:10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2025.02.001

中华医学超声杂志（电子版） >

2025 , Vol. 22 >Issue 02: 91 - 96

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2025.02.001

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胎儿脑皮层发育的重要里程碑：胎儿外侧裂的产前评估

廖伊梅 ,
文华轩 ,
曾晴 ,
袁鹰 ,
纪学芹 ,
李胜利 ^,¹^,^†

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^1.518028 南方医科大学深圳妇幼保健院超声科
^2.750011 银川，北京大学第一医院宁夏妇女儿童医院（宁夏回族自治区妇幼保健院）超声科

李胜利，Email：lishengli63@126.com

Copy editor: 汪荣

网络出版日期: 2025-04-01

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Important milestone in fetal cortical development： prenatal assessment of the Sylvian fissure

Yimei Liao ,
Huaxuan Wen ,
Ying Yuan ,
Xueqin Ji ,
Shengli Li ^,^†

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Online published: 2025-04-01

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廖伊梅 , 文华轩 , 曾晴 , 袁鹰 , 纪学芹 , 李胜利 . 胎儿脑皮层发育的重要里程碑：胎儿外侧裂的产前评估[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2025 , 22(02) : 91 -96 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2025.02.001

外侧裂是胎儿大脑外表面重要的解剖标志，同时也是胎儿脑皮层发育的重要里程碑。外侧裂是胎儿脑外表面最早开始发育的脑沟裂，其发育周期涵盖了皮层神经元发生和移行的关键时期。外侧裂周围的皮层包含人类大脑的语言及听觉中枢，对人类智力发育有着深远的影响。因此，胎儿神经超声学的研究中胎儿外侧裂得到的关注最多。近年来，关于胎儿外侧裂的研究取得了诸多进展，涵盖了影像学评估、正常发育评估、病理状态研究、相关疾病、遗传学检测、预后等多个方面，但外侧裂异常的确切发生机制至今仍未完全阐明，预后评估存在较多不确定性，给产前咨询与临床决策带来严峻的挑战。

胎儿外侧裂的产前评估应基于对正常发育规律和异常发育的正确认识。因此，本文结合国内外相关研究及相关领域专家的临床经验，对胎儿外侧裂正常与异常发育的产前评估进行阐述。

一、胎儿外侧裂的神经发育学基础

胎儿期外侧裂遵循预定的程序发育，但确切的发育机制仍不明。外侧裂是由额顶叶岛盖、颞叶岛盖与岛叶形成的大脑外表面的脑裂，其发育机制可能与其他脑沟的形成机制不同^［1,2］。额顶叶和颞叶岛盖皮层神经元由室周带与亚室周带的原始神经元放射状移行而来，而这种形成大脑表面大部分的脑沟的经典放射状移行方式并未出现在岛叶。研究^［1,3］表明，岛叶皮层神经元起源于皮质区/下皮质区边界，并以切线向移行方式绕基底神经节迁移。因此，岛叶的发育速度明显比岛盖慢，额叶和颞叶岛盖的相对过度生长并覆盖岛叶形成了外侧裂，其与参与神经上皮细胞分化的高表达转录因子的结构域相对应^［2］。

孕7 ～8 周时端脑曲形成，意味着原始外侧裂开始发育。12 ～14 周神经病理解剖上可分辨外侧裂^［4］，随后逐渐加深；约在孕18 ～22 周环岛沟逐渐开始形成，脑岛边界逐渐可以识别^［5,6］。22 ～24周后，由于脑岛周围额叶、顶叶和颞叶的生长速度快于脑岛，脑岛逐渐被周围脑组织（岛盖）覆盖，直到足月时，脑岛大部分被岛盖覆盖，即“岛盖闭合”，这一过程称为岛盖化。岛盖化从脑岛三角的后顶点开始，像拉链一样向前延伸，逐渐闭合^［7］。在28 ～35 周，大部分脑岛被岛盖覆盖，但直到出生后2 岁岛盖才完全闭合^［6］。25 ～30 周，其余大脑外表面的沟回才逐渐出现^［6,8］。因此，在产前超声筛查的关键时期即18 ～24 周，可以观察到外侧裂发育过程中的首个重要转折：脑岛平台的形成。而在22 周后，产前超声能够显示岛叶的继续发育和岛盖化过程。胎儿外侧裂胚胎学及形态学发育规律是超声医师进行外侧裂产前评估须具备的基础理论知识。

二、胎儿外侧裂的产前影像学评估

随着产前影像技术的进步，在临床上可以用超声和MRI 来评估胎儿外侧裂。

（一）使用半定量评分法初步评估胎儿外侧裂形态

早期的影像学研究主要描述外侧裂的出现时间。2004，Toi 等^［7］提出经孕妇腹部超声横切面可以很好地评价外侧裂，并发现了外侧裂按照特定的发育模式发育成熟：脑岛边缘即环岛沟最初是光滑的，脑岛与岛盖自17 周开始成角，最初是钝角，后来逐渐变为锐角，直到24.5 周后均变为锐角。对胎儿外侧裂进行定性/半定量评估几乎都是基于二维超声横切面进行^{［9,10,11］}，或者从三维容积数据中重建二维切面进行半定量评估^［12］。Quarello等^［10］提出基于颞叶岛盖与脑岛夹角和颞叶岛盖覆盖岛叶的比例的10 级评分方法，此方法使用经穹窿柱的横切面，冗繁且耗时，不适用于临床常规筛查。Pistorius 等^［9］提出在经侧脑室横切面上基于颞叶岛盖与脑岛夹角以及脑岛覆盖率两个指标的5 级评分方法，此方法后续也应用于胎儿MRI 检查的外侧裂发育评估中^［13］。国内廖伊梅等^［11］提出更为简化的二维超声评估方法（图1），在更为常用的经丘脑横切面上基于颞叶岛盖与脑岛夹角进行5 级评分，0 级和1 级主要关注脑岛是否开始形成，2 ～5 级显示岛盖化过程，并总结发育规律为：20 周后丘脑水平横切面上绝大多数胎儿应观察到浅弧形的外侧裂（1 级），23 周后应至少能观察到岛盖-脑岛夹角呈钝角（2 级），环岛沟清晰可辨；随后岛盖化进展，27 周后所有胎儿的岛盖-脑岛夹角均呈锐角（4 级）；通常在30 周左右岛盖闭合（5 级）。经丘脑水平横切面是产前超声观察和测量胎儿颅脑最常用的标准切面，因此，在此切面上应用简化分级方法评估胎儿外侧裂可更大限度地推广外侧裂异常的筛查。外侧裂的初步评估可以在经腹部超声二维横切面上进行，且因可能只出现单侧外侧裂异常，评估时可用冠状缝、鳞缝、蝶囟为声窗来显示近场外侧裂^［14］。

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图1 正常的胎儿外侧裂分级（Grade）标准模式图和超声图像（图片引自参考文献［11］）

（二）胎儿神经超声专项检查中胎儿外侧裂的定量评估

笔者认为在胎儿神经超声专项检查中仅使用简化分级方法评估可能是不足够的，可能需要对胎儿外侧裂进行定量测量以精准评估发育状况。胎儿神经超声专项检查指南^［15］中也要求对胎儿外侧裂发育进行评估。

目前，已有多种经腹部/经阴道的二维/三维超声评估外侧裂正常发育的不同参数建立。大部分研究推荐在经丘脑水平横切面^［16,17］或经侧脑室水平横切面^［18］测量外侧裂深度和岛叶深度。Chen等^［19］使用经腹部超声在经丘脑横切面建立中国人群18 ～41 周正常胎儿的外侧裂宽度、深度、脑岛未覆盖宽度、脑岛未覆盖率的参考值。Putra 等^［20］则推荐在经穹窿柱的标准横切面上测量岛叶深度、外侧裂深度以及岛叶低回声区的厚度和周长，但因此研究样本量较小而未建立参考值。基于三维超声技术也可进行外侧裂评估，Poon 等^［21］建立了经阴道三维超声冠状切面测量胎儿双侧外侧裂角度的标准方法及参考值范围，该方法基于日本及中国香港人群建立，尤其适合胎儿神经超声专项检查，研究者强调标准操作方法的重要性，以及因本方法受胎位的限制，可能需要等胎儿自动或被动转为头位才可实现。Peero 等^［22］使用三维多平面成像技术重建显示胎儿外侧裂的横切面和冠状切面并进行外侧裂深度、岛叶宽度/高度等的测量。但由于目前尚无统一的推荐测量方法，为了提高评估的可靠性，笔者推荐使用已建立参考值的标准方法进行定量评估，且应遵循建立参考值时所使用的扫查方法、成像方式、标准切面及测量要求。

（三）三维超声新技术在胎儿神经皮层发育评估方面的突破

Chen 等^［8］首创的三维水晶反转成像技术（three-dimensional inversion and crystalvue and realisticvuerendering technology，3D-ICRV）首次在活体胎儿显示大脑外表面的沟回成像，接近于颅脑解剖大体侧面观。外侧裂是大脑外表面最早出现的沟，19 ～22 周呈顶角圆钝的三角形，23 ～26 周顶角由圆钝变为尖锐，腰边阴影加深，因岛盖化进程，未被岛盖覆盖的脑岛区域在孕24 周后随孕周增加而逐渐减少，27 ～30 周后外侧裂从顶角开始从后向前逐渐闭合，31 ～34 周只有底边少部分开放，至35 周时，额下回的Broca 区可清楚辨认。该方法可较直观地显示外侧裂等大脑凸面脑沟的发育规律且与胎儿解剖学一致。

（四）外侧裂发育的对称性评估

关于外侧裂发育的对称性，解剖学研究发现胎儿大脑脑沟出现时间呈左右对称的规律，但也有双侧不对称的情况出现。对于超声评估外侧裂发育的对称性颇有争议。早期研究^［9］发现胎儿期脑沟可出现短暂的不对称性发育。随后，研究者们使用经阴道三维超声方法同时显示双侧外侧裂角度并发现28 周前双侧呈对称性发育^［21］，使用经腹部超声二维横切面对外侧裂进行分级评估时也发现双侧几乎呈对称性发育^［11,12］。但使用胎儿三维超声容积数据分析时，早在14 周时就可以检测到双侧大脑半球的不对称性，在妊娠20 ～26 周期间，与语言发育和功能侧化相关的区域出现了最为明显的不对称^［23］。最近研究^［2］表明，胎儿期左右大脑半球的发育并不完全对称，但左右两侧局部区域的增长趋势是相同的，且差异不超过两周。因此，笔者认为在产前评估胎儿外侧裂时有必要分析采用不同评估方法时的对称性问题。

（五）胎儿外侧裂的宫内MRI 评估

利用MRI 对产后外侧裂进行针对性的研究较超声早^［24］。一部分研究^［24,25］在二维MRI 图像上观察沟的形态变化以及进行定量/半定量分析，另一部分研究^［26,27］则利用3D MRI 数据描绘胎儿脑表面与容积的发育规律，但由于各种技术原因，这些方法很少能够直接被临床常规使用^［28］。外侧裂是MRI 图像上最早被识别的脑沟，约在孕16 周时开始显示，宫内MRI 可从轴位、冠状位、矢状位三个方位观察外侧裂，且在显示外侧裂异常形态方面与神经超声有较好的一致性。Hahner 等^［13］将Pistorius 等^［9］提出的产前超声胎儿脑沟回的简化分级方法应用于宫内MRI，并测量了外侧裂深度和岛叶深度，但因正常组样本量过小，未建立参考值。相较于超声，MRI 不受胎儿体位限制，可同时显示双侧外侧裂，在显示与大脑皮质发育畸形（malformations of cortical development，MCD）相关的基底神经节异常、皮层分层异常、皮层厚度、异位灰质等方面具有一定的优势。以往认为，对于胎儿神经系统畸形，MRI 比产前超声可能更有优势，但随着神经专项超声检查的进步，最新指南认为神经超声检查的分辨率可与MRI 相媲美，MRI可作为神经专项超声检查的有效补充^［15］。

三、胎儿外侧裂异常与相关疾病

随着神经超声学的发展，外侧裂异常作为MCD的早期诊断线索获得了最多关注^［29］。胎儿外侧裂异常通常可基于定性分级和各种神经超声测量参考值判定。尽管已有很多外侧裂发育的超声评价参考值发表，但仅有很少文献评价其确切的诊断效率。Liao等^［30］研究发现28 例外侧裂异常胎儿中，仅使用分级标准可诊断27 例，1 例符合分级标准但外侧裂深度明显低于正常。因此，笔者认为需要结合定性与定量方法共同评估。这一观点得到Peero 等^［22］的验证，其比较了多个参数（包括简化分级和外侧裂角度测量方法）诊断MCD 的效率，认为任何一个外侧裂评价参数异常都应怀疑有MCD 的可能性。需要注意的是，MCD 的产前最终诊断仍是基于超声、MRI、遗传学、病理的综合分析，父母及同胞的表型信息可以帮助提供更多确诊和预后评估的信心。

外侧裂形态异常并非总与MCD 相关。Guibaud等^［31］发现15 例产前影像学上明显异常的外侧裂中，仅1/3 与真正的MCD 相关，其他病例皮层构架正常，可分为5 类：神经管缺陷、小头畸形及额叶发育不良、戊二酸血症I 型、其他相关脑畸形（尤其是中线及小脑畸形）、不合并脑畸形的多发畸形。因此，外侧裂的形态异常除与皮层本身构架异常有关外，还受皮层外因素的影响。这一结论得到了Liao 等^［30］研究的验证，其分析经丘脑水平横切面上异常外侧裂的形态学特征，将外侧裂异常形态分为6 类：无平台型、小平台型、直线型、不规则波浪状型、Z 字型、囊肿占位型（图2）^［32］，并分析了每种类型的相关疾病，发现约50%的胎儿外侧裂异常可能与MCD 相关，其余可能与某些可导致神经发育预后不良的染色体异常或单基因遗传综合征有关，且受皮层外因素（如侧脑室增宽、脑白质软化、蛛网膜囊肿等）影响。无平台型外侧裂最常见，其最显著的特征是环岛沟未形成，脑岛平台的边界无法显示，可累及单/双侧外侧裂；双侧受累时可能与无脑回畸形、导致智力障碍的单基因综合征/染色体异常有关，单侧受累时可能与单侧MCD（如半侧巨脑畸形、脑裂畸形等）有关。外侧裂异常的形态学特征描述可以帮助临床检查医师快速识别异常外侧裂，但需要注意的是外侧裂形态异常并非总与MCD 相关，可能受大脑整体发育、脑组织容积的改变、颅内病变的压迫等因素影响，偶尔也可能是发育过程中的正常变异^{［2,30,33］}。

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图2 异常的胎儿外侧裂分类模式图和超声图像（图片引自参考文献［32］）

注：Type Ⅰ～Type Ⅵ分别为无平台型、小平台型、直线型、不规则波浪状型、Z 字型、囊肿占位型

外侧裂的异常形态类型可能与其在胎儿脑皮层发育过程中的受影响孕周/阶段有关。Chen 等^［5］对86 例婴儿和儿童（2 d ～14 岁）异常外侧裂形态进行分析，发现若岛叶及环岛沟未形成（如无脑回）或畸形形成（如巨脑回），意味着皮层发育受阻早于19 周；而19 周后岛叶及环岛沟已形成，则可能出现岛盖（尤其是额叶岛盖）发育差、岛盖化延迟、岛盖开放及岛叶沟缺失等异常形态。这一早期研究基于发育受累时期分析外侧裂形态异常的观点值得借鉴。

目前已报道与胎儿外侧裂异常相关的疾病主要有（表1）：MCD、神经遗传综合征、染色体异常、先天或获得性颅脑异常、代谢异常、多发畸形、良性蛛网膜下腔增宽等^{［1,5,22,29,32,34,35,36］}。此外，最近研究表明胎儿外侧裂的发育落后也可能与营养、缺氧、感染等因素有关。胎盘功能不良减少灌注和供氧可能导致胎儿脑发育落后，最近的多项研究表明，与正常胎儿相比，子痫前期合并/不合并小于胎龄儿、胎儿宫内生长受限等轻度缺氧的胎儿外侧裂深度较浅，常伴有较高的神经功能落后及异常风险^［20,37］。随着人们对脑发育及MCD 的知识更新，外侧裂异常的相关疾病和发生机制可能在未来被更全面地阐释。

表1 已报道与外侧裂异常相关的疾病^{［1，5，22，29，32，34-36］}

大脑皮质发育畸形	神经遗传综合征	染色体异常	先天/ 获得性颅脑异常	代谢异常	其他
1. 无脑回畸形（Lissencephaly）	1. Sotos 综合征	1. 唐氏综合征	1. 胼胝体发育异常	1. 海绵状脑白质营养不良症（Canavandiseases）	1. 营养
2. 多小脑回	2. Genitopatellar 综合征	2. 22q11 缺失	2. 小脑发育异常	2. 庞贝病（Pompedisease）	2. 缺氧
3. 微管蛋白病	3. Treacher-Collins 综合征	3. 1qter 微缺失综合征	3. 神经管缺陷	3. 戊二酸血症1 型	3. 感染
4. 小头畸形	4. 纯合肌营养不良相关糖蛋白1 移码突变（Homozygous DAG1 frameshift mutation）	4. 10q 三体综合征和远端18q 缺失综合征	4. 全前脑	4. 乳酸酸中毒（Lactic acidosis）	4. 多发畸形（不伴颅脑畸形）
5. 脑裂畸形	5. X 连锁L1CAM 基因相关疾病	5. 10 号染色体短臂重复综合征和10 号染色体长臂26 区缺失综合征	5. 脑积水	5. 细胞色素氧化酶缺乏（Cytochromeoxidasedeflciency）	5. 良性蛛网膜下腔增宽
6. 半侧巨脑畸形	6. Fowler 综合征	6. 7q22.1q36.3 重复和11q24.1q25 缺失综合征	6. 脑白质软化
7. 畸形脑回（Dysgyria）	7. ACTB related Baraitser-Winter 综合征1 型	7. 9 号染色体短臂单体综合征	7. 颅内出血
8. 鹅卵石样畸形	8. BMP2 相关矮小症、面部畸形和骨骼异常伴或不伴心脏异常
	9. LMNB1 相关小头畸形
	10. CEP290 相关Joubert 综合征5 型

四、胎儿外侧裂异常的预后及遗传学检测

外侧裂异常的神经发育学预后与相关疾病的病因及伴发的颅内畸形有关，例如合并无脑回畸形、双侧外侧裂周区多小脑回等预后较差。Chen 等^［5］报道86 例外侧裂异常的婴儿和儿童均有不同程度的临床症状，其中癫痫（35%）最常见，发育迟缓（22%）其次，但临床症状的严重性与MRI 显示岛盖异常的严重程度不一致，这可能与未成熟大脑的可重塑性有关。Liao 等^［30］报道外侧裂异常胎儿中57.1%（95%CI：37.6%～76.7%）可获得阳性遗传学诊断，其中单核苷酸变异（single nucleotide variants，SNVs）占42.9%，且所有获得阳性遗传学诊断的外侧裂异常胎儿均预示着较差的神经发育学预后，包括严重的发育迟缓/智力障碍、癫痫、肌张力异常等。遗传学检测可为胎儿预后提供更多信息，鉴于外侧裂异常相关疾病的复杂性和遗传背景，建议为产前发现胎儿外侧裂异常的孕妇提供染色体检测、染色体微阵列分析（chromosomal microarray analysis，CMA）及全外显子组检测（trio whole exome sequencing，Trio-WES）^［33］，有条件者可提供全基因组测序^［30］；此外，因其与新生儿代谢异常有关，必要时需为新生儿提供遗传代谢病检测，以期在更为严重的神经发育损伤发生前获得治疗。

五、胎儿外侧裂产前评估的注意事项及局限性

MCD 是一大类非常复杂的有显著异质性的大脑皮层形成异常，可能由各种遗传、感染、血管性、代谢性因素导致^［38］。需要注意的是，累及外侧裂的MCD 才更有可能被产前外侧裂评估发现，许多MCD 可能因并未累及外侧裂而漏诊。另一方面，无论是局灶性还是弥漫性的MCD，都有可能并不影响外侧裂发育^［34］。因此，在专项神经超声检查时，对皮层发育的评估不能仅局限于外侧裂。外侧裂的异常可能是某些神经发育异常相关疾病的产前影像学诊断线索，其预后取决于相关疾病病因及伴发畸形，适当的遗传学检测可能帮助预测病程进展和未来可能出现的临床症状。鉴于外侧裂疾病背景的复杂性，外侧裂异常的确诊需要在有一定经验的且有多学科会诊能力的中心进行，以避免不必要的终止妊娠。

胎儿外侧裂的研究进展涵盖了神经发育学、产前影像学、正常发育评估、病理状态研究、相关疾病、遗传学检测等多个方面，但目前外侧裂异常的确切发生机制和预后尚未完全阐明。未来，随着影像技术和遗传学的进一步发展，研究者将能够更深入地揭示外侧裂发育的复杂机制，从而更好地诊断和预防相关的神经发育障碍疾病的发生。

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