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中华医学超声杂志（电子版）

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2025 , Vol. 22 >Issue 01: 46 - 54

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2025.01.007

浅表器官超声影像学

高帧频超声造影对乳腺BI-RADS 4 类小结节的鉴别诊断价值

  • 周梦琦 1 ,
  • 郑燕 1 ,
  • 宋颖 1 ,
  • 朱琳 1 ,
  • 后利珠 1 ,
  • 刘瑾瑾 1 ,
  • 董凤林 , 1, †
展开
  • 1.215006 江苏苏州，苏州大学附属第一医院超声科
董凤林，Email：
Dong Fenglin, Email:

Copy editor: 吴春凤

收稿日期: 2024-10-15

  网络出版日期: 2025-04-18

基金资助

苏州市临床重点病种诊疗技术专项(LCZX202104)姑苏卫生人才计划人才科研项目(GSWS2023008)苏州大学附属第一医院博习临床研究项目(BXLC002)苏州大学临床科技高端平台和转化基地建设项目(ML12202723)

版权

版权归中华医学会所有。 未经授权，不得转载、摘编本刊文章，不得使用本刊的版式设计。 除非特别声明，本刊刊出的所有文章不代表中华医学会和本刊编委会的观点。
收起

Diagnostic value of high-frame-rate contrast-enhanced ultrasound in small breast BI-RADS4 masses

  • Mengqi Zhou 1 ,
  • Yan Zheng 1 ,
  • Ying Song 1 ,
  • Lin Zhu 1 ,
  • Lizhu Hou 1 ,
  • Jinjin Liu 1 ,
  • Fenglin Dong , 1, †
Expand
  • 1.Department of Ultrasound, the First Affiliated Hospital of Soochow University, Suzhou 215006, China

Received date: 2024-10-15

  Online published: 2025-04-18

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Fold

摘要

目的

探讨高帧频超声造影（HFR-CEUS）在乳腺超声影像报告和数据系统（BI-RADS）分类为4 类小结节（最大径≤20 mm）良、恶性鉴别诊断中的优势和应用价值。

方法

选取2022 年9 月至2023 年12 月在苏州大学附属第一医院就诊的乳腺结节患者75 例（共计82 个结节病灶），以病理诊断为依据，将结节分良性组（58 个）和恶性组（24 个）。所有病灶均在取得病理诊断结果前进行了常规超声造影（C-CEUS）和HFR-CEUS 检查，分别记录2 种超声造影检查灌注模式的特征（包括增强方向、增强强度、增强后边缘特征、增强范围、滋养血管）和时间-强度曲线相关参数：峰值强度、上升时间、达峰时间、平均渡越时间、流入相曲线下面积，并采用χ2 检验、Fisher 检验或秩合检验比较2组的组间差异；分析2 种超声造影模式对乳腺小结节良、恶性鉴别的敏感度、特异度和准确性，绘制受试者操作特征（ROC）曲线并采用Delong 检验比较2 种造影模式的曲线下面积的差异。

结果

HFRCEUS 模式下，良性组病灶离心性增强方向（37.9%）、低增强（13.8%）、增强后范围无明显扩大（91.4%）及增强后边缘光滑（70.7%）的显示率均高于C-CEUS 模式（17.2%、1.7%、75.9%、46.6%），差异具有统计学意义（χ2=6.238、6.562、5.098、7.663，P=0.044、0.033、0.024、0.046）；恶性组病灶增强后边缘特征呈放射状的显示率（45.8%）较C-CEUS 模式（16.7%）显著升高，差异具有统计学意义（χ2=5.807，P=0.047）。HFR-CEUS 对乳腺小结节良、恶性鉴别的诊断效能高于C-CEUS（曲线下面积：0.937 vs 0.853），差异具有统计学意义（Z=2.488，P=0.013）；HFR-CEUS 的诊断特异度（91.4%）、准确性（90.2%），相较于C-CEUS（特异度为67.2%，准确性为74.4%）均有所提高。

结论

HFR-CEUS 通过提高帧频、改善图像对比度及分辨率，提升了乳腺小结节动脉早期灌注过程及边缘特征的显示能力，可提高对乳腺BI-RADS 4 类小结节良、恶性鉴别诊断的效能。

关键词： 乳腺影像报告与数据系统; 超声造影; 高帧频; 乳腺癌

本文引用格式

周梦琦 , 郑燕 , 宋颖 , 朱琳 , 后利珠 , 刘瑾瑾 , 董凤林 . 高帧频超声造影对乳腺BI-RADS 4 类小结节的鉴别诊断价值[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2025 , 22(01) : 46 -54 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2025.01.007

Abstract

Objective

To assess the benefits and application potential of high-frame-rate contrastenhanced ultrasound (HFR-CEUS) in differentiating small benign from malignant breast nodules categorized as BI-RADS 4 nodules (maximum diameter≤20 mm).

Methods

The study involved 75 patients with a total of 82 nodules, treated at the First Affiliated Hospital of Suzhou University from September 2022 to December 2023.Based on pathological diagnosis, the nodules were classified into benign (58 nodules) and malignant groups (24 nodules).Prior to the pathological diagnosis, all patients underwent conventional CEUS (C-CEUS) and HFR-CEUS; characteristics of perfusion patterns for each method were recorded,including enhancement direction, intensity, edge characteristics post-enhancement, enhancement range, and nutrient vessels, alongside time-intensity curve-related parameters (peak intensity, rise time, time to peak,mean transit time, and wash-in area under the curve).These attributes were compared between the groups by χ2 test, Fisher test or rank sum test to evaluate their differences.Additionally, the sensitivity, specificity,and accuracy of both ultrasound modalities in distinguishing benign from malignant nodules were analyzed.Receiver operating characteristic (ROC) curves were generated and the area under the curve (AUC) values of both modalities were compared by Delong test.

Results

In HFR-CEUS mode, benign lesions predominantly showed eccentric enhancement direction (37.9%), low enhancement intensity (13.8%), limited expansion of enhancement range (91.4%), and better-defined edges (70.7%) compared to conventional CEUS (17.2%,1.7%, 75.9%, and 46.6%, respectively), with statistically significant differences between the two groups(χ2=6.238, 6.562, 5.098, and 7.663; P=0.044, 0.033, 0.024, and 0.046, respectively).The incidence of radial edge features in the malignant group (45.8%) was significantly higher compared to that of the C-CEUS group (16.7%; χ2=5.807, P=0.047).Furthermore, HFR-CEUS demonstrated higher diagnostic efficacy than C-CEUS in differentiating benign from malignant breast nodules (AUC: 0.937 vs 0.853), with a statistically significant difference (Z=2.488, P=0.013).The diagnostic specificity (91.4%) and accuracy (90.2%) of HFRCEUS were also significantly improved compared to those of C-CEUS (specificity 67.2%, accuracy 74.4%).

Conclusion

HFR-CEUS enhances the visualization of early perfusion processes and edge features in small breast nodules by increasing the frame rate, and improving image contrast and resolution, thereby enhancing the diagnostic performance for benign and malignant small BI-RADS4 breast nodules.

Key words： Breast imaging reporting and data system; Contrast-enhanced ultrasound; High frame rate; Breast cancer

乳腺癌是全球女性最常见的恶性肿瘤[1]。随着乳腺癌筛查的规范化及影像诊断技术的提升，临床中越来越多的小乳腺肿瘤（最大径≤20 mm）被检出[2]。美国国立综合癌症网络指南中定义≤20 mm的无淋巴结及远处转移的乳腺癌为Ⅰ期乳腺癌[3]，其特点是体积小，恶性征象不典型，良、恶性病灶的影像学表现存在一定重叠，难以鉴别。如何有效诊断早期乳腺癌是现阶段的研究热点。结合既往研究，本研究将最大径≤20 mm 的乳腺良、恶性病灶定义为乳腺小结节。
肿瘤血管的生成及分布特点对肿瘤生长及良、恶性的鉴别起着重要作用[4]，充分细致地研究乳腺癌的血管特征将有助于患者的早期诊治。常规乳腺超声检查使用彩色多普勒显示病灶的血供情况，仅能显示较大的血管，难以显示低速低流量的小血管，更无法显示病灶血管的全貌。常规超声造影（conventional contrast-enhanced ultrasound，C-CEUS）是一种通过注射超声造影剂显示肿瘤微血管灌注（＜200 μm）和低速血流（＜1 mm/s）的动态成像方式。乳腺肿块增强后形态特征和增强模式的评估为乳腺良、恶性结节的鉴别诊断提供了依据。但既往研究显示，C-CEUS 对≤20 mm乳腺良、恶性结节的鉴别诊断准确性仅为70.80%～88.75%[5,6]，推测其原因可能与C-CEUS帧频较低有关[7]。C-CEUS 帧频约为12 帧/s，在显影过程中，动脉早期乳腺小结节的灌注特征不易被清晰捕捉，可能会影响C-CEUS 对乳腺小结节的诊断准确性。随着高帧频超声造影（high frame rate contrast-enhanced ultrasound，HFR-CEUS）技术的开发与应用，超声造影的时间分辨率显著提高。对其他器官疾病的研究显示，HFR-CEUS 对小病灶动脉期的微血管形态及灌注细节显示得更清晰，可清楚显示病灶内的血流灌注方向、血管形态等[7,8]。目前，HFR-CEUS 尚未广泛应用于乳腺超声影像报告和数据系统（breast imaging report and data system，BI-RADS）分类为4 类结节的良、恶性鉴别诊断。因此，本研究以C-CEUS 检查为对照，分析乳腺小结节的HFR-CEUS 特征，探讨其鉴别诊断乳腺小结节良、恶性的效能及临床应用价值。

资料与方法

一、对象

本研究为回顾性研究，经苏州大学附属第一医院伦理委员会批准（2024 伦研批第310 号）。选取2022 年9 月至2023 年12 月期间苏州大学附属第一医院收治的乳腺结节患者为研究对象。纳入标准：（1）乳腺结节为BI-RADS 4 类小结节（≤20 mm）；（2） 具有完整的C-CEUS 和HFRCEUS 检查资料；（3）有穿刺活检病理或手术常规病理结果。排除标准：（1）对超声造影剂过敏者；（2）C-CEUS、HFR-CEUS 检查图像质量较差；（3）患者年龄＜18 岁。

二、仪器与方法

1.仪器：采用迈瑞Resona R9、Resona R9Q 彩色多普勒超声诊断仪，探头型号为L11-3U，频率范围3 ～11 MHz，机械指数范围为0.06 ～0.08，C-CEUS 帧频为12 帧/s，HFR-CEUS 帧频为50 ～100 帧/s。
2.检查方法：所有检查操作均由3 位超声医师（具有10 年乳腺超声造影检查经验）中的1 位进行，检查者对其他影像学或临床相关资料均不知晓。
超声造影剂采用SonoVue（意大利Bracco 公司），其由含有六氟化硫气体的磷脂稳定微泡的冻干粉末组成，平均直径为2.5 μm，使用时注入5.0 ml生理盐水（0.9%氯化钠溶液），充分振荡10 s 以上形成混悬液。经肘静脉团注3.0 ml 的SonoVue 混悬液后注射5.0 ml 的生理盐水冲洗，观察并实时记录图像。先行C-CEUS，结束后间隔15 min 以上或采用爆破模式，待微泡完全消失或破坏后再进行HFR-CEUS 检查[9]，2 次均全程实时成像90 s。
3.C-CEUS 和HFR-CEUS 图像分析：（1）定性图像特征分析。分别记录病灶2 次超声造影检查灌注模式特征，包括以下内容：增强方向、增强强度、增强后边缘特征、增强范围、滋养血管。（2）定量图像特征参数分析：使用机载软件分别对2 次超声造影图像在达峰时进行分析，绘制时间-强度曲线并记录以下参数：峰值强度（peak intensity，PI）、上升时间（rise time，RT）、达峰时间（time to peak，TTP）、平均渡越时间（mean transition time，MTT）、流入相曲线下面积（washin area under curve，WiAUC）。
4.C-CEUS、HFR-CEUS 图像判读：由2 名具有5 年乳腺超声造影工作经验的医师对图像进行独立判读，判读前均不知晓患者临床或其他影像学资料，如出现不同结论，需协商一致作为最终判读结果。

三、统计学分析

采用SPSS 25.0 统计软件、Medcalc 20.0 软件进行统计学数据分析。首先对计量资料进行正态性检验，年龄为符合正态分布的计量资料，以±s 描述，结节直径、超声造影特征为不符合正态分布的计量资料，以M（QR）描述，组间超声造影特征的差异比较采用秩和检验。病灶病理结果、超声造影特征定性资料为计数资料，以例数（%）描述，组间比较采用χ2 检验或Fisher 确切概率法（如增强方向、增强强度、增强后边缘特征）。绘制C-CEUS 和HFR-CEUS 诊断乳腺小结节良、恶性的受试者操作特征（receiver operating characteristic，ROC）曲线，并使用Delong 检验比较2 种造影模式ROC 曲线的AUC 值差异。以P＜0.05 表示差异具有统计学意义。

结 果

一、一般临床资料

根据纳排标准共75 例乳腺结节患者纳入本研究，共计82 个病灶，以病理结果为金标准分为良性组（58 个）和恶性组（24 个），良性组58 个病灶包括：纤维腺瘤33 个，乳腺病12 个，导管内乳头状瘤10 个，肉芽肿性炎2 个，硬化性腺病1 个；恶性组24 个病灶包括：浸润性导管癌18 个，浸润性小叶癌2 个，导管内实性乳头状癌2 个，浸润性腺癌1 个，黏液腺癌1 个。患者均为女性，年龄为（46.5±12.2）岁，结节直径为12.0（8.0，16.0）mm。

二、2 种造影模式下乳腺小结节超声造影特征比较

C-CEUS 模式下，良、恶性乳腺小结节增强范围、增强后边缘特征、滋养血管及PI、TTP 比较，差异均具有统计学意义（P 均＜0.05，表1、2）。HFR-CEUS 模式下，良、恶性乳腺小结节增强方向、增强范围、增强后边缘特征、滋养血管及PI、RT 比较，差异均具有统计学意义（P 均＜0.05，表1、2）。
表1 乳腺小结节的2 种超声造影特征定性资料比较[个（%）]
组别 病灶数 增强方向 增强强度 造影剂分布特征
向心性 离心性 弥漫性 高增强 低增强 等增强 均匀 不均匀
C-CEUS
良性组 58 10（17.2） 10（17.2） 38（65.5） 51（87.9） 1（1.7） 6（10.3） 33（56.9） 25（43.1）
恶性组 24 7（29.2） 2（8.3） 15（62.5） 24（100） 0（0） 0（0） 13（54.2） 11（45.8）
χ 2 值 2.001 2.846 0.051
P 值 0.350 0.222 0.821
HFR-CEUS
良性组 58 7（12.1） 22（37.9） 29（50.0） 47（81.0） 8（13.8） 3（5.2） 31（53.4） 27（46.6）
恶性组 24 9（37.5） 3（12.5） 12（50.0） 24（100） 0（0） 0（0） 13（54.2） 11（45.8）
χ 2 值 9.228 4.678 0.004
P值 0.010 0.094 0.953
χ 2 值a 6.238 6.562 0.139
P值a 0.044 0.033 0.709
χ 2 值b 0.862 - ＜0.001
P 值b 0.698 - 1.000
组别 病灶数 增强范围 增强后边缘特征 滋养血管
扩大 无明显扩大 光滑 不规则 放射状 无明确增强边缘 无 有
C-CEUS
良性组 58 14（24.1） 44（75.9） 27（46.6） 15（25.9） 3（5.2） 13（22.4） 44（75.9） 14（24.1）
恶性组 24 14（58.3） 10（41.7） 3（12.5） 17（70.8） 4（16.7） 0（0） 12（50.0） 12（50.0）
χ 2值 8.827 5.234
P值 0.003 0.022
HFR-CEUS
良性组 58 5（8.6） 53（91.4） 41（70.7） 6（10.3） 2（3.4） 9（15.5） 45（77.6） 13（22.4）
恶性组 24 15（62.5） 9（37.5） 4（16.7） 9（37.5） 11（45.8） 0（0） 9（37.5） 15（62.5）
χ 2 值 26.722 37.234 12.131
P值 ＜ 0.001 ＜ 0.001 ＜0.001
χ 2 值a 5.098 7.663 0.048
P值a 0.024 0.046 0.826
χ 2 值b 0.087 5.807 0.762
P 值b 0.768 0.047 0.383

注：C-CEUS 为常规超声造影，HFR-CEUS 为高帧频超声造影。a 为良性组乳腺小结节C-CEUS 和HFR-CEUS 模式下超声造影特征比较的统计值，b 为恶性组乳腺小结节C-CEUS 和HFR-CEUS 模式下超声造影特征比较的统计值。-表示无相应数值

表2 乳腺小结节2 种超声造影特征定量资料比较[M（QR）]
组别 病灶数 峰值强度（a.u） 流入相曲线下面积（a.u） 上升时间（s） 平均渡越时间（s） 达峰时间（s）
C-CEUS
良性组 58 3298.4（1532.5，4887.5） 10350.0（5127.5，17150.0） 5.3（4.5，6.3） 36.2（24.8，51.2） 8.4（7.2，10.0）
恶性组 24 3642.8（2581.3，9314.6） 13641.3（7416.6，28221.0） 4.7（4.1，5.4） 33.3（27.7，57.2） 7.3（5.9，9.7）
Z 值 1.998 1.906 1.651 0.234 2.120
P 值 0.046 0.057 0.099 0.815 0.034
HFR-CEUS
良性组 58 1844.8（871.3，3200.0） 6025.0（3540.0，13125.0） 5.9（5.0，7.2） 33.7（27.0，46.6） 9.7（7.8，12.2）
恶性组 24 2894.9（1436.2，5452.5） 9943.6（4713.4，21466.5） 5.2（4.0，6.5） 40.1（29.5，56.9） 8.3（6.0，13.0）
Z 值 2.201 1.743 2.038 0.734 1.040
P 值 0.028 0.081 0.042 0.463 0.299
Z 值a 2.943 2.049 2.493 0.144 2.452
P 值a 0.003 0.041 0.013 0.886 0.014
Z 值b 2.103 1.773 0.619 0.144 1.155
P 值b 0.035 0.076 0.536 0.885 0.248

注：C-CEUS 为常规超声造影，HFR-CEUS 为高帧频超声造影。a 为良性组乳腺小结节C-CEUS 和HFR-CEUS 模式下超声造影特征比较的统计值，b 为恶性组乳腺小结节C-CEUS 和HFR-CEUS 模式下超声造影特征比较的统计值

良性组：在2 种超声造影模式下，病灶增强后在增强方向、增强强度、增强范围、增强后边缘特征及PI、WiAUC、RT、TTP 方面比较，差异均具有统计学意义（P 均＜0.05，表1、2）；在HFRCEUS 模式下，病灶出现离心性增强方向（37.9%，图1）、低增强（13.8%）、增强范围无明显扩大（91.4%，图2）及增强后边缘光滑（70.7%，图3）的显示率均高于C-CEUS 模式（17.2%、1.7%、75.9%、46.6%）。
图1 乳腺良性小结节（病理学：导管内乳头状瘤）常规超声（图a）及超声造影图像。按时间顺序，选取超声造影图像，图b ～e 为常规帧频超声造影图（其中b ～d 为起始灌注相，e 为达峰时相），显示乳腺小结节内部造影剂灌注方向呈弥漫型；图f ～i 为高帧频超声造影图像（其中f ～h 为起始灌注相，i 为达峰时相），显示病灶内灌注方向呈离心型
图2 乳腺良性小结节（病理学：肉芽肿性炎）常规超声（图a）及超声造影图像。选取检查中达峰值强度时图像，图b 为常规帧频超声造影图像，显示病灶增强后范围较常规超声稍增大；图c 为高帧频超声造影图像，显示病灶增强后范围较常规超声无明显增大
图3 乳腺良性小结节（病理学：纤维腺瘤）常规超声（图a）及超声造影图像。选取检查中达峰值强度时图像，图b 为常规帧频超声造影图像，显示增强后病灶边缘特征：无明显增强边缘；图c 为高帧频超声造影图像，标注（箭头）显示增强后病灶边缘光滑
恶性组：在2 种超声造影模式下，病灶在增强后边缘特征及PI 方面差异具有统计学意义（P＜0.05，表1，2）；在HFR-CEUS 模式下，病灶出现增强后边缘特征呈放射状的显示率（45.8%，图4）较C-CEUS 模式（16.7%）升高。
图4 乳腺恶性肿瘤（病理学：浸润性小叶癌）常规超声（图a）及超声造影图像。选取检查中达峰值强度时图像，图b为常规帧频超声造影图像，图片中显示增强后病灶边缘特征：不规则；图c 为高帧频超声造影图像，标注（箭头）显示增强后病灶边缘特征：放射状

三、2 种超声造影检查的诊断效能比较

HFR-CEUS 对乳腺小结节良、恶性鉴别诊断的效能（AUC=0.937，95%CI：0.860 ～0.979） 高于C-CEUS（AUC=0.853，95%CI：0.758 ～0.922）（图5），差异具有统计学意义（Z=2.488，P=0.013）；HFR-CEUS 的诊断敏感度（87.5%）、 特异度（91.4%）、准确性（90.2%）相比于C-CEUS 有所提升（敏感度为91.7%、特异度为67.2%、准确性为74.4%，表3）。
图5 常规超声造影（C-CEUS）和高帧频超声造影（HFR-CEUS）诊断乳腺小结节良、恶性的受试者操作特征曲线
表3 乳腺小结节的2 种超声造影检查与病理对照结果（个）
造影模式 病理结果 合计
良性 恶性
常规超声造影
良性 39 2 41
恶性 19 22 41
高帧频超声造影
良性 53 3 56
恶性 5 21 26
合计 58 24 82

讨 论

目前，乳腺肿块的诊断主要依据BI-RADS分类，其中BI-RADS 4 类乳腺结节恶性比例为3%～94%，风险跨度范围较大，超声造影通过观察病灶内微循环灌注特征和微血管构成差异为鉴别诊断提供了有力的影像学依据[10]。有研究显示，超声造影检查对乳腺小结节（≤20 mm）良、恶性鉴别诊断的敏感度较高，但特异度仅为62.8%，仍有部分病灶需穿刺活检来明确诊断[5]。在临床诊断中，迫切需要一种准确而有效的检查方法用于乳腺小结节良、恶性的鉴别诊断，减少不必要的介入性检查，降低患者的心理压力。本研究对乳腺小结节C-CEUS 和HFR-CEUS 声像图表现的对比分析结果显示，HFR-CEUS 对乳腺小结节良、恶性鉴别诊断的ROC 曲线AUC 值为0.937，高于C-CEUS（AUC=0.853），差异具有统计学意义，且准确性、特异度均较C-CEUS 有所提升。
超声造影检查中，病灶内造影剂增强方向对乳腺结节的良、恶性鉴别诊断有一定的提示作用。本组数据显示，在C-CEUS 模式下，乳腺良、恶性小结节在增强方向上差异无统计学意义，但在HFR-CEUS 模式下，其差异有统计学意义。为探究其原因，对数据进行进一步分析，结果显示良性组病灶中C-CEUS 模式下有10 个良性小结节表现为离心性增强方式（包括2 个导管内乳头状瘤、3 个乳腺病伴导管上皮增生、5 个纤维腺瘤病灶），而在HFR-CEUS 中有22 个（包括6 个导管内乳头状瘤、11 个乳腺病伴导管上皮增生、4 个纤维腺瘤、1 个肉芽肿性炎病灶），推测其原因可能与造影检查帧频提高有关。纳入本研究的乳腺结节体积较小，其动脉早期灌注时间相对短暂，常规帧频较低，不足以跟踪移动的造影剂微泡，无法清晰显示所有病灶的动态灌注过程。HFR-CEUS 的时间分辨率显著提升，可以流畅地捕捉小结节微循环中的微泡运动轨迹，准确显示其微泡最先出现的位置及弥散方向[7]。相较于C-CEUS 检查，HFR-CEUS更清晰地显示乳腺良性小结节动脉早期造影灌注过程，可为其诊断提供更有价值的信息。
乳腺超声造影增强后病灶边缘不规则、呈放射状、范围较灰阶超声图像增大是超声造影鉴别良、恶性结节的主要特征。本研究中2 种不同造影模式下，良、恶性结节在增强范围、增强边缘特征、滋养血管方面差异均具有统计学意义，与既往研究相符[11]。但对良、恶性结节分类分析后发现，在良性组中，有14 例乳腺小结节在C-CEUS 模式下其边缘特征呈无明确增强边缘、不规则或放射状，而在HFR-CEUS 模式下表现为规则、光整；在恶性结节组中，有11 个乳腺小结节在HFR-CEUS 模式下增强后边缘特征中表现为放射状，而在C-CEUS模式下仅有4 个。对比上述良、恶性乳腺小结节增强后边缘特征在2 种造影模式下的不同表现，分析其原因可能与改进的HFR-CEUS 成像原理相关：C-CEUS 检查通过检测微泡振荡产生的非线性回波来区分微泡和组织信号，从而观察病灶的实际边界特征，然而其采用聚焦脉冲传输产生信号去相关对比，会引发虚假伪影从而降低图像对比度；HFRCEUS 的成像原理是平面波束技术，不引发去相关对比[12]，提升帧频的同时采用脉冲发射3 次的调幅技术及区域超声技术等，共同作用提高了图像对比度及分辨率[8]，使得乳腺小结节良、恶性边缘特征显示得更清晰。本研究中另有9 个乳腺良性小结节在C-CEUS 后表现为增强后范围增大，而在HFR-CEUS 中表现为范围无明显扩大，其原因可能是因图像对比度及分辨率增高，部分病理组织学中无包膜或包膜不完整的良性乳腺小结节在HFRCEUS 检查后边缘特征显示更为清晰，读图过程中出现测量范围增大的误差相对减小。对比C-CEUS检查，HFR-CEUS 对乳腺小结节增强后边缘特征的显示更佳。
对2 种造影模式下的时间-强度曲线进行分析显示，良、恶性乳腺小结节在HFR-CEUS 中的PI均低于C-CEUS 组，与既往研究提到的提高帧频会增大输出功率从而加速造影剂微泡的破坏结论相符合[9]。HFR-CEUS 组中有8 个良性病灶为低增强，而在C-CEUS 中仅有1 个良性病灶为低增强；良性病灶HFR-CEUS 组的WiAUC 值低于C-CEUS组，WiAUC 与造影过程中进入病灶的造影剂量相关，以上结果显示造影剂微泡的消耗对良性乳腺小结节灌注特征的影响更为明显，推测可能与乳腺良恶性小结节不同的血管结构相关，良性病灶大部分为非血管依赖性肿块，其血管内皮细胞紧密相连，内膜面光滑，基底膜结构完整；恶性病灶周边的新生血管受血管生长因子影响，生长迅速，血管结构不完整[13]，其血供更丰富，病灶中造影剂微泡的总含量相对较高，减弱了检查中造影剂微泡的破坏对乳腺小结节灌注特征的影响。
本研究中，良性组结节在HFR-CEUS 模式下的RT 和TTP 均迟于C-CEUS 模式，推测可能与在HFR-CEUS 检查中良性乳腺小结节造影剂微泡消耗相对增多有关，病灶中造影剂微泡进入过程中RT 和TTP 相对延长。超声造影检查中定量参数结果还与检查部位深度、仪器参数等多种因素关系密切，可在后续研究中进一步比较论证。
本研究也有一定局限性：本研究为单中心研究且数据样本量偏少，研究者在对超声造影图像判读过程中不可避免存在一定的主观性，后续可增加样本量对其做进一步分析。
HFR-CEUS 作为一种新的超声造影技术，通过提高帧频、改善图像对比度及分辨率，有效提升了对乳腺小结节动脉早期灌注过程及边缘特征的显示能力，明显提高了对乳腺BI-RADS 4 类小结节良、恶性鉴别诊断的能力，其临床价值值得进一步研究。

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