超声引导衰减参数成像评估肝脂肪变性及其对心血管疾病风险的预测价值

doi:10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2024.08.005

目的

探讨超声引导衰减参数成像（UGAP）技术评估非酒精性脂肪性肝病（NAFLD）的相关影响因素及临床适用性，评估NAFLD患者并发心血管疾病（CVD）预测模型的应用价值。

方法

纳入2022年11月至2023年11月于哈尔滨医科大学第一附属医院行二维超声及UGAP检查的NAFLD患者204例，另选取同期健康者73例作为对照组。受试者进行二维超声检查对肝脂肪变性程度进行评价，分为S0~S3级，所有受试者进行UGAP检查获取UGAP值。基于是否并发CVD事件，将NAFLD患者进一步分为并发CVD组83例与未并发CVD组121例。比较S0~S3组间UGAP值的差异，应用单因素和多因素线性回归分析影响UGAP值的独立影响因素。采用Spearman相关评估UGAP值与肝脂肪变性程度之间的相关性。使用组内相关系数（ICC）评估不同操作者之间测量结果的一致性。采用Logistic回归和Nomogram模型分析NAFLD患者并发CVD的危险因素，并应用ROC曲线及校正曲线评估该模型的临床效能。

结果

277例受试者中，S0组73例（健康对照组），S1~S3组分别为83、86、35例。UGAP值在S0~S3各组间的差异存在统计学意义（H=236.35，P<0.001）。多因素线性回归分析表明，体质量指数（BMI）、总胆固醇（TC）、甘油三酯（TG）及肝脂肪变性程度是UGAP的独立影响因素（P均<0.05）。UGAP值操作者间的ICC为0.977（95%CI：0.972~0.982，P<0.001）。Logistic回归分析表明，年龄、BMI、UGAP值为NAFLD患者并发CVD的独立影响因素（P均<0.05），构建的Nomogram模型的ROC曲线下面积为0.948（95%CI：0.920~0.977，P<0.001）。校准曲线表明，模型的实际预测性能与理想预测性能接近。

结论

UGAP值与BMI、血脂水平、肝脂肪变性程度密切相关，且操作者间可重复性好；基于年龄、BMI及UGAP值构建的Nomogram模型可直观地评价NAFLD患者并发CVD的风险。UGAP技术可为评估脂肪肝及其严重程度、预测CVD发生风险提供可靠依据。

关键词: 超声引导衰减参数, 定量评估, 非酒精性脂肪性肝病, 心血管疾病

Objective

To investigate the influencing factors and clinical applicability of ultrasound-guided attenuation parameter (UGAP) in evaluating non-alcoholic fatty liver disease (NAFLD), and to evaluate the application value of cardiovascular disease (CVD) prediction models in NAFLD patients.

Methods

This study included 204 NAFLD patients who underwent conventional two-dimensional ultrasound (US) and UGAP assessments from November 2022 to November 2023 at the First Affiliated Hospital of Harbin Medical University, and 73 healthy subjects were selected as a control group. All the subjects underwent two-dimensional ultrasound examination to evaluate the degree of hepatic steatosis, which was divided into S0~S3 grades. All subjects underwent UGAP examination to obtain UGAP values. Based on the presence or absence of CVD events, NAFLD patients were further divided into into two groups: 83 patients with CVD and 121 without. The differences of UGAP values among the S0~S3 groups were compared, and the independent risk factors affecting UGAP values were identified by univariate and multivariate linear regression analyses. Spearman correlation analysis was performed to evaluate the correlation between UGAP values and the degree of hepatic steatosis. The intraclass correlation coefficient (ICC) was used to evaluate the consistency of measurements between different operators. Logistic regression and nomogram models were used to analyze the risk factors for CVD in NAFLD patients, and receiver operating characteristic (ROC) curve and calibration curve were used to evaluate the clinical efficacy of the model.

Results

Among the 277 subjects, there were 73, 83, 86, and 35 cases in the S0~S3 groups, respectively. The differences in UGAP values among the S0~S3 groups were statistically significant (H=236.35, P<0.001). Multivariate linear regression analysis indicated that body mass index (BMI), total cholesterol (TC), triglycerides (TG), and the degree of hepatic steatosis were independent risk factors for UGAP (all P<0.05). The interrater ICC for UGAP was 0.977 (95% confidence interval [CI]: 0.972-0.982, P<0.001). Logistic regression analysis indicated that age, BMI, and UGAP values were independent influencing factors of CVD in NAFLD patients (P<0.05), and the area under the ROC curve of the nomogram model developed based on age, BMI, and UGAP values was 0.948 (95%CI: 0.920-0.977, P<0.001). The calibration curve showed that the actual prediction performance of the model was close to the ideal prediction performance.

Conclusion

UGAP values closely correlate with BMI and the degree of liver fatty degeneration, exhibiting excellent reproducibility among operators. The nomogram model constructed based on age, BMI, and UGAP values, intuitively evaluates the risk of concurrent CVD in NAFLD patients. Thus, UGAP provides a reliable basis for evaluating fatty liver and its severity and predicting the risk of CVD.

Key words: Ultrasound-guided attenuation parameter, Quantitative assessment, Non-alcoholic fatty liver disease, Cardiovascular disease

图1 肝脏超声引导衰减参数成像图。左图为质控图，右图为衰减图

表1 NAFLD组与对照组一般临床资料比较[M（P₂₅，P₇₅）]

临床资料	对照组（n=73）	NAFLD组（n=204）	统计值	P值
年龄（岁）	56.5（47，64）	56（50，63）	Z=-0.035	0.972
BMI（kg/m²）	22.75（21.85，23.55）	26.90（25.6，27.7）	Z=-11.490	<0.001
SLD（cm）	2.19（1.75，2.42）	2.13（1.88，2.36）	Z=-0.094	0.925
ALT（U/L）	22.75（18.1，27.15）	50.50（44.7，60.05）	Z=-11.339	<0.001
AST（U/L）	22.95（18.35，26.7）	53.60（44.15，65.2）	Z=-11.234	<0.001
GGT（U/L）	58.55（34.2，86.05）	63.40（35.9，87.15）	Z=-0.363	0.717
Glu（mmol/L）	5.08（4.67，5.62）	5.91（5.63，7.06）	Z=-7.595	<0.001
TC（mmol/L）	3.75（3.21，4.15）	5.26（4.98，5.86）	Z=-12.564	<0.001
TG（mmol/L）	1.16（0.94，1.35）	2.28（1.89，2.69）	Z=-12.746	<0.001
HDL（mmol/L）	1.21（0.88，1.36）	1.04（0.92，1.17）	Z=-2.425	0.015
LDL（mmol/L）	3.06（2.32，3.69）	3.09（2.82，3.63）	Z=-0.492	0.623
TP（g/L，±s）	67.00±5.75	68.02±5.99	t =-1.264	0.207
AKP（U/L）	73.8（60.2，89.75）	73.4（64.05，87.8）	Z=-0.788	0.431
UGAP-1（dm/cm/MHz）	0.61（0.59，0.62）	0.71（0.68，0.74）	Z=-11.498	<0.001
UGAP-2（dm/cm/MHz）	0.62（0.6，0.63）	0.72（0.69，0.76）	Z=-11.462	<0.001

表1 NAFLD组与对照组一般临床资料比较[M（P₂₅，P₇₅）]

临床资料	对照组（n=73）	NAFLD组（n=204）	统计值	P值
年龄（岁）	56.5（47，64）	56（50，63）	Z=-0.035	0.972
BMI（kg/m²）	22.75（21.85，23.55）	26.90（25.6，27.7）	Z=-11.490	<0.001
SLD（cm）	2.19（1.75，2.42）	2.13（1.88，2.36）	Z=-0.094	0.925
ALT（U/L）	22.75（18.1，27.15）	50.50（44.7，60.05）	Z=-11.339	<0.001
AST（U/L）	22.95（18.35，26.7）	53.60（44.15，65.2）	Z=-11.234	<0.001
GGT（U/L）	58.55（34.2，86.05）	63.40（35.9，87.15）	Z=-0.363	0.717
Glu（mmol/L）	5.08（4.67，5.62）	5.91（5.63，7.06）	Z=-7.595	<0.001
TC（mmol/L）	3.75（3.21，4.15）	5.26（4.98，5.86）	Z=-12.564	<0.001
TG（mmol/L）	1.16（0.94，1.35）	2.28（1.89，2.69）	Z=-12.746	<0.001
HDL（mmol/L）	1.21（0.88，1.36）	1.04（0.92，1.17）	Z=-2.425	0.015
LDL（mmol/L）	3.06（2.32，3.69）	3.09（2.82，3.63）	Z=-0.492	0.623
TP（g/L，±s）	67.00±5.75	68.02±5.99	t =-1.264	0.207
AKP（U/L）	73.8（60.2，89.75）	73.4（64.05，87.8）	Z=-0.788	0.431
UGAP-1（dm/cm/MHz）	0.61（0.59，0.62）	0.71（0.68，0.74）	Z=-11.498	<0.001
UGAP-2（dm/cm/MHz）	0.62（0.6，0.63）	0.72（0.69，0.76）	Z=-11.462	<0.001

表2 影响NAFLD患者UGAP值的单因素线性回归分析

因素	非标准化系数		标准化系数	t值	P值	R²	调整R²	F（P）值
因素	B	标准误	Beta	t值	P值	R²	调整R²	F（P）值
年龄	0	0	0.043	0.708	0.479	0.002	-0.002	0.502（0.479）
BMI	0.022	0	0.936	44.099	<0.001	0.876	0.876	1944.6395（<0.001）
SLD	0.001	0.012	0.006	0.099	0.921	0	-0.004	0.01（0.921）
ALT	0.004	0	0.971	67.354	<0.001	0.943	0.943	4536.536（<0.001）
AST	0.002	0	0.841	25.778	<0.001	0.708	0.707	664.486（<0.001）
GGT	0	0	0.059	0.98	0.328	0.003	0	0.96（0.328）
Glu	0.026	0.002	0.583	11.887	<0.001	0.339	0.337	141.308（<0.001）
TC	0.068	0.001	0.955	53.408	<0.001	0.912	0.912	2852.434（<0.001）
TG	0.079	0.001	0.959	55.858	<0.001	0.919	0.919	3120.156（<0.001）
HDL	-0.029	0.018	-0.098	-1.633	0.104	0.01	0.006	2.666（0.104）
LDL	-0.009	0.005	-0.106	-1.763	0.079	0.011	0.008	3.109（0.079）
TP	0.001	0.001	0.11	1.832	0.068	0.012	0.008	3.357（0.068）
AKP	0	0	0.062	1.025	0.306	0.004	0	1.051（0.306）
肝脂肪变性程度	0.064	0.002	0.908	35.842	<0.001	0.824	0.823	1284.649（<0.001）

表2 影响NAFLD患者UGAP值的单因素线性回归分析

因素	非标准化系数		标准化系数	t值	P值	R²	调整R²	F（P）值
因素	B	标准误	Beta	t值	P值	R²	调整R²	F（P）值
年龄	0	0	0.043	0.708	0.479	0.002	-0.002	0.502（0.479）
BMI	0.022	0	0.936	44.099	<0.001	0.876	0.876	1944.6395（<0.001）
SLD	0.001	0.012	0.006	0.099	0.921	0	-0.004	0.01（0.921）
ALT	0.004	0	0.971	67.354	<0.001	0.943	0.943	4536.536（<0.001）
AST	0.002	0	0.841	25.778	<0.001	0.708	0.707	664.486（<0.001）
GGT	0	0	0.059	0.98	0.328	0.003	0	0.96（0.328）
Glu	0.026	0.002	0.583	11.887	<0.001	0.339	0.337	141.308（<0.001）
TC	0.068	0.001	0.955	53.408	<0.001	0.912	0.912	2852.434（<0.001）
TG	0.079	0.001	0.959	55.858	<0.001	0.919	0.919	3120.156（<0.001）
HDL	-0.029	0.018	-0.098	-1.633	0.104	0.01	0.006	2.666（0.104）
LDL	-0.009	0.005	-0.106	-1.763	0.079	0.011	0.008	3.109（0.079）
TP	0.001	0.001	0.11	1.832	0.068	0.012	0.008	3.357（0.068）
AKP	0	0	0.062	1.025	0.306	0.004	0	1.051（0.306）
肝脂肪变性程度	0.064	0.002	0.908	35.842	<0.001	0.824	0.823	1284.649（<0.001）

表3 影响NAFLD患者UGAP值的多因素线性回归分析

因素	非标准化系数		标准化系数	t值	P值	VIF	R²	调整R²	F（P）值
因素	B	标准误	Beta	t值	P值	VIF	R²	调整R²	F（P）值
常数	0.387	0.011		35.057	<0.001	-	0.976	0.976	1841.781（<0.001）
BMI	4.0×10^-3	0.001	0.190	7.691	<0.001	6.906
AST	5.75×10^-5	0	0.024	1.330	0.185	3.652
Glu	0	0.001	-0.006	-0.465	0.643	1.600
TC	0.024	0.002	0.332	13.265	<0.001	7.112
TG	0.028	0.002	0.339	11.959	<0.001	9.081
肝脂肪变性程度	0.011	0.001	0.153	7.463	<0.001	4.774

表3 影响NAFLD患者UGAP值的多因素线性回归分析

因素	非标准化系数		标准化系数	t值	P值	VIF	R²	调整R²	F（P）值
因素	B	标准误	Beta	t值	P值	VIF	R²	调整R²	F（P）值
常数	0.387	0.011		35.057	<0.001	-	0.976	0.976	1841.781（<0.001）
BMI	4.0×10^-3	0.001	0.190	7.691	<0.001	6.906
AST	5.75×10^-5	0	0.024	1.330	0.185	3.652
Glu	0	0.001	-0.006	-0.465	0.643	1.600
TC	0.024	0.002	0.332	13.265	<0.001	7.112
TG	0.028	0.002	0.339	11.959	<0.001	9.081
肝脂肪变性程度	0.011	0.001	0.153	7.463	<0.001	4.774

表4 UGAP值的操作者间一致性分析

参数	组内相关系数	95%CI	P值
总体	0.977	0.972~0.982	<0.001
肝脂肪变性诊断分级
S0	0.885	0.823~0.926	<0.001
S1	0.851	0.779~0.901	<0.001
S2	0.887	0.832~0.925	<0.001
S3	0.909	0.827~0.953	<0.001

表4 UGAP值的操作者间一致性分析

参数	组内相关系数	95%CI	P值
总体	0.977	0.972~0.982	<0.001
肝脂肪变性诊断分级
S0	0.885	0.823~0.926	<0.001
S1	0.851	0.779~0.901	<0.001
S2	0.887	0.832~0.925	<0.001
S3	0.909	0.827~0.953	<0.001

表5 NAFLD合并CVD组与未合并CVD组患者的基线资料比较[M（P₂₅，P₇₅）]

资料	NAFLD合并CVD组（n=83）	NAFLD未合并CVD组（n=121）	统计值	P值
年龄（岁）	62（57，66）	52（46，58）	Z=-7.269	<0.001
BMI（kg/m²）	27.6（26.7，29.6）	26.3（25.1，27.2）	Z=-6.223	<0.001
收缩压（mmHg）	130（130，140）	125（120，140）	Z=-3.846	<0.001
舒张压（mmHg）	85（80，90）	83（80，90）	Z=-0.364	0.715
UGAP（dm/cm/MHz）	0.76（0.71，0.81）	0.69（0.68，0.72）	Z=-7.483	<0.001
TC（mmol/L）	4.95（4.15，5.51）	5.14（4.78，5.63）	Z=-1.903	0.057
TG（mmol/L）	1.94（1.53，2.44）	2.01（1.48，2.53）	Z=-0.464	0.643
HDL（mmol/L，±s）	1.05±0.20	1.06±0.21	t =0.242	0.809
LDL（mmol/L）	3.13（2.32，3.66）	3.07（2.89，3.58）	Z=-0.744	0.457
Glu（mmol/L）	6.39（5.86，7.99）	5.78（5.43，6.09）	Z=-6.00	<0.001
性别[例（%）]			χ²=0.915	0.339
男性	41（37.6）	68（62.4）
女性	42（44.2）	53（55.8）
吸烟[例（%）]			χ²=17.043	<0.001
否	32（28.1）	82（71.9）
是	51（56.7）	39（43.3）

表5 NAFLD合并CVD组与未合并CVD组患者的基线资料比较[M（P₂₅，P₇₅）]

资料	NAFLD合并CVD组（n=83）	NAFLD未合并CVD组（n=121）	统计值	P值
年龄（岁）	62（57，66）	52（46，58）	Z=-7.269	<0.001
BMI（kg/m²）	27.6（26.7，29.6）	26.3（25.1，27.2）	Z=-6.223	<0.001
收缩压（mmHg）	130（130，140）	125（120，140）	Z=-3.846	<0.001
舒张压（mmHg）	85（80，90）	83（80，90）	Z=-0.364	0.715
UGAP（dm/cm/MHz）	0.76（0.71，0.81）	0.69（0.68，0.72）	Z=-7.483	<0.001
TC（mmol/L）	4.95（4.15，5.51）	5.14（4.78，5.63）	Z=-1.903	0.057
TG（mmol/L）	1.94（1.53，2.44）	2.01（1.48，2.53）	Z=-0.464	0.643
HDL（mmol/L，±s）	1.05±0.20	1.06±0.21	t =0.242	0.809
LDL（mmol/L）	3.13（2.32，3.66）	3.07（2.89，3.58）	Z=-0.744	0.457
Glu（mmol/L）	6.39（5.86，7.99）	5.78（5.43，6.09）	Z=-6.00	<0.001
性别[例（%）]			χ²=0.915	0.339
男性	41（37.6）	68（62.4）
女性	42（44.2）	53（55.8）
吸烟[例（%）]			χ²=17.043	<0.001
否	32（28.1）	82（71.9）
是	51（56.7）	39（43.3）

表6 NAFLD合并CVD的多因素逐步Logistic回归分析

因素	B	标准误差	Wald χ²值	P值	OR值	95%CI
年龄	0.29	0.047	38.2	<0.001	1.337	1.219~1.466
BMI	-0.473	0.205	5.321	0.021	0.623	0.417~0.931
UGAP	69.919	13.449	27.027	<0.001	2.32×10³⁰	8.27×10¹⁸~6.51×10⁴¹
常量	-54.662	8.212	44.31	<0.001	0

表6 NAFLD合并CVD的多因素逐步Logistic回归分析

因素	B	标准误差	Wald χ²值	P值	OR值	95%CI
年龄	0.29	0.047	38.2	<0.001	1.337	1.219~1.466
BMI	-0.473	0.205	5.321	0.021	0.623	0.417~0.931
UGAP	69.919	13.449	27.027	<0.001	2.32×10³⁰	8.27×10¹⁸~6.51×10⁴¹
常量	-54.662	8.212	44.31	<0.001	0

图2 非酒精性脂肪性肝病患者并发心血管疾病风险预测的Nomogram模型注：BMI为体质量指数；UGAP为超声引导衰减参数；CVD为心血管疾病

图3 Nomogram模型预测非酒精性脂肪性肝病患者并发心血管疾病的ROC曲线

图4 Nomogram模型预测非酒精性脂肪性肝病患者并发心血管疾病的校准曲线

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Ultrasound guided attenuation parameter for evaluating hepatic steatosis and predicting risk of cardiovascular disease

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