TCS-MR融合成像揭示帕金森病黑质高回声的空间分布特征

doi:10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2025.10.007

目的

应用经颅超声（TCS）-磁共振（MR）融合成像分析帕金森病（PD）黑质高回声（SNH）的空间分布特征。

方法

前瞻性纳入2023年11月至2024年10月在首都医科大学附属北京天坛医院住院的PD患者，所有患者行TCS-MR融合成像。融合图像分析时选择红核最大面积所在平面、SNH最大面积所在平面及红核刚好显示不清的平面，分别命名为黑质平面1、黑质平面2、黑质平面3，采用ImageJ依据坐标位置关系勾画感兴趣区域，对SNH所在核团进行标记，计算各感兴趣区域的灰度及像素值，并分析SNH的空间分布特征。

结果

共纳入164例PD患者，平均年龄（63.70±7.65）岁，男性占65.24%（107/164）。融合成像发现PD的SNH可延伸至黑质以外的中脑核团，包括黑质背侧带、红核及腹侧被盖区。在109例左侧SNH中，18例仅位于黑质内，17例仅位于黑质背侧带，余74例均累及2个及以上核团。在79例右侧SNH中，18例位于黑质，15例位于黑质背侧带，46例累及2个及以上核团。同时，SNH存在内外（黑质高回声的长径平行于黑质长轴）及前后（黑质高回声的长径垂直于黑质长轴）两种延伸方向。左侧SNH呈内外方向延伸者66例，前后方向延伸者43例；右侧SNH内外方向延伸者62例，前后方向者17例；左侧SNH前后方向延伸者较内外方向延伸者年龄更小、病程更长、Hoehn-Yahr分级更高、第三脑室更窄、SNH面积更大、姿势不稳占比更多（P＜0.05），同时两种延伸方向的受累核团及头尾侧分布差异明显（P＜0.001）。

结论

PD的SNH可延伸至黑质以外的中脑核团，且存在内外和前后两种延伸方向，前后方向延伸的左侧SNH可能反映了更严重的疾病状态。

关键词: 经颅超声, 磁共振成像, 融合技术, 帕金森病, 黑质高回声

Objective

To explore the spatial characteristics of substantia nigra hyperechogenicity (SNH) in Parkinson's disease (PD) via transcranial sonography (TCS)-magnetic resonance (MR) fusion imaging.

Methods

Inpatients who were diagnosed with PD in Beijing Tiantan Hospital, Capital Medical University and underwent TCS-MR fusion imaging were prospectively enrolled from November 2023 to October 2024. For fusion images, three dual-sided planes were selected: substantia nigra (SN) 1 (the plane with the largest area of the red nucleus), SN2 (the plane with the largest area of SNH), and SN3 (the plane where the red nucleus is just out of view). ImageJ was used to outline the regions of interest (ROIs) on the fusion images based on the spatial relationships of the coordinates. We recorded the location of SNH in nuclei, calculated echogenicity and pixel values for each ROI, and analyzed the spatial features of SNH.

Results

A total of 164 patients [average age (63.70 ± 7.65) years; 65.24% (107/164) male] with PD were included. SNH could be observed in nuclei beyond the SN, including the red nuclei, the dorsal band of the SN, and the ventral tegmental area. Among 109 cases of left-sided SNH, 18 were localized solely within the SN, 17 were found in the dorsal band of the SN, and the remaining 74 involved at least two nuclei. Conversely, on the right side, 18 out of 79 SNH cases were situated in the SN, 15 in the dorsal band of the SN, and 46 involved two or more nuclei. Two orientations of SNH were identified: medial-lateral (where the long diameter of the SNH is parallel to the long axis of the SN) and anterior-posterior (where the long diameter of the SNH is perpendicular to the long axis of the SN). A total of 66 cases of left SNH exhibited a medial-lateral orientation, while 43 followed an anterior-posterior orientation. On the right side, 62 cases showed a medial-lateral orientation, and 17 were oriented anterior-posteriorly. Compared to those with a medial-lateral orientation, the left SNH cases with an anterior-posterior orientation were characterized by younger age, longer disease duration, higher Hoehn-Yahr stage, narrower third ventricular width, larger SNH area, and a greater proportion of postural instability (P＜0.05). Additionally, statistically significant differences were observed in the caudal and rostral distribution, as well as in the nuclei distribution of SNH between the two orientations (P＜0.001).

Conclusion

In PD, SNH can extend beyond the SN and has two orientations: medial-lateral and anterior-posterior. The anterior-posterior orientation of the left SNH may reflect a more severe disease state.

Key words: Transcranial sonography, Magnetic resonance imaging, Fusion imaging, Parkinson's disease, Substantia nigra hyperechogenicity

图1 经颅超声-功能磁共振（TCS-MR）融合成像中位置配准示例。图a~b示侧脑室平面；图c~d示第三脑室平面；图e~f示中脑平面；图g~h示大脑中动脉平面（黑、白及红箭头分别示MRI、TCS及叠加图像中的匹配结构）

图2 患者纳入流程图注：MRI为磁共振成像；TCS为经颅超声；PD为帕金森病；TCS-MR为经颅超声-磁共振

图3 融合成像流程及感兴趣区域分割示例注：MRI为磁共振成像；TCS为经颅超声；SN为黑质

表1 帕金森病患者双侧融合成像参数对比

参数	左侧（n=109）	右侧（n=79）	统计值	P值
SN1像素（ $x ¯$ ±s）	1196.79±229.12	1179.55±230.87	t=0.03	0.498
SN1灰度（ $x ¯$ ±s）	25.11±6.87	20.06±9.12	t=7.92	＜0.001
SN2像素（ $x ¯$ ±s）	1198.19±248.37	1152.94±245.17	t=0.09	0.218
SN2灰度（ $x ¯$ ±s）	28.45±7.31	23.07±9.69	t=5.49	＜0.001
SN3像素（ $x ¯$ ±s）	1076.73±203.41	1056.02±211.09	t=0.03	0.367
SN3灰度（ $x ¯$ ±s）	24.50±11.32	21.09±9.45	t=2.65	0.003
SNH像素[M（Q₁，Q₃）]	421.00（0，702.00）	0（0，388.25）	U=32.35	＜0.001
SNH灰度[M（Q₁，Q₃）]	39.47（0，56.45）	0（0，49.24）	U=1.5	0.002
SNH面积[cm²，M（Q₁，Q₃）]	0.21（0，0.30）	0.05（0，0.19）	U=4.85	＜0.001

表1 帕金森病患者双侧融合成像参数对比

参数	左侧（n=109）	右侧（n=79）	统计值	P值
SN1像素（ $x ¯$ ±s）	1196.79±229.12	1179.55±230.87	t=0.03	0.498
SN1灰度（ $x ¯$ ±s）	25.11±6.87	20.06±9.12	t=7.92	＜0.001
SN2像素（ $x ¯$ ±s）	1198.19±248.37	1152.94±245.17	t=0.09	0.218
SN2灰度（ $x ¯$ ±s）	28.45±7.31	23.07±9.69	t=5.49	＜0.001
SN3像素（ $x ¯$ ±s）	1076.73±203.41	1056.02±211.09	t=0.03	0.367
SN3灰度（ $x ¯$ ±s）	24.50±11.32	21.09±9.45	t=2.65	0.003
SNH像素[M（Q₁，Q₃）]	421.00（0，702.00）	0（0，388.25）	U=32.35	＜0.001
SNH灰度[M（Q₁，Q₃）]	39.47（0，56.45）	0（0，49.24）	U=1.5	0.002
SNH面积[cm²，M（Q₁，Q₃）]	0.21（0，0.30）	0.05（0，0.19）	U=4.85	＜0.001

图4 黑质高回声（SNH）与核团定位示例。图a~e示SNH位于左侧黑质内；图f~j示SNH位于左侧黑质及黑质背侧带（黄色箭头示SNH，黄色及红色ROI分别示黑质和红核，蓝色及粉色ROI分别示黑质内及黑质背侧带的高回声）

图5 黑质高回声（SNH）的延伸方向示例。图a~d为SNH沿内外方向延伸；图e~h为SNH沿前后方向延伸（图a和e为融合图像，图b和f为融合叠加图像，图c和g为经颅超声图像的局部放大图，图d和h为两种延伸方向的示意图，黄色箭头示SNH）

表2 左侧黑质高回声两种延伸方向比较

参数	内外方向（n=66）	前后方向（n=43）	统计值	P值
性别，男[例（%）]	51（77.27）	28（65.12）	χ²=1.93	0.192
年龄（岁， $x ¯$ ±s）	65.62±8.51	61.74±9.77	t=2.19	0.031
病程（年， $x ¯$ ±s）	7.33±4.40	10.12±6.64	t=2.64	0.018
Hoehn-Yahr分级（ $x ¯$ ±s）	2.77±0.76	3.12±0.80	t=2.31	0.023
UPDRS-Ⅲ评分（ $x ¯$ ±s）	40.02±14.72	42.67±18.92	t=0.82	0.416
震颤[例（%）]	56（84.85）	35（81.40）	χ²=0.23	0.793
运动迟缓[例（%）]	62（93.94）	42（97.67）	χ²=0.83	0.650
僵直[例（%）]	47（71.21）	28（65.12）	χ²=0.45	0.531
姿势不稳[例（%）]	47（71.21）	39（90.70）	χ²=5.94	0.017
排尿困难[例（%）]	43（65.15）	24（55.81）	χ²=0.96	0.421
便秘[例（%）]	57（86.36）	35（81.40）	χ²=0.49	0.591
直立性低血压[例（%）]	24（36.36）	19（44.19）	χ²=0.67	0.430
睡眠障碍[例（%）]	48（72.72）	33（76.74）	χ²=0.22	0.662
焦虑[例（%）]	38（57.58）	21（48.84）	χ²=0.80	0.433
抑郁[例（%）]	31（46.97）	19（44.19）	χ²=0.08	0.845
嗅觉减退[例（%）]	39（59.09）	19（44.19）	χ²=2.32	0.169
第三脑室宽度（mm， $x ¯$ ±s）	5.33±1.63	4.69±1.50	t=2.07	0.041
左侧SNH面积（cm²， $x ¯$ ±s）	0.26±0.15	0.32±0.10	t=2.44	0.016
左侧SN1像素（ $x ¯$ ±s）	1181.21±190.93	1261.47±297.28	t=1.72	0.089
左侧SN1灰度（ $x ¯$ ±s）	27.00±6.15	29.06±5.70	t=1.79	0.077
左侧SN2像素（ $x ¯$ ±s）	1170.42±195.16	1243.98±310.83	t=1.51	0.134
左侧SN2灰度（ $x ¯$ ±s）	27.52±6.56	29.98±8.20	t=1.73	0.087
左侧SN3像素（ $x ¯$ ±s）	1058.58±183.79	1138.07±246.86	t=1.81	0.074
左侧SN3灰度（ $x ¯$ ±s）	26.63±12.21	28.03±12.46	t=0.58	0.564
左侧SNH像素（ $x ¯$ ±s）	539.59±322.67	728.70±293.80	t=3.16	0.002
左侧SNH灰度（ $x ¯$ ±s）	52.12±21.01	51.59±15.31	t=0.15	0.878
头/尾侧[例（%）]			-	＜0.001
头侧	40（60.61）	11（25.58）^a
尾侧	6（9.09）	3（6.98）
均有	20（30.30）	29（67.44）^a
受累核团[例（%）]			-	＜0.001
仅黑质	14（21.21）	4（9.30）
仅黑质背侧带	16（24.24）	1（2.33）^a
黑质、黑质背侧带	26（36.36）	31（72.09）^a
黑质、红核	3（4.54）	0
黑质、红核、黑质背侧带	6（9.09）	7（16.28）
黑质、腹侧被盖区	1（1.52）	0

表2 左侧黑质高回声两种延伸方向比较

参数	内外方向（n=66）	前后方向（n=43）	统计值	P值
性别，男[例（%）]	51（77.27）	28（65.12）	χ²=1.93	0.192
年龄（岁， $x ¯$ ±s）	65.62±8.51	61.74±9.77	t=2.19	0.031
病程（年， $x ¯$ ±s）	7.33±4.40	10.12±6.64	t=2.64	0.018
Hoehn-Yahr分级（ $x ¯$ ±s）	2.77±0.76	3.12±0.80	t=2.31	0.023
UPDRS-Ⅲ评分（ $x ¯$ ±s）	40.02±14.72	42.67±18.92	t=0.82	0.416
震颤[例（%）]	56（84.85）	35（81.40）	χ²=0.23	0.793
运动迟缓[例（%）]	62（93.94）	42（97.67）	χ²=0.83	0.650
僵直[例（%）]	47（71.21）	28（65.12）	χ²=0.45	0.531
姿势不稳[例（%）]	47（71.21）	39（90.70）	χ²=5.94	0.017
排尿困难[例（%）]	43（65.15）	24（55.81）	χ²=0.96	0.421
便秘[例（%）]	57（86.36）	35（81.40）	χ²=0.49	0.591
直立性低血压[例（%）]	24（36.36）	19（44.19）	χ²=0.67	0.430
睡眠障碍[例（%）]	48（72.72）	33（76.74）	χ²=0.22	0.662
焦虑[例（%）]	38（57.58）	21（48.84）	χ²=0.80	0.433
抑郁[例（%）]	31（46.97）	19（44.19）	χ²=0.08	0.845
嗅觉减退[例（%）]	39（59.09）	19（44.19）	χ²=2.32	0.169
第三脑室宽度（mm， $x ¯$ ±s）	5.33±1.63	4.69±1.50	t=2.07	0.041
左侧SNH面积（cm²， $x ¯$ ±s）	0.26±0.15	0.32±0.10	t=2.44	0.016
左侧SN1像素（ $x ¯$ ±s）	1181.21±190.93	1261.47±297.28	t=1.72	0.089
左侧SN1灰度（ $x ¯$ ±s）	27.00±6.15	29.06±5.70	t=1.79	0.077
左侧SN2像素（ $x ¯$ ±s）	1170.42±195.16	1243.98±310.83	t=1.51	0.134
左侧SN2灰度（ $x ¯$ ±s）	27.52±6.56	29.98±8.20	t=1.73	0.087
左侧SN3像素（ $x ¯$ ±s）	1058.58±183.79	1138.07±246.86	t=1.81	0.074
左侧SN3灰度（ $x ¯$ ±s）	26.63±12.21	28.03±12.46	t=0.58	0.564
左侧SNH像素（ $x ¯$ ±s）	539.59±322.67	728.70±293.80	t=3.16	0.002
左侧SNH灰度（ $x ¯$ ±s）	52.12±21.01	51.59±15.31	t=0.15	0.878
头/尾侧[例（%）]			-	＜0.001
头侧	40（60.61）	11（25.58）^a
尾侧	6（9.09）	3（6.98）
均有	20（30.30）	29（67.44）^a
受累核团[例（%）]			-	＜0.001
仅黑质	14（21.21）	4（9.30）
仅黑质背侧带	16（24.24）	1（2.33）^a
黑质、黑质背侧带	26（36.36）	31（72.09）^a
黑质、红核	3（4.54）	0
黑质、红核、黑质背侧带	6（9.09）	7（16.28）
黑质、腹侧被盖区	1（1.52）	0

表3 右侧黑质高回声两种延伸方向比较

参数	内外方向（n=62）	前后方向（n=17）	统计值	P值
性别，男[例（%）]	42（67.7）	14（82.4）	-	0.367
年龄（岁， $x ¯$ ±s）	63.42±9.23	64.76±7.85	t=0.55	0.585
病程（年， $x ¯$ ±s）	8.61±6.14	6.77±2.63	t=1.20	0.072
Hoehn-Yahr分级（ $x ¯$ ±s）	0.94±0.91	2.71±0.59	t=1.01	0.314
UPDRS-III评分（ $x ¯$ ±s）	40.43±17.69	34.88±16.89	t=1.16	0.252
震颤[例（%）]	55（88.7）	9（52.9）	-	0.003
运动迟缓[例（%）]	59（95.2）	16（94.1）	-	1.000
僵直[例（%）]	43（69.4）	13（76.5）	-	0.765
姿势不稳[例（%）]	50（80.6）	15（88.2）	-	0.722
排尿困难[例（%）]	34（54.8）	12（70.6）	χ²=1.36	0.280
便秘[例（%）]	52（83.9）	16（94.1）	-	0.440
直立性低血压[例（%）]	26（41.9）	10（58.8）	χ²=1.53	0.275
睡眠障碍[例（%）]	45（72.6）	11（64.7）	-	0.556
焦虑[例（%）]	33（53.2）	8（47.1）	χ²=0.20	0.652
抑郁[例（%）]	31（50.0）	4（23.5）	χ²=3.78	0.060
嗅觉减退[例（%）]	34（54.8）	9（52.9）	χ²=0.02	1.000
右侧SNH面积（cm²， $x ¯$ ±s）	0.20±0.13	0.28±0.13	t=2.30	0.024
右侧SN1像素（ $x ¯$ ±s）	1155.15±228.95	1223.47±284.50	t=1.03	0.305
右侧SN1灰度（ $x ¯$ ±s）	20.69±8.84	27.65±11.60	t=2.68	0.009
右侧SN2像素（ $x ¯$ ±s）	1147.05±239.50	1174.06±271.24	t=0.40	0.391
右侧SN2灰度（ $x ¯$ ±s）	21.38±9.30	29.17±8.82	t=3.09	0.003
右侧SN3像素（ $x ¯$ ±s）	1075.03±215.76	1019.18±152.33	t=1.00	0.321
右侧SN3灰度（ $x ¯$ ±s）	21.35±8.62	31.13±14.02	t=3.58	0.001
右侧SNH像素（ $x ¯$ ±s）	381.15±245.63	510.35±245.97	t=1.92	0.058
右侧SNH灰度（ $x ¯$ ±s）	51.24±20.29	56.56±15.26	t=1.00	0.319
头/尾侧[例（%）]			-	0.016
头侧	45（72.6）	6（35.3）
尾侧	2（3.2）	1（5.9）
均有	15（24.2）	10（58.8）
受累核团[例（%）]			-	0.078
仅黑质	15（24.2）	3（17.6）
仅黑质背侧带	15（24.2）^a	0
黑质、黑质背侧带	22（35.5）	9（52.9）
黑质、红核	2（3.2）	0
黑质、红核、黑质背侧带	4（6.4）	2（11.8）
黑质、黑质背侧带、腹侧被盖区	0	1（5.9）
黑质、腹侧被盖区	1（1.6）	0
红核、黑质背侧带	2（3.2）	1（5.9）
黑质、红核、黑质背侧带、腹侧被盖区	1（1.6）	1（5.9）

表3 右侧黑质高回声两种延伸方向比较

参数	内外方向（n=62）	前后方向（n=17）	统计值	P值
性别，男[例（%）]	42（67.7）	14（82.4）	-	0.367
年龄（岁， $x ¯$ ±s）	63.42±9.23	64.76±7.85	t=0.55	0.585
病程（年， $x ¯$ ±s）	8.61±6.14	6.77±2.63	t=1.20	0.072
Hoehn-Yahr分级（ $x ¯$ ±s）	0.94±0.91	2.71±0.59	t=1.01	0.314
UPDRS-III评分（ $x ¯$ ±s）	40.43±17.69	34.88±16.89	t=1.16	0.252
震颤[例（%）]	55（88.7）	9（52.9）	-	0.003
运动迟缓[例（%）]	59（95.2）	16（94.1）	-	1.000
僵直[例（%）]	43（69.4）	13（76.5）	-	0.765
姿势不稳[例（%）]	50（80.6）	15（88.2）	-	0.722
排尿困难[例（%）]	34（54.8）	12（70.6）	χ²=1.36	0.280
便秘[例（%）]	52（83.9）	16（94.1）	-	0.440
直立性低血压[例（%）]	26（41.9）	10（58.8）	χ²=1.53	0.275
睡眠障碍[例（%）]	45（72.6）	11（64.7）	-	0.556
焦虑[例（%）]	33（53.2）	8（47.1）	χ²=0.20	0.652
抑郁[例（%）]	31（50.0）	4（23.5）	χ²=3.78	0.060
嗅觉减退[例（%）]	34（54.8）	9（52.9）	χ²=0.02	1.000
右侧SNH面积（cm²， $x ¯$ ±s）	0.20±0.13	0.28±0.13	t=2.30	0.024
右侧SN1像素（ $x ¯$ ±s）	1155.15±228.95	1223.47±284.50	t=1.03	0.305
右侧SN1灰度（ $x ¯$ ±s）	20.69±8.84	27.65±11.60	t=2.68	0.009
右侧SN2像素（ $x ¯$ ±s）	1147.05±239.50	1174.06±271.24	t=0.40	0.391
右侧SN2灰度（ $x ¯$ ±s）	21.38±9.30	29.17±8.82	t=3.09	0.003
右侧SN3像素（ $x ¯$ ±s）	1075.03±215.76	1019.18±152.33	t=1.00	0.321
右侧SN3灰度（ $x ¯$ ±s）	21.35±8.62	31.13±14.02	t=3.58	0.001
右侧SNH像素（ $x ¯$ ±s）	381.15±245.63	510.35±245.97	t=1.92	0.058
右侧SNH灰度（ $x ¯$ ±s）	51.24±20.29	56.56±15.26	t=1.00	0.319
头/尾侧[例（%）]			-	0.016
头侧	45（72.6）	6（35.3）
尾侧	2（3.2）	1（5.9）
均有	15（24.2）	10（58.8）
受累核团[例（%）]			-	0.078
仅黑质	15（24.2）	3（17.6）
仅黑质背侧带	15（24.2）^a	0
黑质、黑质背侧带	22（35.5）	9（52.9）
黑质、红核	2（3.2）	0
黑质、红核、黑质背侧带	4（6.4）	2（11.8）
黑质、黑质背侧带、腹侧被盖区	0	1（5.9）
黑质、腹侧被盖区	1（1.6）	0
红核、黑质背侧带	2（3.2）	1（5.9）
黑质、红核、黑质背侧带、腹侧被盖区	1（1.6）	1（5.9）

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