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中华医学超声杂志（电子版）

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2023 , Vol. 20 >Issue 07: 755 - 760

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.07.015

头颈部超声影像学

超声造影在脑胶质瘤切除术术中的应用价值

  • 王晗宇 ,
  • 张司可 ,
  • 张羽 ,
  • 万欣 ,
  • 贺秋霞 ,
  • 李明明 ,
  • 杨秀华 , †
展开
  • 150001　哈尔滨医科大学附属第一医院群力超声科

通信作者：

杨秀华，Email：

Copy editor: 吴春凤

收稿日期: 2022-01-01

  网络出版日期: 2023-07-05

版权

未经授权，不得转载、摘编本刊文章，不得使用本刊的版式设计，除非特别声明，本刊刊出的所有文章不代表中华医学会和本刊编委会的观点。本刊为电子期刊，以网刊形式出版。
收起

Application value of intraoperative contrast-enhanced ultrasound in surgical resection of glioma

  • Hanyu Wang ,
  • Sike Zhang ,
  • Yu Zhang ,
  • Xin Wan ,
  • Qiuxia He ,
  • Mingming Li ,
  • Xiuhua Yang , †
Expand
  • Department of Ultrasonography, Qunli Hospital of the First Affiliated Hospital of Harbin Medical University, Harbin 150001, China

Corresponding author:

Yang Xiuhua, Email:

Received date: 2022-01-01

  Online published: 2023-07-05

Copyright

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Fold

摘要

目的

评估超声造影在脑胶质瘤切除术术中的应用价值。

方法

选取2020年9月至2021年7月于哈尔滨医科大学附属第一医院神经外科行脑胶质瘤切除术的27例患者（术前MRI诊断为脑胶质瘤），所有患者术中均行二维超声及超声造影检查，以术后病理作为诊断金标准，明确脑胶质瘤病理类型。采用随机区组设计方差分析比较高级别脑胶质瘤的肿瘤组织、正常脑组织和供血动脉超声造影参数［开始强化时间（TTS）、达峰时间（TTP）、峰值强度（API）］的差异，组间多重比较采用Tukey HSD检验；采用配对t检验比较低级别脑胶质瘤的肿瘤组织和正常脑组织超声造影参数的差异。

结果

27例脑胶质瘤患者中，根据术后病理回报，其中高级别脑胶质瘤16例，低级别脑胶质瘤11例。在高级别脑胶质瘤中，肿瘤组织的TTS为（30.94±2.11）s、TTP为（45.04±2.74）s、API为（79.56±7.35）dB；主要供血动脉的TTS为（28.88±1.54）s、TTP为（43.04±2.85）s、API为（134.27±14.57）dB；正常脑组织的TTS为（35.88±2.16）s、TTP为（46.41±2.75）s、API为（48.02±4.79）dB；高级别脑胶质瘤肿瘤组织的TTS、TTP低于正常脑组织、高于主要供血动脉，API高于正常脑组织、低于主要供血动脉，差异均具有统计学意义（P均＜0.001）。在低级别脑胶质瘤中，肿瘤组织的TTS为（23.62±1.90）s、TTP为（35.66±2.38）s、API为（103.67±7.32）dB；正常脑组织的TTS为（27.97±2.23）s、TTP为（44.11±4.68）s、API为（67.27±11.59）dB；低级别脑胶质瘤肿瘤组织的TTS、TTP低于正常脑组织，API高于正常脑组织，差异均具有统计学意义（t=-14.80、-7.41、8.67，P均＜0.001）。

结论

术中超声造影可为脑胶质瘤定位及切除范围的确定提供帮助，可最大限度提高肿瘤切除范围。

关键词： 脑胶质瘤; 超声; 超声造影; 时间-强度曲线

本文引用格式

王晗宇 , 张司可 , 张羽 , 万欣 , 贺秋霞 , 李明明 , 杨秀华 . 超声造影在脑胶质瘤切除术术中的应用价值[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2023 , 20(07) : 755 -760 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.07.015

Abstract

Objective

To investigate the application value of intraoperative contrast-enhanced ultrasound (CEUS) in surgical resection of glioma.

Methods

A total of 27 patients who underwent glioma resection at Neurosurgery Department of the First Affiliated Hospital of Harbin Medical University from September 2020 to July 2021 (diagnosed as having glioma by MRI before surgery) were selected. All patients underwent intraoperative two-dimensional ultrasound and CEUS. Postoperative pathology was used as the diagnostic gold standard to define the pathological type of glioma. Random block design analysis of variance was used to compare CEUS parameters between tumor tissue, normal brain tissue, and the blood supplying arteries of high-grade glioma. Tukey HSD test was used for multiple comparisons among groups. Paired t test was used for comparison of CEUS parameters between the normal brain tissue and tumor tissue of low-grade glioma.

Results

Among the 27 patients with glioma, 16 had high-grade glioma and 11 had low-grade glioma according to postoperative pathology. In high-grade glioma, the time to start (TTS), time to peak (TTP), and absolute peak intensity (API) were (30.94±2.11) s, (45.04±2.74) s, and (79.56±7.35) dB, respectively. The TTS, TTP, and API of the main supplying arteries were (28.88±1.54) s, (43.04±2.85) s, and (134.27±14.57) dB, respectively. The TTS, TTP, and API of normal brain tissue were (35.88±2.16) s, (46.41±2.75) s, and (48.02±4.79) dB, respectively. The TTS and TTP of high-grade glioma tumor tissue were significantly lower than those of normal brain tissue and higher than those of the main supplying arteries, and the API was significantly higher than that of normal brain tissue and lower than that of the main supplying arteries (P＜0.001). In low-grade glioma, the TTS, TTP, and API were (23.62±1.90) s, (35.66±2.38) s, and (103.67±7.32) dB, respectively. The TTS, TTP, and API of normal brain tissue were (27.97±2.23) s, (44.11±4.68) s, and (67.27±11.59) dB, respectively. The TTS and TTP of low-grade glioma tumor tissue were significantly lower than those of normal brain tissue, while the API of low-grade glioma tumor tissue was significantly higher than that of normal brain tissue (t=-14.80, -7.41, and 8.67, respectively, P＜0.001 for all).

Conclusion

Intraoperative CEUS can contribute to the localization of glioma and the determination of the extent of resection (EOR), thus providing valuable information for surgeons, maximizing the EOR of the tumor, and prolonging the survival of patients.

Key words： Brain glioma; Ultrasound; Contrast-enhanced ultrasound; Time-intensity curve

脑胶质瘤是最常见的原发性神经上皮肿瘤，占颅内肿瘤的50%［1］。由于脑胶质瘤存在空间占位效应，可使患者产生头痛、恶心及呕吐、癫痫、视物模糊等症状，此外，由于其对局部脑组织功能的影响，还可使患者产生视觉丧失、肢体疼痛、麻木以及力弱、运动与感觉障碍、语言表达和理解困难等症状，严重影响患者生存期及生活质量。
目前对于脑胶质瘤的治疗包括外科手术治疗、放射治疗、化学治疗及靶向治疗，而外科手术治疗往往是首选方案。研究表明脑胶质瘤手术的切除范围可以影响患者总生存期及无进展生存期。在外科显微手术中，肿瘤解剖边界的扩大切除对患者远期预后具有至关重要的作用［2］。然而由于开颅手术时存在脑组织漂移现象，使得术前影像学检查中的脑肿瘤定位出现偏差，因此，术中对肿瘤位置及边界的确认显得非常重要。目前术中可行的影像学检查包括持续神经导航、CT、MRI及超声造影，这些技术的价值毋庸置疑，但术中CT及MRI存在局限性，包括他们的使用成本及不得不中断手术进行扫描，时间成本高，并且在术中几乎不可重复；术中持续神经导航受脑组织漂移影响较大；而术中超声造影具有便携、快速、成本低及无放射性损伤等优势，使其具有较高的可行性，并且可多次重复及提供实时动态血管化进程的可视化信息［3］，外科医师可在完全可视化条件下切除肿瘤组织，为当前所提倡的精准医疗提供良好条件。本文旨在探讨超声造影在脑胶质瘤切除术术中的应用价值。

资料与方法

一、对象

收集2020年9月至2021年7月于哈尔滨医科大学附属第一医院神经外科就诊的脑胶质瘤患者27例，其中男性15例，女性12例，年龄为（57±15）岁（范围16~80岁）。临床表现为言语不利、视物模糊、头痛恶心、步态不稳。纳入标准：（1）无手术禁忌证，可行外科手术治疗；（2）术前MRI诊断为脑胶质瘤；（3）经手术切除病变，术后病理明确。排除标准；（1）曾接受靶向治疗、放射或化学治疗；（2）合并肝肾功能严重不全、严重心功能不全；（3）对超声造影剂过敏。

二、仪器与方法

（一）仪器

采用Hitachi Hi Vison Ascendus型彩色多普勒超声诊断仪，探头型号为EUP-B512，设备中安装了超声造影分析软件。超声造影扫描使用对比调谐成像技术进行，该技术允许使用第二代超声造影剂进行实时血管超声成像［4］。第二代超声造影剂SonoVue（Bracco，意大利）为充满六氟化硫的脂质微泡。

（二）方法

将5 ml 0.9%氯化钠溶液（生理盐水）注入59 mg干粉剂，摇晃均匀，配制成六氟化硫微泡混悬液备用。将严格无菌消毒后的探头及探头连接线套入无菌套内，暴露探头表面，使耦合剂完全覆盖表面，后以脑科膜包裹探头暴露部位及连接无菌套膜，保证脑科膜与探头表面间无空气及其他杂质，以免影响图像质量。
1. 术中二维超声检查：患者全身麻醉后，常规消毒、铺单，由神经外科医师于病灶定位点打开骨瓣，将无菌脑科膜覆盖的探头轻轻置于硬脑膜上，如显像不清晰可在探头及硬脑膜间注入温生理盐水充当耦合剂。而后由外科医师切开硬脑膜，以温生理盐水作为耦合剂，将探头表面直接置于脑表面进行探查。
2. 术中超声造影检查：完成二维超声检查后切换至超声造影动态显像模式，调整机械指数至0.1，显示双幅图像（左侧为超声造影模式，右侧为常规二维灰阶模式）。选择肿瘤最大切面（需包含正常脑组织）进行造影。经由足背静脉注入制备好的六氟化硫微泡悬浊液（使用前摇匀）2.4 ml，后立即跟注5 ml 0.9%氯化钠溶液，注入造影剂同时开启设备录像功能，动态观察180 s，后储存图像。
3. 术后图像处理及分析：所有原始数据及图像均储存在机器中的时间-强度曲线（time-intensity curve，TIC）软件中，对超声造影图像进行感兴趣区域（regions of interest，ROI）划定，分析软件对划定的ROI进行分析，从而得到该区域的TIC曲线。ROI 1设定在肿瘤组织内，ROI 2设定在正常脑组织内，ROI 3设定在供血动脉内，需避开肿瘤病灶坏死区及双侧脑室不增强区域。选取相同面积的ROI进行TIC测定，得到肿瘤组织、正常脑组织及供血动脉的开始强化时间（time to start，TTS）、达峰时间（time to peak，TTP）及峰值强度（absolute peak intensity，API）。

三、统计学分析

采用R 4.1.0统计分析软件进行数据整理。超声造影参数（TTS、TTP、API）为计量资料，采用
x¯
±s表示，低级别脑胶质瘤的肿瘤组织和正常脑组织比较使用配对t检验，高级别脑胶质瘤的肿瘤组织、正常脑组织和供血动脉比较使用随机区组设计方差分析，组间多重比较采用Tukey HSD检验。检验水准α=0.05，P＜0.05为差异具有统计学意义。

结果

一、病理结果

根据术后病理回报，27例患者中高级别脑胶质瘤16例（间变型星形细胞瘤5例，胶质母细胞瘤11例），低级别脑胶质瘤11例（均为少突胶质细胞瘤）。

二、二维超声表现

高级别脑胶质瘤16例，其中14例与周围正常脑组织分界不清，形态不规整，内部回声欠均匀，有4例中央可见无回声区，为坏死囊变区（图1），少许伴强回声钙化；2例边界规整清晰，内部回声较均匀。低级别脑胶质瘤11例，9例为边界清晰的均质高回声区，内部回声均匀，1例呈弥漫性高回声区，与周围脑组织分界不清，1例呈部分边界清晰的欠均质高回声区。
图1 高级别脑胶质瘤术中超声声像图。脑胶质瘤呈稍高于正常脑组织的均质回声，较难与正常脑组织辨别

三、超声造影表现

在高级别及低级别脑胶质瘤中均可观察到造影剂相较于正常脑组织的快速进入，后呈均质或不均质的高增强区，内部伴液化坏死部分不增强（图2）。高级别脑胶质瘤中均可观察到最早造影剂开始进入区域为主要供血动脉，而低级别脑胶质瘤中仅有个别图像中可见供血动脉增强。此外，术中脑胶质瘤组织切除后，经超声造影探查术腔可发现非组织来源异物留存于术区（图3）。
图2 高级别脑胶质瘤的术中超声造影图像。可见肿瘤组织呈高增强，边界清晰（蓝色箭头），内部可见未增强坏死区（绿色箭头），下方侧脑室（黄色星星）未见强化
图3 脑胶质瘤切除后术中超声及超声造影检查图像。图a：左侧颞枕部及丘脑胶质瘤切除术后，术中超声扫查残腔，可见残腔周边一大小约14.3 mm×11.1 mm的略高回声区（黄色箭头），边界欠清晰，为确认是否为残余肿瘤组织行术中超声造影检查。图b：行术中超声造影后，箭头所指处未见造影剂灌注，考虑该处异常回声并非残余肿瘤组织，后术者探查残腔，证实其为术中止血使用的明胶海绵

四、肿瘤组织与正常脑组织超声造影TIC曲线分析

高级别脑胶质瘤肿瘤组织的TTS、TTP低于正常脑组织，API高于正常脑组织，差异均具有统计学意义（P均＜0.001）；在高级别脑胶质瘤的术中超声造影图像中（图4），可以观察到清晰的条样快速增强区域，此为该肿瘤的主要供血动脉，将ROI取样框置于该增强区域内测得的TIC曲线显示，肿瘤主要供血动脉的TTS、TTP低于肿瘤组织，API高于肿瘤组织，差异具有统计学意义（P＜0.001，表1）。低级别脑胶质瘤肿瘤组织的TTS、TTP低于正常脑组织，API高于正常脑组织，差异均具有统计学意义（P均＜0.001，表2，图5）。
图4 高级别脑胶质瘤术中超声及超声造影表现。图a为高级别脑胶质瘤术中超声造影图像，感兴趣区域（ROI）1（红色圆圈）为供血动脉，ROI 2（黄色圆圈）、ROI 3（绿色圆圈）为肿瘤组织，ROI 4（蓝色圆圈）为周围正常脑组织；图b为高级别脑胶质瘤术中二维灰阶超声图像，肿瘤组织与周围正常脑组织分界模糊；图c为高级别脑胶质瘤超声造影时间-强度曲线图像，可见供血动脉显著快进，且呈明显高增强，且2处肿瘤组织ROI的开始强化时间、达峰时间均低于正常脑组织，峰值强度均高于正常脑组织
表1 高级别脑胶质瘤及其供血动脉与正常脑组织间的超声造影时间-强度曲线指标比较（
x¯
±s）
组别 TTS（s） TTP（s） API（dB）
供血动脉 28.88±1.54 43.04±2.85 134.27±14.57
肿瘤组织 30.94±2.11a 45.04±2.74a 79.56±7.35a
正常脑组织 35.88±2.16bc 46.41±2.75bc 48.02±4.79bc
F值 116.87 66.74 678.08
P值 ＜0.001 ＜0.001 ＜0.001

注：TTS为开始强化时间，TTP为达峰时间，API为峰值强度；a与供血动脉比较，b与供血动脉比较，c与a比较，差异均具有统计学意义（P均＜0.001）

表2 低级别脑胶质瘤与正常脑组织间的超声造影时间-强度曲线指标比较（
x¯
±s）
组别 TTS（s） TTP（s） API（dB）
肿瘤组织 23.62±1.90 35.66±2.38 103.67±7.32
正常脑组织 27.97±2.23 44.11±4.68 67.27±11.59
t值 -14.80 -7.41 8.67
P值 ＜0.001 ＜0.001 ＜0.001

注：TTS为开始强化时间，TTP为达峰时间，API为峰值强度

图5 低级别脑胶质瘤术中超声表现。图a为低级别脑胶质瘤术中超声造影图像，可见肿瘤组织增强高于周围正常脑组织；图b为低级别脑胶质瘤术中二维灰阶超声图像，红色为感兴趣区域（ROI）1，代表肿瘤组织，黄色为ROI 2，代表正常脑组织；图c为相应的色彩叠加图像；图d为超声造影相应时间-强度曲线，红色ROI 1对应为肿瘤组织，黄色ROI 2对应为正常脑组织，可见肿瘤组织的开始强化时间、达峰时间均低于正常脑组织，峰值强度高于正常脑组织

讨论

脑胶质瘤是最常见的脑部恶性肿瘤，其基本治疗方法是外科手术结合放射治疗或化学治疗。参照世界卫生组织2000年的脑胶质瘤分类标准，低级别脑胶质瘤包括Ⅰ级和Ⅱ级（星形细胞瘤和少突胶质细胞瘤），高级别脑胶质瘤包括Ⅲ级（间变性星形细胞瘤）和Ⅳ级（胶质母细胞瘤）［1，4］。脑胶质瘤能否完全切除直接关系到患者预后，根治性肿瘤切除术对于改善临床结局同时保持神经功能非常重要［1，5, 6］。有研究表明，脑胶质瘤手术的切除范围可以影响患者总生存期和无进展生存期：超过超声造影增强区域解剖界限的扩大范围切除目前被确定为总生存期及无进展生存期的最重要决定因素［2，7, 8, 9, 10, 11, 12］。
超声造影中使用的造影剂为微泡造影剂，是一种纯血池造影剂，它残留在血管系统中使TIC发生变化，这就使得超声造影可定量评估肿瘤血管生成［2，13, 14, 15, 16］。超声造影剂六氟化硫微泡和MRI造影剂钆喷酸葡胺的增强机制不同［17］。钆剂强化的原理取决于肿瘤的血管时相和血脑屏障的破坏程度［18］。此外，钆喷酸葡胺强化主要从血管向间质扩散；病理性血管生成导致肿瘤的血管系统结构扭曲、功能紊乱，这种情况增加了血管的通透性，进而升高间质流体压力［19, 20, 21］。而微泡造影剂被限制在血管内，为纯血池造影剂，这就使超声造影能够更切实地显示肿瘤的新生血管灌注［22, 23］。
本研究中，在术中超声及超声造影模式中均可在切除前显示高级别及低级别脑胶质瘤瘤体，部分瘤体可见清晰的边界，外科医师可在完全可视化条件下行切除手术。部分病例在术中超声造影模式下的肿瘤边缘或中央可见供血动脉早期快速增强，而后瘤体增强早于正常脑组织的增强，可反映肿瘤供血情况。此外，部分病灶的超声造影增强范围大于其二维图像显示范围，即二维图像观察到的肿瘤组织并不完整，若按照二维图像划定肿瘤切除范围，术后肿瘤组织可能存在残留，从而对患者的总生存期及无进展生存期造成影响；而以造影后图像作为标准行脑胶质瘤切除手术，在保证正常脑组织及脑功能区的情况下行最大范围切除，减少了肿瘤组织残留，与Della等［2］的研究结果相符。
Cheng等［1］的研究表明，脑胶质瘤细胞可分泌大量的血管内皮生长因子，刺激血管内皮细胞的增殖及迁移，进而产生新的肿瘤血管，促进肿瘤生长。本研究的TIC定量分析表明，肿瘤组织与正常脑组织间的TTS、TTP及API差异均有统计学意义（P＜0.001）：高级别脑胶质瘤及低级别脑胶质瘤的TTS、TTP均低于正常脑组织，API高于正常脑组织；肿瘤供血动脉及其所滋养肿瘤组织与正常脑组织间的TTS、TTP及API差异亦存在统计学意义（P＜0.001），供血动脉的TTS及TTP低于肿瘤组织及正常脑组织，API高于正常脑组织，由此说明超声造影所示血流灌注参数可区别肿瘤组织及正常脑组织，与Cheng等［1］的研究结果相符。
本研究发现肿瘤组织血流灌注显著高于正常脑组织，在二维图像上部分显示为略高回声，术中超声造影中显示为快速增强，且增强程度高于正常脑组织，这是肿瘤组织血管结构及数量异常所致。超声造影能够准确定位病灶及辨别肿瘤边界，且能于术后发现肿瘤残余及非组织成分，并可克服二维超声无法避免的伪影、水肿及手术操作造成的误差［2，24, 25, 26, 27］。
本研究的局限性：受成人颅骨声窗的限制，术前及床边颅脑超声检查较难实施，只能选择术中进行病例采集，因此纳入病例数较少；此外，超声造影是一种依赖于操作者经验的技术，存在一定主观性，且一次连续动态扫查只能观察病变的一部分，因此在实施造影前必须准确定位探头位置，这需要超声医师具有一定的临床经验积累，所得数据容易产生操作者偏倚；超声造影设备可能受手术室其他设备及器械影响产生图像波动进而影响后期分析。
综上所述，超声造影在脑胶质瘤切除术术中对于肿瘤病灶定位及肿瘤边界分辨有切实价值，有利于肿瘤组织的完全切除，延长患者生存期。目前，这项技术在神经外科，包括颅脑和脊髓肿瘤学以及血管方面的潜在应用优势正在日益显露，日后将大有作为。

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原文顺序 | 文献年度倒序 | 文中引用次数倒序
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