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中华医学超声杂志（电子版）

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2023 , Vol. 20 >Issue 05: 517 - 523

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.05.009

浅表器官超声影像学

超声对易误诊的等回声、高回声甲状腺结节良恶性的鉴别

  • 付泽辉 ,
  • 王思齐 ,
  • 卢叶君 ,
  • 张剑 ,
  • 贺烨 ,
  • 陈卉 , †
展开
  • 213000　江苏常州，苏州大学附属第三医院超声科
  • 213000　江苏常州，苏州大学附属第三医院影像科
通信作者：陈卉，Email：

Copy editor: 吴春凤

收稿日期: 2022-06-09

  网络出版日期: 2023-10-06

版权

未经授权，不得转载、摘编本刊文章，不得使用本刊的版式设计，除非特别声明，本刊刊出的所有文章不代表中华医学会和本刊编委会的观点。本刊为电子期刊，以网刊形式出版。
收起

Differential diagnosis of easily misdiagnosed benign and malignant isoechoic and hyperechoic thyroid nodules by ultrasound

  • Zehui Fu ,
  • Siqi Wang ,
  • Yejun Lu ,
  • Jian Zhang ,
  • Ye He ,
  • Hui Chen , †
Expand
  • Department of Ultrasound, the Third Affiliated Hospital of Soochow University, Changzhou 213000, China
  • Department of Radiology, the Third Affiliated Hospital of Soochow University, Changzhou 213000, China
Corresponding author: Chen Hui, Email:

Received date: 2022-06-09

  Online published: 2023-10-06

Copyright

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Fold

摘要

目的

评价超声鉴别等回声、高回声甲状腺结节良恶性的价值。

方法

回顾性分析2019年8月至2020年12月在苏州大学附属第三医院经手术病理证实的128个等回声、高回声甲状腺结节的超声声像图资料。以病理结果为金标准，将甲状腺结节分为良性组（n=94）和恶性组（n=34）。评估结节的超声特征，包括回声、边缘、生长方式、钙化、声晕、回声质地、后方回声、结中结表现、囊性变和血流。采用独立样本t检验、χ2检验或Fisher精确检验比较良恶性组间超声特征的差异。绘制受试者操作特征（ROC）曲线，计算曲线下面积（AUC）分析各超声特征参数的诊断效能。

结果

恶性组中结节边缘不光整（38.2% vs 5.3%，P＜0.001）、垂直位生长（17.6% vs 2.1%，P=0.004）、含有钙化（73.5% vs 17.0%，P＜0.001）、回声质地不均匀（94.1% vs 55.3%，χ2=16.53，P＜0.001）、少许血流（79.4% vs 57.4%，P=0.017）均较良性组多见，且差异均具有统计学意义。有、无声晕在良恶性组间差异无统计学意义（P＞0.05），但在有声晕的结节中，声晕厚度不一致（84.2% vs 8.2%，χ2=37.58，P＜0.001）提示与恶性相关。结节回声质地不均匀诊断敏感度最高，为94.12%，垂直位生长诊断特异度最高，为97.87%，声晕厚度不一致的AUC和诊断准确性最高，分别为0.880和89.71%。

结论

等回声、高回声甲状腺结节边缘不光整、垂直位生长、存在粗大钙化或微钙化、声晕厚度不一致、回声质地不均匀以及少许血供有助于诊断恶性结节。

关键词： 超声; 等回声; 高回声; 甲状腺结节; 诊断价值

本文引用格式

付泽辉 , 王思齐 , 卢叶君 , 张剑 , 贺烨 , 陈卉 . 超声对易误诊的等回声、高回声甲状腺结节良恶性的鉴别[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2023 , 20(05) : 517 -523 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.05.009

Abstract

Objective

To evaluate the diagnostic value of ultrasound in isoechoic and hyperechoic thyroid nodules.

Methods

A retrospectively analysis was performed on the ultrasonographic data of 128 cases of isoechoic and hyperechoic thyroid nodules confirmed by surgery and pathology at the Third Affiliated Hospital of Soochow University from August 2019 to December 2020. Based on the pathological results as the gold standard, there were 94 cases of benign nodules and 34 cases of malignant nodules. The ultrasonic features of nodules, including echo, margin, growth mode, calcification, halo, echo texture, posterior echo, nodule-in-nodule architecture, cystic change, and blood flow, were evaluated. Independent sample t-test, χ2 test, or Fisher's exact test was used for statistical comparison of ultrasonic features between groups. The diagnostic efficacy of each parameter was analyzed using the receiver operating characteristic (ROC) curve and the area under curve (AUC).

Results

In the benign and malignant groups, irregular margin of the nodule (38.2% vs 5.3%, P＜0.001), vertical growth (17.6% vs 2.1%, P=0.004), calcification (73.5% vs 17.0%, P＜0.001), uneven echo texture (94.1% vs 55.3%, χ2=16.53, P＜0.001), and a little blood flow (79.4% vs 57.4%, P=0.017) all suggested the risk of malignancy. There was no difference in the presence or absence of halo between the two groups (P＞0.05). In nodules with halo, inconsistent halo thickness (84.2% vs 8.2%, χ2=37.58, P＜0.001) suggested the risk of malignancy. The diagnostic sensitivity of uneven echo texture of nodules (94.12%) was the highest, and the diagnostic specificity of vertical growth (97.87%) was the highest. The AUC and diagnostic accuracy of inconsistent sound halo thickness were the highest (0.880 and 89.71%, respectively).

Conclusion

Isoechoic and hyperechoic nodules with irregular edges, vertical growth, coarse calcification or microcalcification, inconsistent thickness of acoustic halo, uneven echo texture, and a little blood supply are helpful to the diagnosis of malignant nodules.

Key words： Ultrasound; Isoechoic; Hyperechoic; Thyroid nodules; Diagnostic value

甲状腺结节是常见的甲状腺疾病，包括非肿瘤性结节和肿瘤性结节。超声作为诊断甲状腺结节的首选影像学方法，可以在30%~67%的正常人群中检出结节［1］。随着超声诊断技术的发展以及对甲状腺结节研究的深入，发现结节并给予危险分层是甲状腺超声检查的主要临床意义，可为临床诊疗提供进一步的干预建议。美国放射学会发布的甲状腺影像报告和数据系统（American College of Radiology-thyroid imaging reporting and data system，ACR-TIRADS）以及中国甲状腺影像报告和数据系统（Chinese-thyroid imaging reporting and data system，C-TIRADS）指南指出了与恶性结节相关的二维超声特征，如低回声、实性结构、垂直位生长、微钙化、不规则边缘和甲状腺包膜侵犯等［2, 3, 4］。ACR-TIRADS指南中低回声和极低回声结节分别被赋予2分和3分［2］，C-TIRADS指南中，将极低回声超声特征计1分，低回声不计分［3］，结节累计评分越高，恶性肿瘤的可能性越大，而两部指南均未对等回声、高回声结节进行详细阐述且赋分。但是，等回声、高回声甲状腺结节出现恶性病理结果的情况并不少见，包括除乳头状癌以外的其他病理亚型。等回声和高回声多被看作是良性甲状腺结节的超声表现，在实际临床诊断中，尤其对于诊断经验不足的超声科医师，易将具有该特征的部分恶性结节误诊为良性。国内外研究者多将目光集中在结节回声以外的其他影像学特征上，针对等回声和高回声甲状腺结节良恶性的研究鲜有报道。本研究利用二维超声对等回声、高回声甲状腺结节的超声图像特征进行分析，以期提高对这类结节的诊断准确性。

资料与方法

一、对象

回顾性分析2019年8月至2020年12月在苏州大学附属第三医院就诊且最终经手术病理证实的甲状腺结节患者的声像图资料。纳入标准：（1）患者超声报告内容完整，图像清晰；（2）外科手术切除的甲状腺结节为等回声或高回声；（3）声像图采集于术后病理学检查前1个月内；（4）无甲状腺治疗史。缺乏完整声像图信息的病例被排除。本研究共纳入123例患者（共128个结节），以手术病理结果为金标准将结节分为良性组（94例）和恶性组（34例）。研究经常州市第一人民医院伦理委员会批准（2020科第156号），所有患者均知情同意。

二、仪器与方法

1. 仪器：研究采用迈瑞Resona 6、PHILIPS EPIQ 7和佳能Apolio 400等彩色多普勒超声诊断设备，电子线阵探头，探头频率为5~15 MHz，选用甲状腺模式。
2. 超声图像评估：患者超声图像资料均来源于本院检查报告和图像存储系统。结节的声像图特征评估均由2位从事甲状腺疾病诊断工作8年以上的超声科医师进行，2人对病理结果均未知。结节图像特征包括：（1）结节回声（等回声、高回声；与正常甲状腺实质回声比较）；（2）边缘（光整、不光整）；（3）生长方式（水平位、垂直位）；（4）钙化（无钙化、粗大钙化和微钙化；钙化长径＞1 mm为粗大钙化，≤1 mm为微钙化［4］）；（5）声晕（无、有）；（6）声晕厚度（一致、不一致；声晕厚度相差1 mm视为不一致）；（7）回声质地（均匀、不均匀）；（8）后方回声（无改变、增强或衰减）；（9）结中结表现（无、有；结节内部出现小结节样回声）；（10）囊性变（无、有）；（11）彩色多普勒血流显像（color Doppler flow imaging，CDFI）血流情况（无、少许、丰富）。

三、统计学分析

采用SPSS 22.0（Chicago，Illinois，USA）和MedCalc 18.2.1（Ostend，Belgium）统计软件进行数据分析。计量数据以
x¯
±s表示，均进行正态性检验和方差齐性检验，包括患者年龄和结节最大径，均符合正态分布且方差齐，采用独立样本t检验比较组间差异。计数资料以个（%）表示，组间比较采用χ2检验或Fisher精确概率法，包括患者性别、结节回声、边缘、生长方式、钙化、声晕、声晕厚度、回声质地、后方回声、结中结表现、囊性变和CDFI，P＜0.05为差异具有统计学意义。对钙化和CDFI特征进行不同类型特征的两两比较，使用Bonferroni法调整α水平，P＜0.0125为差异有统计学意义。绘制上述单因素分析中差异有统计学意义的超声特征的受试者操作特征（the receiver operating characteristic，ROC）曲线，计算其曲线下面积（area under the curve，AUC）、敏感度、特异度和准确性。

结果

一、病理结果

研究纳入的128个甲状腺结节中，良性结节94个，病理类型包括：结节性甲状腺肿69个，滤泡性腺瘤18个，桥本甲状腺炎2个，嗜酸性细胞肿瘤5个。恶性结节34个，病理类型包括：乳头状癌31个，滤泡性腺癌2个，髓样癌1个。恶性组患者年龄小于良性组，结节最大径小于良性组，差异均具有统计学意义（P均＜0.05），2组间性别比较，差异无统计学意义（P＞0.05，表1）。
表1 良、恶性甲状腺结节组患者基本临床资料比较
组别 例数 年龄（岁，
x¯
±s）		 最大径（cm，
x¯
±s）		 男［例（%）］ 女［例（%）］
良性组 94 51.1±12.7 3.3±1.6 14（15.6） 76（84.4）
恶性组 34 45.4±14.6 2.2±1.7 10（30.3） 23（69.7）
统计值 t=2.121 t=3.172 χ2=3.32
P值 0.036 0.002 0.069

二、超声特征

结节超声特征中，边缘不光整、垂直位生长、含有钙化、回声质地不均匀均在恶性组多见，良恶性组间差异具有统计学意义（P均＜0.05）。微钙化较粗大钙化更提示结节恶性。有、无声晕在良、恶性组间差异无统计学意义（P＞0.05），在有声晕的结节中，声晕厚度不一致较厚度一致在恶性组中占比更高（P＜0.05）。恶性组结节中CDFI显示少许血流的结节较血流丰富的结节占比更高，差异具有统计学意义（P=0.008；表2，图1、2）。
表2 良、恶性甲状腺结节超声特征比较［个（%）］
特征 良性组（n=94） 恶性组（n=34） 统计值 P值
回声 χ2=0.03 0.857
等回声 76（80.9） 27（79.4）
高回声 18（19.1） 7（20.6）
边缘 - ＜0.001*
光整 89（94.7） 21（61.8）
不光整 5（5.3） 13（38.2）
生长方式 - 0.004*
水平位 92（97.9） 28（82.4）
垂直位 2（2.1） 6（17.6）
钙化 - ＜0.001*
无 78（83.0） 9（26.5）
粗大钙化 9（9.6） 6（17.6）
微钙化 7（7.4） 19（55.9）
声晕 χ2=0.14 0.707
无 45（47.9） 15（44.1）
有 49（52.1） 19（55.9）
声晕厚度# χ2=37.58 ＜0.001
一致 45（91.8） 3（15.8）
不一致 4（8.2） 16（84.2）
回声质地 χ2=16.53 ＜0.001
均匀 42（44.7） 2（5.9）
不均匀 52（55.3） 32（94.1）
后方回声 - -
无改变 94（100） 34（100）
增强或衰减 0（0） 0（0）
结中结 - 0.475*
无 86（91.5） 32（94.1）
有 8（8.5） 2（5.9）
囊性变 χ2=2.26 0.131
无 75（79.8） 31（91.2）
有 19（20.2） 3（8.8）
CDFI - 0.017*
无 6（6.4） 3（8.8）
少许 54（57.4） 27（79.4）
丰富 34（36.2） 4（11.8）

注：*表示采用Fisher精确检验；#表示对有声晕病例进行分析；-表示无相应统计值。CDFI为彩色多普勒血流成像。钙化特征两两比较：无钙化vs 粗大钙化，P=0.009；无钙化vs 微钙化，P＜0.001；微钙化vs 粗大钙化，P=0.004。CDFI特征两两比较：无血流vs 少许血流，P=0.633；无血流vs 丰富血流，P=0.117；少许血流vs 丰富血流，P=0.008

图1 女性患者，39岁，甲状腺左叶等回声结节，边缘光整，水平位生长，无钙化，声晕厚度一致，回声质地均匀（图a），彩色多普勒血流成像（图b）示内部少许血流，病理为结节性甲状腺肿
图2 男性患者，63岁，甲状腺右叶等回声结节，边缘光整，水平位生长，无钙化，声晕厚度一致，回声质地均匀（图a），彩色多普勒血流成像（图b）示内部少许血流，病理为甲状腺滤泡性腺瘤
甲状腺滤泡性腺癌2例，最大径分别为6.23 cm和7.66 cm，均边缘光整、水平位生长、含粗大钙化、质地不均匀，均无囊性变；1例有声晕且厚度不一致，少许血供（图3）；另一例血供丰富，有结中结表现。1例髓样癌患者为男性，结节等回声，最大径约为3.8 cm，边缘光整，水平位生长，无钙化，有声晕且厚度一致，回声质地不均匀，少许血供。
图3 男性患者，76岁，甲状腺左叶等回声结节，边缘光整，水平位生长，内含粗大钙化，声晕厚度不一致，回声质地不均匀（图a），彩色多普勒血流成像（图b）示内部少许血流，病理为甲状腺滤泡性腺癌

三、甲状腺结节超声特征的诊断效能

绘制有统计学意义超声特征的ROC曲线并计算AUC和诊断效能，其中结节回声质地不均匀诊断敏感度最高，为94.12%，垂直位生长诊断特异度最高，为97.87%，声晕厚度不一致的AUC和诊断准确性最高，分别为0.880和89.71%（图4、表3）。
图4 甲状腺结节超声特征诊断其良恶性的受试者操作特征曲线

注：CDFI为彩色多普勒血流成像

表3 甲状腺结节超声特征诊断结节良恶性的效能
超声特征 约登指数 AUC 敏感度（%） 特异度（%） 准确性（%）
边缘 0.329 0.665 38.24 94.68 79.69
生长方式 0.155 0.578 17.65 97.87 76.56
钙化 0.565 0.803 73.53 82.98 80.47
回声质地 0.388 0.694 94.12 44.68 57.81
CDFI 0.244 0.622 88.24 36.17 51.26
声晕厚度 0.761 0.880 84.21 91.84 89.71

注：AUC为曲线下面积；CDFI为彩色多普勒血流成像

讨论

当甲状腺结节内部回声与甲状腺实质相仿或高于甲状腺实质时，将结节定义为等回声结节或高回声结节。回声高低与其病理组织学特征有关，目前普遍认为结节内细胞和滤泡较小、排列紧密，间质含有丰富血管和纤维组织时回声通常较高。
与国内一多中心研究［5］结果一致，本研究发现恶性结节患者年龄小于良性患者（P=0.036），且恶性结节多小于良性结节（P=0.002）。本研究纳入等回声结节中，良性76个，恶性27个，高回声结节中，良性18个，恶性7个，良、恶性组间的差异无统计学意义（P=0.857），即等回声、高回声不能作为鉴别结节良恶性的特征。本研究中结节边缘不光整、垂直位生长均是提示结节恶性的超声特征，此与指南描述相符，但是其诊断敏感度均较低（分别为38.24%、17.65%），特异度（分别为94.68%和97.87%）和准确性较高（分别为79.69%、76.65%）。结节回声质地不均匀也在恶性结节中较良性结节更多见（P＜0.001），其诊断敏感度较高（94.12%），特异度和准确性较低（分别为44.68%和57.81%）。
在对钙化特征的统计分析中发现，恶性组中存在钙化的结节较良性组多，差异有统计学意义（P＜0.001），通过进一步分析，含微钙化结节较含粗大钙化结节有更大恶性风险（P=0.004）。本研究中粗大钙化结节15个，其中恶性6个（40.0%，6/15），微钙化结节26个，其中恶性19个（73.1%，19/26）。目前甲状腺结节的钙化机制尚不明确，主要被归为砂粒体钙化和营养不良性钙化［6］。砂粒体钙化在超声图像中表现为微钙化特征，是甲状腺乳头状癌高度特异性表现［7］。粗大钙化被认为与营养不良性钙化有关，形成机制可能为钙盐沉积［8］。在18个滤泡性腺瘤中，2个（11.1%，2/18）含粗大钙化，1个（5.6%，1/18）出现了微钙化。2个（100%）滤泡性腺癌均含粗大钙化。有研究者通过分析78例甲状腺滤泡癌发现约20.51%的病灶出现了粗大钙化［9］，另一研究发现26个滤泡性腺癌中8个（30.8%）含粗大钙化［10］，认为是肿瘤细胞生长速度过快，新生血管及纤维组织过度增生，导致肿瘤内部出现出血、坏死，继而引起钙盐沉积，也可能与糖蛋白和黏多糖分泌有关［11］。本研究中1个髓样癌和5个嗜酸性细胞肿瘤中均无钙化。钙化在等回声、高回声甲状腺结节中诊断敏感度、特异度和准确性较高，分别为73.53%、82.98%和80.47%。
因结节周围出现的声晕回声低，与低回声和极低回声结节相比较，在等回声和高回声甲状腺结节中声晕表现得更明显。声晕是指围绕结节周围的低回声或无回声区，大样本研究发现无声晕更倾向于良性结节［5］，在本研究纳入的等回声、高回声结节中，有无声晕对结节良恶性的鉴别无统计学意义（P＞0.05），但对有声晕的结节进行分析发现，声晕厚度不一致的结节在恶性组多于良性组（P＜0.001），诊断恶性结节的准确性达到89.71%，与指南［4］中的描述相符。在结节和甲状腺实质的衬托下，清晰显示的低回声声晕可以作为等回声、高回声结节的独特表现而提供诊断依据。研究纳入的5个嗜酸性细胞肿瘤中，4个（80%，4/5）有声晕且厚度一致。
在CDFI模式下对结节血供情况的分析发现，少血供型和丰富血供型结节在良恶性组间差异有统计学意义（P=0.008），血供丰富的结节更倾向于良性，而无血供与其余2种类型间差异无统计学意义（P＞0.05）。目前有很多研究利用多普勒技术对甲状腺结节的血供进行探索，但是结论并不一致，因此，利用血供特征鉴别结节良恶性仍存在争议［12, 13, 14, 15］。有研究指出甲状腺滤泡性腺瘤和腺癌血流通常较丰富［16, 17］，甲状腺乳头状癌多表现为乏血供［18］。本研究128个结节中，有119个在CDFI模式下显示血流，其中少许血供结节有81个，恶性27个（33.3%，27/81），丰富血供结节有38个，恶性4个（10.5%，4/38）。滤泡性腺瘤中11个（61.1%，11/18）血供丰富，1个（50.0%，1/2）腺癌血供丰富，3个（60.0%，3/5）嗜酸性细胞肿瘤血供丰富。对甲状腺结节血供特征的分析有待利用新技术（如超声造影和超微血管成像技术）进一步探索。
等回声、高回声甲状腺结节后方回声变化、结中结表现、囊性变等特征在良恶性组之间均无鉴别意义（P＞0.05）。纳入的样本中还包括2例桥本甲状腺炎，其非肿瘤性的炎性病变，超声特征差异较大，无明确诊断价值。但当桥本甲状腺炎合并结节存在时，在腺体形态较小、实质呈网格样改变等特征背景下，结节恶性风险很高［19］。
本研究存在一定局限性：（1）研究纳入样本量较少，少见病理亚型肿瘤数量偏少；（2）研究未能比较等回声和高回声结节与低回声结节可疑恶性征象之间的差异；（3）对结节血流特征分析不够精细。
综上所述，等回声、高回声虽不是甲状腺结节的常见恶性特征，但因其存在其他恶性特征的可能而易被误诊，且病理亚型多样，在临床工作中应得到关注。结节边缘不光整、垂直位生长、存在粗大钙化或微钙化、声晕厚度不一致、回声质地不均匀以及少许血供可为诊断恶性结节提供参考。

参考文献

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