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中华医学超声杂志（电子版）

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2023 , Vol. 20 >Issue 11: 1119 - 1124

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.11.003

高帧频超声影像学

高帧频超声造影对慢性肝病患者≤3 cm肝局灶性病变定性诊断的应用价值

  • 任新平 , 1, † ,
  • 郑丽丽 2 ,
  • 冯梅晶 2 ,
  • 肖俊飞 2 ,
  • 林艳艳 3 ,
  • 詹维伟 3
展开
  • 1.214028　江苏无锡，上海交通大学医学院附属瑞金医院无锡分院超声科;200025　上海，上海交通大学医学院附属瑞金医院超声科
  • 2.214028　江苏无锡，上海交通大学医学院附属瑞金医院无锡分院超声科
  • 3.200025　上海，上海交通大学医学院附属瑞金医院超声科
通信作者：任新平，Email：

Copy editor: 吴春凤

收稿日期: 2023-07-21

  网络出版日期: 2024-01-15

版权

未经授权，不得转载、摘编本刊文章，不得使用本刊的版式设计，除非特别声明，本刊刊出的所有文章不代表中华医学会和本刊编委会的观点。本刊为电子期刊，以网刊形式出版。
收起

Value of high-frame-rate contrast-enhanced ultrasound in diagnosis of small focal liver lesions in patients with chronic liver disease

  • Xinping Ren , 1, † ,
  • Lili Zheng 2 ,
  • Meijing Feng 2 ,
  • Junfei Xiao 2 ,
  • Yanyan Lin 3 ,
  • Weiwei Zhan 3
Expand
  • 1.Department of Ultrasound, Xinrui Hospital of Xinwu District in Wuxi, Jiangsu 214028, China;Department of Ultrasound, Ruijin Hospital of Shanghai Jiaotong University, School of Medicine, Shanghai 200025, China
  • 2.Department of Ultrasound, Xinrui Hospital of Xinwu District in Wuxi, Jiangsu 214028, China
  • 3.Department of Ultrasound, Ruijin Hospital of Shanghai Jiaotong University, School of Medicine, Shanghai 200025, China
Corresponding author: Ren Xinping, Email:

Received date: 2023-07-21

  Online published: 2024-01-15

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Fold

摘要

目的

探讨高帧频超声造影（H-CEUS）在慢性肝病患者≤3 cm肝局灶性病变（FLL）定性诊断方面的临床应用价值。

方法

选取2018年1月至2023年4月至瑞金医院及瑞金无锡分院超声科进行肝常规超声造影（CEUS）和H-CEUS检查的153例慢性肝病患者（共176个病灶，病灶最大径均≤3 cm）的CEUS资料进行回顾性分析。所有入组病灶最终由穿刺活检、手术病理、CT增强或MRI增强等其他影像学诊断经随访证实，并将入组病例分为良性组和恶性组。所有入组病例均进行常规CEUS、H-CEUS检查并分别记录静态和动态图像。由2位医师分别对以上检查进行独立分析并记录结果，采用χ2检验比较良、恶性组内这2种CEUS模式特征（开始增强时间、增强程度、增强均匀性、增强方向和血管构型）的差异。采用χ2检验统计分析常规CEUS与H-CEUS在慢肝患者≤3 cm FLL定性诊断的诊断效能，并计算相应的诊断敏感度、特异度、准确性等。

结果

良、恶性组内开始增强时间、增强程度、增强均匀性在常规CEUS与H-CEUS 2种造影技术间比较，差异均无统计学意义（P均>0.05），恶性组内2种造影模式在血管构型和增强方向方面比较，差异均有统计学意义（χ2=6.480、58.284，P=0.011、<0.001）。H-CEUS较常规CEUS可提高慢性肝病FLL诊断的敏感度（93.68% vs 80.00%）和准确性（92.61% vs 83.52%），两者差异具有统计学意义（χ2=7.784、6.921，P=0.005、0.009），但两者之间特异度差异无统计学意义（P>0.05）。

结论

H-CEUS通过提高实时帧频，可提供FLL在动脉期增强方向和血管架构等方面的丰富诊断信息，有利于提高慢性肝病FLL良恶性鉴别诊断的能力。

关键词： 肝局灶性病变; 超声造影; 高帧频; 慢性肝病

本文引用格式

任新平 , 郑丽丽 , 冯梅晶 , 肖俊飞 , 林艳艳 , 詹维伟 . 高帧频超声造影对慢性肝病患者≤3 cm肝局灶性病变定性诊断的应用价值[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2023 , 20(11) : 1119 -1124 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.11.003

Abstract

Objective

The purpose of this study was to assess the value of high-frame-rate contrast-enhanced ultrasound (H-CEUS) in the diagnosis of small (≤3 cm) focal liver lesions in patients with chronic liver disease.

Methods

From January 2018 to April 2023, 153 patients with chronic liver disease (176 lesions, ≤3 cm) who underwent CEUS and H-CEUS examinations at Ruijin Hospital and its Wuxi Branch were retrospectively analyzed. CEUS and H-CEUS images were interpreted independently by two doctors and image features were statistically analyzed between CEUS and H-CEUS. The χ2 test was used to compare the differences in the characteristics of the two contrast-enhanced models (start enhancement time, enhancement degree, uniformity, fill-in direction, and vascular morphology) between the benign and malignant groups. The diagnostic performance of the two modalities was assessed by calculating sensitivity, specificity, accuracy, etc.

Results

The start time, intensity, and homogeneity of enhancement did not differ significantly between CEUS and H-CEUS (P>0.05). Fill-in direction and vascular morphology differed significantly between CEUS and H-CEUS (χ2=6.480 and 58.284, P=0.011 and P<0.001, respectively) in the malignant group. H-CEUS had a higher sensitivity (93.68% vs 80.00%) and accuracy (92.61% vs 83.52%) than CEUS in the differential diagnosis of small focal liver lesions (χ2=7.784 and 6.921, P=0.005 and 0.009, respectively), but there was no statistical difference in specificity between the two modalities (P>0.05).

Conclusion

By increasing the frame rate of real-time images, H-CEUS can dynamically and accurately display fill-in patterns and vascular morphology in the arterial phase, thereby improving the differential diagnosis of small focal liver lesions.

Key words： Focal liver lesion; Contrast-enhanced ultrasound; High frame rate; Chronic liver disease

我国作为全球最大的慢性肝病国家，每年新发肝细胞癌（hepatocellular carcinoma，HCC）病例数约占全球病例的50%，但我国HCC患者5年总体生存率却不足15%［1,2,3,4］。由于3 cm是HCC生物学特征由相对良性向高度恶性转变的重要截点，当病灶>3 cm时HCC发生微血管侵犯等不良预后的风险明显增加，如对≤3 cm的HCC早期诊断并行根治性切除则可使患者拥有更长的复发时间和更高的5年生存率［5］。因此，早期正确诊断对指导肝局灶性病变（focal liver lesion，FLL）的治疗和提高慢性肝病患者的预后有重要意义。
超声造影（contrast enhanced ultrasound，CEUS）可以实时连续动态观察肝组织及肿瘤微循环灌注情况，为临床诊疗提供非常有价值的诊断信息。但≤3 cm的FLL往往处于疾病早期，临床症状和体征不典型，影像学呈不典型表现的概率也相对较高，在诊断上存在一定的难度。本文旨在对比常规CEUS和高帧频超声造影（high frame rate contrast enhanced ultrasound，H-CEUS）在慢性肝病患者直径≤3 cm的FLL诊断中的表现，探讨H-CEUS的临床应用价值。

资料与方法

一、对象

回顾性收集2018年1月至2023年4月间至瑞金医院及瑞金无锡分院超声科进行过肝常规CEUS和H-CEUS检查的慢性肝病患者的资料。最终入选153例患者（共176个病灶），其中137例患者具有1个FLL，16例患者具有2~3个FLL；病灶最大径为（2.7±1.5）cm；男性患者101例，女性52例，年龄为（45±25）岁（范围23~71岁）。
入组患者纳入标准：（1）既往有包括乙型肝炎、丙型肝炎、自身免疫性肝病、脂肪肝等常见慢性肝病病史；（2）评估FLL靶病灶最大测量径线≤3 cm且常规超声或其他影像学检查无法确切诊断，临床诊疗需要进一步评估的患者；（3）所有病灶均经手术或穿刺病理学诊断证实，或经CT增强、MRI增强等其他增强影像学诊断并经随访证实；（4）具备完整的灰阶超声、常规CEUS、H-CEUS检查相关资料。排除标准：（1）常规超声无法显示的病灶；（2）其他影像学检查显示伴随明显肝纤维化、肝硬化及腹水等严重并发症者；（3）全身情况差和伴严重心、肝、肾、脑功能障碍者。

二、仪器与方法

1. 仪器：使用迈瑞Mindray Re7、Re8、Re9等彩色多普勒超声诊断仪，探头型号SC5-1U，探头频率为1~5 MHz。使用意大利Bracco公司的声诺维（SonoVue，59 mg/支）超声造影剂。
2. 检查方法：首先行常规二维及彩色多普勒超声检查，发现病灶后记录病灶大小、位置、周边和内部回声特征、边界、血流及频谱测量等，结合临床实践经验进行肝内病灶的常规超声检查，相关图像存储和超声诊断；按照造影剂标准配置要求混匀稀释造影剂，选取病灶合适切面后固定探头，使用低机械指数造影模式，所有入组病灶检查均先后使用常规CEUS模式和H-CEUS模式，2种检查间隔时间为30 min。检查步骤：经上肢外周静脉快速团注SonoVue 1.5 ml/次（深部组织可视情况增加至2.0 ml/次），同时启动CEUS计时器，实时连续动态观察造影灌注过程，观察6~8 min，使用高清硬盘刻录全程。由2名经验丰富的超声医师对造影图像逐帧回放分析、读片诊断，独立判断，观察病灶和肝周围组织各时相的造影灌注情况，记录相应数据。
3. CEUS观察指标：包括造影剂开始增强时间、增强程度、增强均匀性、增强方向和血管构型等。根据病灶CEUS表现，参照常规CEUS诊疗规范进行综合判断［6,7,8］。其中，病灶增强时间早于周围肝实质为早期增强，同步或晚于周围肝实质为非早期增强。增强程度判断以病灶与周围肝实质增强程度相比，增强不均匀者以局部峰值强度为准；高于周围肝实质增强程度者为高增强，与之相似者或低于周围肝实质者为非高增强。病灶内无灌注缺损区为均匀增强，反之为不均匀增强。增强方向包括向心、离心和其他。血管构型包括轮辐样、结节样、不规则和其他。

三、统计学分析

采用SPSS 23.0统计软件进行统计学分析，采用χ2检验对CEUS与H-CEUS在入组病灶良恶性鉴别诊断方面的表现进行比较。并计算2种技术在FLL良恶性鉴别时的诊断效能。P<0.05为差异有统计学意义。

结果

一、入组患者一般临床资料和病理学结果

入组患者以慢性乙型肝炎患者为主（75.8%，116/153），15例（9.8%，15/153）有慢性丙型肝炎病史，22例（14.4%，22/153）为临床诊断的其他相对少见的慢性肝病类型。所有患者中95例（62.1%，95/153）同时伴随脂肪肝，其中包括32例因肝功能异常1年以上而来就诊的脂肪肝患者。入组的176个病灶中81个为良病灶，其中血管瘤42个，局灶性结节性增生（focal nodular hyperplasia，FNH）23个，退变结节13个，炎性结节3个；95个病灶为恶性病灶，其中HCC 58个，肝内胆管细胞癌13个，转移性肝癌24个。

二、病灶常规CEUS和H-CEUS声像图特征表现

在良性病灶中，常规CEUS与H-CEUS在开始增强时间、增强程度、增强均匀性、增强方向方面比较，差异均无统计学意义（P均>0.05），而在显示血管构型方面差异具有统计学意义（P<0.05，表1）。其中，常规CEUS显示8个FNH病灶动脉期表现为整体增强，15个FNH病灶为离心型增强，37个血管瘤病灶为向心型增强；H-CEUS显示21个FNH病灶均表现为离心型增强，38个血管瘤病灶为向心型增强。81个良性病灶中常规CEUS显示16个动脉期血管构型不确定，H-CEUS显示2个动脉期不能确定血管构型。常规CEUS和H-CEUS在FNH动脉期“轮辐样”血管构型显示率分别为52.17%（11/23）和92.30%（21/23）（图1），分别有35个和36个血管瘤病灶在常规CEUS和H-CEUS显示为结节样形态。
表1 81个良性肝局灶性病变不同造影模式下声像图表现比较（个）
造影模式 开始增强时间 增强程度 增强均匀性 增强方向 血管构型
早期 非早期 高 非高 均匀 非均匀 向心 离心 其他 轮辐样 结节样 不规则 其他
常规CEUS 68 13 66 15 56 25 37 15 29 11 35 19 16
H-CEUS 68 13 66 15 53 28 38 21 22 21 36 22 2
χ2值 0.000 0.000 0.251 1.974 14.247
P值 1.000 1.000 0.617 0.373 0.003

注：CEUS为超声造影，H-CEUS为高帧频超声造影

图1 患者女性，39岁，既往有慢性乙型肝炎病史，偶尔体检发现脂肪肝、肝内2 cm低回声病灶。常规超声造影诊断为肝细胞癌可能，高帧频超声造影诊断为局灶性结节性增生可能，该患者经过普美显MRI增强检查证实并经随诊观察未见明显变化。图a、b：常规超声造影检查显示该病灶动脉期呈整体高增强；图c：高帧频超声造影10 s时病灶开始呈现离心状辐射样高灌注；图d：延迟期见造影剂略消退
在恶性病灶中，常规CEUS与H-CEUS开始增强时间、增强程度、增强均匀性比较，差异均无统计学意义（P均>0.05），而在动脉期增强方向和血管构型的显示方面差异具有统计学意义（P均<0.05，表2）。其中，H-CEUS显示83.15%（79/95）的恶性结节表现为动脉期向心型增强，而CEUS仅显示29.47%（28/95）的恶性结节表现为向心型增强（图2）。37.89%（36/95）的恶性结节CEUS无法显示血管构型，而仅有21.05%（20/95）的恶性结节H-CEUS无法显示血管构型。
表2 95个恶性肝局灶性病变不同超声造影模式下声像图表现比较（个）
造影模式 开始增强时间 增强程度 增强均匀性 增强方向 血管构型
早期 非早期 高 非高 均匀 非均匀 向心 离心 其他 轮辐样 结节样 不规则 其他
常规CEUS 93 2 91 4 69 26 28 0 67 0 0 59 36
H-CEUS 93 2 92 3 59 36 79 1 15 0 0 75 20
χ2值 0.000 0.148 2.382 58.284 6.480
P值 1.000 0.701 0.123 <0.001 0.011

注：CEUS为超声造影，H-CEUS为高帧频超声造影

图2 患者男性，37岁，既往有慢性乙型肝炎病史，常规超声体检发现：肝内1.5 cm稍高回声结节，超声造影考虑肝细胞癌可能。体检后3个月和6个月复查常规超声显示结节增大，经手术证实为高分化肝细胞癌。图a：常规超声造影显示该结节动脉期呈整体快速高增强；图b：延迟期未见明显造影剂提前消退；图c：高帧频超声造影显示该结节动脉期呈向心性整体快速高增强；图d：延迟期未见明显造影剂消退
良恶性病灶消退时间在常规CEUS与H-CEUS间比较差异无统计学意义（P=1.000）。

三、常规CEUS和H-CEUS对肝局灶性病变良恶性的诊断效能比较

10个FNH与1个血管瘤病灶在H-CEUS模式下显示了常规CEUS模式无法显示的动脉期“轮辐样”和周边“结节样”典型良性结节表现而得到正确诊断；2个FNH和5个血管瘤病灶因使用常规CEUS与H-CEUS技术均未显示动脉期“轮辐样”和周边“结节样”典型良性结节动脉期表现，且延迟期出现了造影剂略消退而被误诊为恶性结节可能。另外，1个HCC病灶在常规CEUS显示为整体快速高增强，在H-CEUS显示为向心性快速高增强，加之延迟期未见明显造影剂消退，但患者无病毒性肝炎病史而被误诊为良性结节可能。
根据病灶CEUS表现，参照超声造影诊疗规范进行综合判断，H-CEUS对FLL良恶性鉴别诊断的敏感度、阴性预测值和准确性高于常规CEUS，差异均具有统计学意义（P均<0.05，表3）。
表3 不同超声造影模式在肝局灶性病变良恶性鉴别诊断中的诊断效能比较[（%）个/个]
造影模式 敏感度 特异度 阳性预测值 阴性预测值 准确性
常规CEUS 80.00（76/95） 87.65（71/81） 88.37（76/86） 78.89（71/90） 83.52（147/176）
H-CEUS 93.68（89/95） 91.36（74/81） 92.70（89/96） 92.50（74/80） 92.61（163/176）
χ2值 7.784 0.591 1.007 6.255 6.921
P值 0.005 0.442 0.316 0.012 0.009

注：CEUS为超声造影，H-CEUS为高帧频超声造影

讨论

虽然85%~90%的HCC并发于肝纤维化和肝硬化背景下，通常经历了增生结节、低级别和高级别异形增生结节、HCC的渐变发展过程［1，5］，但由于HCC具有高度异质性，部分患者可在无明显肝纤维化的情况下并发HCC［9］。如何早期对慢性肝病患者正确进行病灶良恶性的鉴别诊断，对制定合理的诊治方案，提高医疗投入和收益比，改善肿瘤患者整体预后具有非常重要的意义［10］。但≤3 cm的肝小型局灶性病变往往处于疾病早期，影像学呈不典型表现的概率相对较高，在诊断上存在一定的难度。因此，本文旨在对H-CEUS在慢性肝病患者FLL诊断中的表现进行研究和总结，并与常规CEUS技术进行对照，以研究H-CEUS在FLL诊断方面的临床应用价值。
目前，临床常用的灰阶CEUS使用第二代纯血池造影剂SonoVue，通过对造影剂微泡在血管内连续移动所显示的路径实时连续动态显示组织血管形态和微循环灌注情况［6,7,8］。既往研究显示：周边结节样强化、边缘环形强化、离心型“轮辐样”增强模式及不规则血管架构等多种动脉期典型增强模式是鉴别诊断FLL性质的重要特征和诊断指标［6-7，10］。杂乱、不规则血管形态通常是恶性FLL造影的主要表现特征，而对于动脉期显示典型良性FLL增强模式者可以达到病理级别的诊断［6，10-11］。本组数据结果显示，良性组和恶性组常规CEUS与H-CEUS 2种造影技术比较，开始增强时间、增强程度、增强均匀性差异均无统计学意义（P均>0.05），良性病灶血管构型比较，差异存在统计学意义，恶性病灶在血管构型和增强方向方面比较，差异存在统计学意义（P<0.05），这与既往研究相类似［12］。良性结节中FNH的常规CEUS和H-CEUS“轮辐样”血管架构显示率分别为52.17%（11/23）和92.30%（21/23）。分析原因可能是：只有当造影成像的帧频达到一定阈值才能通过动脉早期微泡运动轨迹清晰显示肿瘤组织血管架构和增强方向，可为肿瘤增强类型做出准确地判断，提供更丰富的诊断信息［11］。
对于不典型的动脉期增强模式和血管架构也是慢性肝病患者良恶性FLL结节被误诊的重要原因之一。本组数据显示常规CEUS有37.89%的恶性病灶和19.75%的良性病灶的血管架构不能确定，而H-CEUS模式下仅21.05%的恶性病灶和2.47%的良性病灶其血管架构不能确定。本组81个良性病灶中常规CEUS显示16个FLL动脉期血管架构不确定，H-CEUS显示2个FLL动脉期不能确定血管架构，其中被误诊3例慢肝患者中2例伴脂肪肝背景，因FNH使用常规CEUS和H-CEUS技术均在动脉期未呈现典型特征性增强模式，且延迟期出现了造影剂消退，而最终被误诊为恶性病灶。诊疗常规显示，CEUS时门脉期和延迟期有无造影剂的提前消退对于FLL的诊断和鉴别诊断具有十分重要的意义［6］。常见良性病变如血管瘤和FNH结节常规超声在脂肪肝背景下常表现为低回声病灶，CEUS常可在门静脉晚期或延迟期即呈现出造影剂消退或廓清。分析原因可能是肝脂肪变性时肝细胞肿胀压迫了肝窦，进而导致门静脉血流缓慢、肝背景增强持续时间延迟；但其对由肝动脉供血的FLL影响较小，因此使得部分血管瘤和FNH延迟相呈低增强［13-14］。此时，动脉期的增强方向和血管构架等信息对于FLL的良恶性鉴别尤为重要。
另外，由于FLL病灶较小时，HCC出现门脉期或延迟期无明显造影剂提前消退的概率增加，而H-CEUS显示HCC有较多向心性增强模式［11］，因此，需结合患者慢性肝病病史，仔细辨别是否有FLL周边结节样高增强，以与不典型血管瘤进行诊断与鉴别诊断。本组有1例HCC在常规CEUS和H-CEUS均显示动脉期向心性快速高增强，无明显造影剂消退，结合不伴有慢性乙型肝炎、丙型肝炎和自身免疫性肝病等常见慢性肝病病史，考虑良性不典型血管瘤可能，最终经随诊观察，显示病灶增大后手术证实为脂肪性肝病并发中分化HCC。因代谢相关的脂肪性肝炎所致HCC目前积累病例数尚少，需在今后的工作中总结体会。
本组研究结果显示H-CEUS较常规CEUS可显著提高FLL良恶性诊断的敏感度、阴性预测值和准确性（均>92%），有助于临床工作中提高诊断能力。但本研究纳入的样本量有限，未来尚需扩大样本量进一步分析研究。
综上所述，使用H-CEUS模式有助于对动脉期灌注模式进行逐帧分析，可以提供较常规CEUS更为丰富的动脉期诊断信息，有利于肿瘤血管架构的显示和微循环灌注的评估。但当部分超声表现不符合常见典型病变超声影像学表现时仍需要结合综合影像学及病理学诊断进行确诊。

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