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中华医学超声杂志（电子版）

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2023 , Vol. 20 >Issue 11: 1181 - 1185

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.11.012

胸部超声影像学

超声造影评价肺腺癌与肺鳞癌血流灌注特征的价值研究

  • 赵鑫 ,
  • 郝磊 ,
  • 朱丽静 ,
  • 土继政 ,
  • 王博娟 ,
  • 张凯 ,
  • 王兴华 , †
展开
  • 030001　太原，山西医科大学医学影像学院
  • 030001　太原，山西医科大学第二医院超声科
通信作者：王兴华，Email：

Copy editor: 吴春凤

收稿日期: 2022-10-20

  网络出版日期: 2024-01-15

基金资助

山西省科技厅重点研发计划项目(201703D421029)

版权

未经授权，不得转载、摘编本刊文章，不得使用本刊的版式设计，除非特别声明，本刊刊出的所有文章不代表中华医学会和本刊编委会的观点。本刊为电子期刊，以网刊形式出版。
收起

Value of contrast-enhanced ultrasonography in evaluating blood perfusion characteristics of pulmonary adenocarcinoma and squamous cell carcinoma

  • Xin Zhao ,
  • Lei Hao ,
  • Lijing Zhu ,
  • Jizheng Tu ,
  • Bojuan Wang ,
  • Kai Zhang ,
  • Xinghua Wang , †
Expand
  • Medical Imaging Department of Shanxi Medical University, Taiyuan 030001, China
  • Department of Ultrasound, the Second Hospital of Shanxi Medical University, Taiyuan 030001, China
Corresponding author: Wang Xinghua, Email:

Received date: 2022-10-20

  Online published: 2024-01-15

Copyright

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Fold

摘要

目的

对比分析肺腺癌与肺鳞癌超声造影增强特征，探讨超声造影评价肺腺癌与肺鳞癌血流灌注特征差异的应用价值。

方法

回顾性选取2017年10月至2021年12月于山西医科大学第二医院经病理确诊的54例（54个病灶）肺腺癌与46例（46个病灶）肺鳞癌患者，采用χ2检验对比分析二者超声造影增强特征的差异，包括增强时相（肺动脉增强、支气管动脉增强）、增强模式（基底树枝型增强、杂乱血管型增强）及达峰模式（均匀型增强、不均匀型增强）。

结果

肺腺癌与肺鳞癌超声造影增强特征呈现一定差异，增强时相表现为肺动脉增强的病灶肺腺癌（70.4%，38/54）多于肺鳞癌（45.7%，21/46）；增强模式表现为基底树枝型增强的病灶肺腺癌（20.4%，11/54）多于肺鳞癌（4.3%，2/46）；达峰模式表现为不均匀型增强的病灶肺鳞癌（67.4%，31/46）多于肺腺癌（16.7%，9/54），差异均具有统计学意义（χ2=6.274、5.638、26.630，P=0.012、=0.018、<0.001）。

结论

肺腺癌与肺鳞癌的超声造影增强特征存在一定差异，超声造影可评估二者血流灌注差异，对其临床治疗方案的选择及鉴别诊断具有潜在的临床应用价值。

关键词： 超声检查; 造影剂; 非小细胞肺癌; 肺腺癌; 鳞状细胞癌

本文引用格式

赵鑫 , 郝磊 , 朱丽静 , 土继政 , 王博娟 , 张凯 , 王兴华 . 超声造影评价肺腺癌与肺鳞癌血流灌注特征的价值研究[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2023 , 20(11) : 1181 -1185 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.11.012

Abstract

Objective

To compare and analyze the enhancement characteristics of pulmonary adenocarcinoma (ADC) and squamous cell carcinoma (SCC) on contrast-enhanced ultrasonography (CEUS), and to investigate the value of CEUS in evaluating the differences in blood perfusion characteristics of ADC and SCC.

Methods

A total of 54 patients with pulmonary ADC and 46 patients with SCC confirmed by pathology at the Second Hospital of Shanxi Medical University from October 2017 to December 2021 were retrospectively selected. The chi-square test was used to compare the CEUS characteristics between pulmonary ADC and SCC, including the enhancement phase (early pulmonary-arterial [PA] pattern of enhancement, delayed bronchial-arterial [BA] pattern of enhancement), enhancement pattern (basal dendritic enhancement, chaotic vascular enhancement), and peak pattern of CEUS (homogeneous enhancement, inhomogeneous enhancement).

Results

There were some differences in the enhancement characteristics between ADC and SCC, with more ADC (70.4%, 38/54) than SCC (45.7%, 21/46) cases showing PA pattern of enhancement in the enhancement phase; more ADC (20.4%, 11/54) than SCC (4.3%, 2/46) cases showing basal dendritic enhancement in the enhancement pattern; and more SCC (67.4%, 31/46) than ADC (16.7%, 9/54) cases showing inhomogeneous enhancement in the peak pattern; the differences were statistically significant χ2=6.274, 5.638, and 26.630; P=0.012, =0.018, and <0.001, respectively).

Conclusion

There are some differences in enhancement characteristics of CEUS between ADC and SCC. CEUS can evaluate the differences in blood perfusion characteristics between them, and has potential clinical value in the selection of treatment plan and differential diagnosis of ADC and SCC.

Key words： Ultrasonography; Contrast medium; Non-small cell lung carcinoma; Lung adenocarcinoma; Squamous cell carcinoma

肺癌的发病率、死亡率均位于我国恶性肿瘤的第1位，其中肺腺癌与肺鳞癌约占全部原发性肺癌的80%，二者的鉴别诊断具有较好临床意义［1-2］。近年来，随着临床个体化、精细化治疗方案的发展，不同病理类型、不同血供来源的肺癌的治疗方案日趋不同［3］。因此，明确肺癌病理类型及其血供来源对于患者治疗方案的选择具有较好的临床价值。超声造影是一种纯血池造影技术，可实时动态显示病灶内微血流灌注，提示病灶血供来源。本课题组前期研究发现肺腺癌与肺鳞癌超声造影的增强特征存在一定差异［4,5,6］，故本文通过分析经病理证实的肺腺癌与肺鳞癌病灶的超声造影图像，比较二者超声造影增强时相、增强模式与达峰模式的差异，总结肺腺癌与肺鳞癌的超声造影增强特征，探讨超声造影显示肺腺癌与肺鳞癌血流灌注差异的临床应用价值。

资料与方法

一、对象

收集2017年10月至2021年12月于山西医科大学第二医院行超声造影检查的肺局灶性病变患者的超声造影资料，回顾性选取经病理证实为肺腺癌与肺鳞癌的患者100例。选择其行超声引导下穿刺活检术的病灶，共100个。其中男性81例，女性19例，年龄为（67.5±10.3）岁（范围43~89岁）。其中肺腺癌54例（54个病灶）、肺鳞癌46例（46个病灶）。
纳入标准：超声可清晰显示的周围型肺癌或伴有阻塞性肺不张的中央型肺癌。排除标准：有严重心肺功能疾病史者；具有超声造影禁忌证者；各种原因导致无法配合超声引导穿刺者。所有患者造影前均签署知情同意书。

二、仪器与方法

1. 仪器：使用GE LOGIQ E9型彩色多普勒超声诊断仪，探头型号为C1-6凸阵探头或9L线阵探头，探头频率分别为2.5~6.0 MHz、5~9 MHz，机械指数为0.12~0.16。采用意大利Bracco公司生产的SonoVue造影剂。
2. 超声检查方法：患者采用仰卧位、侧卧位、俯卧位或坐位，充分暴露患者胸背部，以清晰显示病灶为宜。首先行常规超声检查，明确病灶位置，固定最佳切面，记录病灶大小、边界、形态、内部回声及彩色血流信号等基本情况，之后进入超声造影模式，经肘静脉团注造影剂2.4 ml，随后迅速推注5 ml生理盐水冲洗管腔，在注射造影剂的同时启动计时器，让患者呼吸尽量平稳且保持已选观察切面不变，记录连续2 min的实时动态图像存于仪器硬盘。按照病灶最大径，参考TNM分期［2］将肺腺癌与肺鳞癌病灶分为4组，A组：最大径≤3 cm；B组：最大径>3 cm且≤5 cm；C组：最大径>5 cm且≤7 cm；D组：最大径>7 cm。
3. 超声造影图像分析：由2名具有5年以上超声造影诊断经验的医师在不知患者病理诊断结果的前提下同时观察病灶超声造影增强特征，意见不同时由第3名具有15年超声造影工作经验的医师进行最终确定。（1）增强时相：参照2022年世界医学和生物学超声波联合会肺超声造影建议［7］，以体循环供血的胸壁或实质器官（肝、脾）作为参照物，在本研究中将病灶超声造影动脉期增强时相分为①肺动脉增强：病灶整体增强早于参照物；②支气管动脉增强：病灶整体或局部增强同时或晚于参照物。（2）增强模式（图1）：增强模式分为①基底树枝型增强：造影剂呈基底粗大树枝样迅速弥漫性增强；②杂乱血管型增强：造影剂呈多支杂乱血管样增强［6］。（3）达峰模式：病灶达峰模式分为①均匀型：达峰后病灶内部呈整体增强；②不均匀型：达峰后病灶内可见未增强区。
图1 超声造影增强模式示意图。图a为基底树枝型增强模式示意图，造影剂呈树枝样从病灶基底部迅速弥漫性增强。图b为杂乱血管型增强模式示意图，造影剂在病灶内呈多支杂乱无序血管样增强

三、统计学分析

应用SPSS 26.0统计学软件进行统计分析。年龄、病灶最大径为计量资料，采用表示，肺腺癌组与肺鳞癌组组间差异比较采用独立样本t检验；性别、超声造影增强特征为计数资料，以例（%）表示，肺腺癌组与肺鳞癌组组间差异比较采用χ2检验，不同病灶最大径组内肺腺癌与肺鳞癌超声造影达峰模式的差异比较采用Fisher精确概率法。以P<0.05为差异具有统计学意义。

结果

一、肺腺癌组与肺鳞癌组基本临床特征比较

肺腺癌组患者年龄小于肺鳞癌组，病灶最大径小于肺鳞癌组，男性占比低于肺鳞癌组，差异均具有统计学意义（P均<0.05，表1）。
表1 肺腺癌与肺鳞癌患者基本临床特征比较
组别 例数 年龄（岁，） 病灶最大径（cm，） 男/女（例）
肺腺癌组 54 64.3±9.9 5.31±2.57 36/18
肺鳞癌组 46 71.2±9.6 6.88±2.59 45/1
统计值 t=-3.542 t=-3.032 χ2=15.671
P值 0.001 0.003 <0.001

二、肺腺癌组与肺鳞癌组超声造影增强特征比较

与肺鳞癌超声造影增强特征比较，肺腺癌增强时相表现为肺动脉增强的病灶比例更高，增强模式表现为基底树枝型增强的病灶比例更高，达峰模式表现为不均匀型增强的病灶比例更低，差异均具有统计学意义（P均<0.05，表2，图2、3）。
表2 肺腺癌与肺鳞癌超声造影增强特征比较[例（%）]
组别 例数 增强时相 增强模式 达峰模式
肺动脉增强 支气管动脉增强 基底树枝型 杂乱血管型 不均匀型 均匀型
肺腺癌组 54 38（70.4） 16（29.6） 11（20.4） 43（79.6） 9（16.7） 45（83.3）
肺鳞癌组 46 21（45.7） 25（54.3） 2（4.3） 44（95.7） 31（67.4） 15（32.6）
χ2值 6.274 5.638 26.630
P值 0.012 0.018 <0.001
图2 78岁男性肺鳞癌患者超声图像。图a：普通二维超声表现。图b：超声造影17 s时病灶与胸壁同时增强，为支气管动脉增强，该病灶呈杂乱血管型增强，白色箭头为病灶增强，红色箭头为胸壁增强。图c：21 s时病灶达峰模式为不均匀型增强
图3 67岁女性肺腺癌患者超声图像。图a：普通二维超声表现。图b：超声造影8 s时病灶开始呈基底粗大树枝样增强。图c：超声造影14 s时病灶达峰模式为均匀型增强。此时胸壁仍未开始增强，故该病灶为肺动脉增强

三、肺腺癌与肺鳞癌超声造影达峰模式分层比较

根据病灶最大径进一步分层分析，A、B、C、D组患者分别为12例、27例、30例和31例。B组及D组不均匀型增强病灶肺鳞癌多于肺腺癌，差异具有统计学意义（P<0.05）；C组不均匀型增强病灶肺鳞癌多于肺腺癌，但差异不具有统计学意义（P>0.05）；A组均表现为均匀型增强（表3）。
表3 不同病灶最大径组内肺腺癌与肺鳞癌超声造影达峰模式比较[个（%）]
组别 例数 不均匀型 均匀型 P值
A组 -
肺腺癌 11 0 11（100）
肺鳞癌 1 0 1（100）
B组 0.013
肺腺癌 14 1（7.1） 13（92.9）
肺鳞癌 13 7（53.8） 6（46.2）
C组 0.060
肺腺癌 18 6（33.3） 12（66.7）
肺鳞癌 12 9（75.0） 3（25.0）
D组 0.007
肺腺癌 11 2（18.2） 9（81.8）
肺鳞癌 20 15（75.0） 5（25.0）

注：A组病灶最大径≤3 cm，B组病灶最大径>3 cm且≤5 cm，C组病灶最大径>5 cm且≤7 cm，D组病灶最大径>7 cm；-表示无相应统计值

讨论

近年来，超声造影研究多集中于通过评价病灶内血流灌注差异对肺部良、恶性病灶进行鉴别诊断［7］，少有比较不同病理类型肺癌增强特征的研究。为进一步探索超声造影对不同类型肺癌鉴别诊断及治疗方案选择的临床应用价值，本研究回顾性选取肺癌中最常见的肺腺癌与肺鳞癌病灶的超声造影图像进行初步对比分析。
在本研究中，肺腺癌与肺鳞癌临床特征及超声造影增强特征差异均存在统计学意义。肺鳞癌易见于老年男性患者，而女性患者在肺腺癌中更常见，提示肺腺癌与肺鳞癌生物学特征具有异质性，与既往流行病学研究结果一致［8］。
超声造影增强时相：本研究发现70.4%（38/54）的肺腺癌及45.7%（21/46）的肺鳞癌表现为肺动脉增强，提示病灶内存在肺动脉供血。与既往研究认为肺癌血供来源于支气管动脉不一致［9］。分析原因可能是一些肺肿瘤中存在一种血管协同选择的血管模式，病灶会利用原先存在的肺动脉供血，未对其侵袭破坏，故超声造影增强表现为肺动脉增强［10］。此外，有研究发现附壁型肺腺癌及乳头型肺腺癌在发展过程中未侵袭肺实质，由肺动脉供血，这可能是造成肺腺癌较肺鳞癌更多表现为肺动脉增强的原因［11］。在本研究中，29.6%（16/54）的肺腺癌、54.3%（25/46）的肺鳞癌表现为支气管动脉增强，提示病灶内肿瘤新生血管源自支气管动脉供血，与既往研究结果一致［12］。病灶增强时相的差异意味着在对患者选择治疗方案时，需要根据病灶内血供进行个体化选择。如果考虑对患者进行血管内介入治疗，肺动脉增强的患者可能更适合经肺动脉化疗栓塞术，而不是传统经支气管动脉的介入治疗［13］。抗血管生成药物可能对支气管动脉增强的患者更有益［14］。
超声造影增强模式：本研究中肺腺癌（79.6%）与肺鳞癌（95.7%）病灶均多见杂乱血管型增强，与既往研究结果一致［4,5,6］。值得注意的是，有13个病灶（11个肺腺癌，2个肺鳞癌）表现为肺良性病灶中常见的基底树枝样增强。分析原因发现，以上病灶超声造影增强时相均为肺动脉增强，说明病灶由未被侵袭破坏的肺动脉供血。因此，在临床工作中，当观察到病灶呈典型基底树枝型增强时，仍需结合患者病史、临床症状、实验室检查及其他影像学检查进行良恶性的鉴别诊断，难以确诊时应行超声引导下的穿刺活检，避免误诊。
超声造影达峰模式：本研究中，不均匀增强定义为病灶内始终存在未增强区，提示病灶内有坏死区存在。对肺腺癌与肺鳞癌病灶整体比较，本研究发现肺鳞癌多见不均匀型增强（67.4%，31/46），肺腺癌多见均匀型增强（83.3%，45/54）。为进一步排除病灶大小影响，本研究根据病灶最大径进一步分层分析，发现当病灶最大径>3 cm时，在每一组中均表现为肺鳞癌多见不均匀型增强，肺腺癌多见均匀型增强。A组与C组可能因病例数较少差异暂未见统计学意义，尚需扩充病例进一步分析。超声造影达峰模式差异提示肺鳞癌易出现坏死，与既往增强CT研究结果一致［15-16］。原因是肺鳞癌细胞生长速度快，瘤内易供血不均，出现坏死［17］。超声造影可明确显示病灶坏死区，指导超声引导穿刺活检取材的靶目标区；同时具有坏死区的病灶容易形成空洞，应避免选择抗血管生成药物治疗，降低出血风险［18］。
综上所述，超声造影技术可以较好地评价肺腺癌与肺鳞癌的血流灌注差异，对指导治疗方案的选择及鉴别诊断具有潜在临床应用价值。但本研究病例数较少，未与病理亚型对照分析，仍需进一步深入研究。

参考文献

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