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中华医学超声杂志（电子版）

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2024 , Vol. 21 >Issue 04: 345 - 351

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2024.04.001

心血管超声影像学

基于对比增强经颅多普勒的多模式超声评估卵圆孔未闭相关右向左分流的临床意义

  • 孔莹 1 ,
  • 惠品晶 , 1, † ,
  • 丁亚芳 1 ,
  • 周炳元 2
展开
  • 1.215006　苏州大学附属第一医院神经外科-颈脑血管超声科
  • 2.215006　苏州大学附属第一医院心内科心超室
通信作者：惠品晶，Email：

Copy editor: 汪荣

收稿日期: 2024-01-29

  网络出版日期: 2024-06-13

基金资助

苏州市民生科技项目(SS202061)

苏州大学技术合作项目(H211064)

版权

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收起

Clinical significance of contrast-enhanced transcranial Doppler based multimodal ultrasound in assessing right-to-left shunt associated with patent foramen ovale

  • Ying Kong 1 ,
  • Pinjing Hui , 1, † ,
  • Yafang Ding 1 ,
  • Bingyuan Zhou 2
Expand
  • 1.Department of Carotid and Cerebralvascular Ultrasonography, the First Affiliated Hospital of Soochow University, Suzhou 215006, China
  • 2.Department of Cardiac Echocardiography, the First Affiliated Hospital of Soochow University, Suzhou 215006, China
Corresponding author: Hui Pinjing, Email:

Received date: 2024-01-29

  Online published: 2024-06-13

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Fold

摘要

目的

研究对比增强经颅多普勒（c-TCD）与经食管超声心动图声学造影（c-TEE）评估卵圆孔未闭（PFO）相关右向左分流（RLS）的临床意义。

方法

回顾性连续纳入2020年1月至2022年6月在苏州大学附属第一医院因头晕、晕厥、偏头痛、缺血性卒中或短暂性脑缺血发作（TIA）等临床表现就诊，临床可疑RLS的患者243例，所有患者均完成c-TCD、TEE和c-TEE检查。分析c-TCD、c-TEE对PFO-RLS的检出结果。采用McNemar-Bowker检验比较c-TCD和c-TEE对PFO-RLS的半定量分级；并分析c-TCD评估下PFO-RLS分流类型、分流等级及与PFO直径和隧道长度的关系。

结果

纳入的243例患者中，偏头痛及头晕、晕厥等占71.2%（173/243），缺血性卒中或TIA占28.8%（70/243）。以TEE结合c-TEE结果为参考标准，确诊232例PFO-RLS。c-TCD、c-TEE对PFO-RLS的检出率均为99.1%（230/232）。c-TCD检查：静息状态、传统Valsalva动作、定量Valsalva动作时，大量分流的检出率分别为20.7%（48/232）、41.4%（96/232）、67.7%（157/232），两两比较差异均有统计学意义（P均<0.001）。c-TEE检查：静息状态、腹部加压下，小量分流的检出率分别为18.1%（42/232）、32.8%（76/232），中量分流的检出率分别为0.9%（2/232）、25.0%（58/232），大量分流的检出率分别为3.0%（7/232）、41.4%（96/232）。c-TCD与c-TEE评估的PFO-RLS分流等级差异有统计学意义（Boweker检验值为51.524，P<0.001）。小量分流，c-TEE检出率高于c-TCD（χ2=5.222，P=0.022）；中量分流，c-TEE检出率高于c-TCD（χ2=20.885，P<0.001）；大量分流，c-TCD检出率高于c-TEE（χ2=53.923，P<0.001）。34.9%（81/232）的患者分流等级c-TCD高于c-TEE；55.6%（129/232）的患者c-TCD和c-TEE评估的分流等级相同；9.5%（22/232）的患者分流等级c-TCD低于c-TEE。c-TCD评估下固有型RLS的PFO直径大于潜在型RLS的PFO直径（P<0.05），隧道长度差异无统计学意义（P>0.05）。PFO-RLS分流等级与PFO直径呈正相关（r=0.307，P<0.05），与隧道长度无相关性（P>0.05）。

结论

c-TCD是评估RLS的有效血流动力学依据，充分的Valsalva动作下c-TDC可为PFO-RLS提供可靠的半定量诊断结果，c-TEE可明确RLS的来源，两者共同联合可为个体化诊断提供科学依据。

关键词： 卵圆孔未闭; 右向左分流; 对比增强; 经颅多普勒; 经食管超声心动图

本文引用格式

孔莹 , 惠品晶 , 丁亚芳 , 周炳元 . 基于对比增强经颅多普勒的多模式超声评估卵圆孔未闭相关右向左分流的临床意义[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2024 , 21(04) : 345 -351 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2024.04.001

Abstract

Objective

To investigate the clinical significance of contrast-enhanced transcranial Doppler (c-TCD) and contrast-transesophageal echocardiography (c-TEE) in the assessment of right-to-left shunt (RLS) associated with patent foramen ovale (PFO).

Methods

A total of 243 patients who presented with symptoms such as dizziness, syncope, migraine, palpitations, transient ischemic attack (TIA), or ischemic stroke and were clinically suspected of having a RLS were retrospectively enrolled from January 2020 to June 2022 at the Department of Neurology or Cardiology of the first Affiliated Hospital of Soochow University. Each patient was subject to c-TCD, transesophageal echocardiography (TEE), and c-TEE. The detection results of PFO-RLS by c-TCD and c-TEE were analyzed. The McNemar-Bowker test was used to compare the semi-quantitative grading of c-TCD and c-TEE for PFO-RLS, and the relationship of PFO-RLS shunt types and grades with PFO diameter and tunnel length under c-TCD evaluation was analyzed.

Results

Among the 243 enrolled patients, migraines, dizziness, and syncope accounted for 71.2% (173/243), while ischemic stroke or TIA accounted for 28.8% (70/243). Using TEE combined with c-TEE results as the reference standard, 232 cases of PFO-RLS were diagnosed. The detection rates of c-TCD and c-TEE for PFO-RLS were both 99.1% (230/232). For c-TCD examination, the detection rates for large shunts were 20.7% (48/232) at rest, 41.4% (96/232) during traditional Valsalva maneuver, and 67.7% (157/232) during quantitative Valsalva maneuver. There were statistically significant differences between each pair of detection rates (P<0.001). However, there were no statistically significant differences in the detection rates for small and moderate shunts (P>0.05). For c-TEE examination, the detection rates for small shunts were 18.1% (42/232) at rest and 32.8% (76/232) under abdominal pressure. The detection rates for moderate shunts were 0.9% (2/232) at rest and 25.0% (58/232) under abdominal pressure. The detection rates for large shunts were 3.0% (7/232) at rest and 41.4% (96/232) under abdominal pressure. There was a statistically significant difference in the shunt grades of PFO-RLS evaluated by c-TCD and c-TEE (Boweker test value=51.524, P<0.001). For small shunts, the detection rate of c-TEE was higher than that of c-TCD (χ2=5.222, P=0.022); for moderate shunts, the detection rate of c-TEE was higher than that of c-TCD (χ2=20.885, P<0.001); for large shunts, the detection rate of c-TCD was higher than that of c-TEE (χ2=53.923, P<0.001). Among the patients, 34.9% (81/232) had a higher shunt grade assessed by c-TCD than by c-TEE; 55.6% (129/232) had the same shunt grade assessed by both c-TCD and c-TEE; 9.5% (22/232) had a lower shunt grade assessed by c-TCD compared to c-TEE. The PFO diameter of the inherent type RLS was greater than that of the potential type RLS (P<0.05), while there was no significant difference in tunnel length (P>0.05) as assessed by c-TCD. Correlation analysis showed a positive correlation between the shunt grade of PFO-RLS and PFO diameter (r=0.307, P<0.05), but there was no correlation with tunnel length (P>0.05).

Conclusion

c-TCD provides an effective hemodynamic basis for evaluating PFO-RLS, and its sufficient Valsalva maneuver can provide reliable semi-quantitative diagnosis results for PFO-RLS. c-TEE can identify the source of RLS. The combination of these diagnostic techniques provides a scientific basis for individualized diagnosis of RLS.

Key words： Patent forman ovale; Right-to-left shunt; Contrast-enhanced; Transcranial Doppler; Transesophageal echocardiography

右向左分流（right-to-left shunt，RLS）与偏头痛、头晕、晕厥、缺血性卒中和短暂性脑缺血发作（transient ischemic attack，TIA）等多种疾病相关。造成RLS最常见的原因是卵圆孔未闭（patent foramen ovale，PFO），约95%的RLS由PFO提供通道，另有小部分为心外型RLS，如肺动静脉瘘［1］。诊断RLS的检查方法较多，有经胸壁超声心动图、经胸壁超声心动图声学造影；经食管超声心动图（transesophageal echocardiography，TEE）、经食管超声心动图声学造影（contrast-transesophageal echocardiography，c-TEE）；对比增强经颅多普勒（contrast-enhanced transcranial Doppler，c-TCD）等［2-3］。c-TEE目前被认为是诊断PFO-RLS的参考标准［3］，但属于半侵入性检查，而c-TCD则是近年来新兴的适用于RLS的无创筛查技术。我国专家指南［4］中提到，经导管封堵PFO来预防PFO相关卒中的临床获益与RLS分流量有关。因此，寻找到评估RLS情况更准确的检查手段是临床关注的焦点。鉴于此，本研究分析比较c-TCD和c-TEE评估PFO-RLS的价值，以期为临床诊断及后续治疗提供依据。

资料与方法

一、对象

回顾性连续纳入2020年1月至2022年6月在苏州大学附属第一医院因头晕、晕厥、偏头痛、缺血性卒中或TIA等临床表现就诊，临床可疑RLS的患者243例，所有患者均完成c-TCD、TEE和c-TEE检查，其中男性84例，女性159例，年龄15~64岁，平均年龄为（37.7±11.0）岁。纳入标准：均完成c-TCD、TEE、c-TEE检查且资料完整者。排除标准：（1）颞窗透声不良，c-TCD不能探及大脑中动脉（middle cerebral artery，MCA）血流信号者；（2）在检查过程中患者无法配合Valsalva动作者；（3）在检查过程中因剧烈恶心、呕吐无法完成TEE和c-TEE检查者。本研究是一项回顾性研究，经苏州大学附属第一医院伦理委员会审核批准［批件号：（2022）355］。

二、仪器与方法

（一）c-TCD检查

1.仪器：深圳德力凯EMS-9PB型经颅多普勒超声诊断仪，1.6 MHz脉冲波探头。
2.操作方法：患者取仰卧位，无菌条件下选用18 G套管针在患者肘静脉留置通路，接三通管并连接2支10 ml注射器，使用生理盐水激活剂（无菌生理盐水+空气+血液）作为对比剂，其中1支注射器抽取9 ml无菌生理盐水、1 ml生理盐水袋中无菌空气，并回抽患者一滴血液，在两支注射器间来回快速推注20次，制成含微泡的混悬液，并“弹丸式”快速推注。c-TCD操作医师选择单通道双深度模式，在患者颞窗监测单侧MCA，探测深度为48~52 mm/60~64 mm，深度差12 mm，取样容积10 mm。c-TCD检测3次，第一次在患者静息状态下进行，第二次辅以传统Valsalva动作，第三次辅以定量Valsalva动作，每次间隔2 min。在患者进行Valsalva动作前，指导患者Valsalva动作要领并进行训练，传统Valsalva动作即尽可能快地深吸气到不能再吸为止，然后嘱其屏住呼吸10 s，再做呼气动作。同时，监测MCA血流速度下降25%，被认定为有效Valsalva动作［5］。定量Valsalva动作即深吸气后即刻向连通压力表盘的注射器内用力吹气，使压力计数达到40 mmHg（1 mmHg=0.133 kPa）并维持10 s。
3. c-TCD结果分析［6］：RLS分流类型：固有型RLS，即静息状态下存在RLS；潜在型RLS，即Valsalva等增加胸腔压力的动作激发下才出现的RLS。RLS分流等级：根据新分级诊断4分法进行分级，监测单侧MCA。无分流：0个微泡；小量分流：1~10个微泡；中量分流：11~25个微泡；大量分流：>25个微泡，包括连接成片呈“雨帘状”。结果以划分等级最高的一次为准。由1位有经验的医师操作及2位经验丰富的医师判断分析。

（二）TEE检查

1.仪器：飞利浦iE33型超声诊断仪，X7-2t探头（频率4~7 MHz）。
2.操作方法：检查前，嘱患者含服盐酸利多卡因胶浆局部麻醉。患者取左侧卧位，口中置咬合保护器，检查者将探头插入至食管中下段（距门齿30~40 cm），旋转探头从0°开始，每次递增15°，完整观察房间隔，注意原发隔与继发隔之间是否存在裂隙，应用彩色多普勒观察是否有过隔血流信号。测量PFO直径和隧道长度。
3.TEE结果分析：PFO直径为收缩期原发隔和继发隔的最大间距，PFO隧道长度为原发隔和继发隔的最大重叠，PFO隧道长度≥8 mm定义为长隧道型PFO［4］。由1位有经验的医师操作及2位经验丰富的医师判断。

（三）c-TEE检查

1. 仪器：飞利浦iE33型超声诊断仪，X7-2t探头（频率4~7 MHz）。
2. 操作方法：TEE检查完毕后行右心声学造影，检查前对比剂制备方法同c-TCD，在右心显影3~5个心动周期内，观察静息状态和腹部加压状态（操作者握拳放置在患者上腹部正中按压后放松）左心房是否有微泡显影，微泡的数量及持续显影时间。
3. c-TEE结果分析［3］：RLS分流等级根据静止单帧图像上左心腔内出现的微泡的最大数量（个/帧）进行分级。无分流：无微泡；小量分流：1~10个微泡；中量分流：11~30个微泡；大量分流：>30个微泡，或几乎充满微泡。结果以划分等级最高的一次为准。由1位有经验的医师操作及2位经验丰富的医师判断分析。

三、统计学分析

采用SPSS 25.0软件进行统计分析，采用Kolmogorov-Smirnov test检验计量资料是否符合正态分布，符合正态分布的以表示，2组间数据比较采用独立样本t检验，3组以上数据比较采用单因素方差分析。计数资料以例（%）表示，组间比较采用χ2检验或Fisher精确检验。多组检出率两两比较采用Bonferroni法进行调整，根据a'=a/n（n为两两比较的次数）确定检验水准为0.0167。比较配对R×R列联表资料采用McNemar-Bowker检验。采用Spearman相关性分析c-TCD评估下RLS分流等级与PFO直径和隧道长度的关系。以P<0.05为差异有统计学意义。

结果

一、一般临床资料

243例RLS患者中，偏头痛占48.5%（118/243），头晕、晕厥占20.6%（50/243），心悸、胸闷占2.1%（5/243），缺血性卒中或TIA占28.8%（70/243）。其中在15～25岁年龄区间，偏头痛占比最高（73.5%），而在>55岁年龄区间，缺血性卒中或TIA占比最高（71.4%）。各个年龄区间的总体对比中，高血压、糖尿病、吸烟史及饮酒史比例的差异均有统计学意义（P均<0.05）；而性别、血脂异常、头晕、晕厥及心悸、胸闷比例的差异均无统计学意义（P均>0.05，表1）。
表1 不同年龄区间RLS患者的临床资料[例（%）]
临床资料 总数（n=243） 15~25岁（n=34） 26~35岁（n=78） 36~45岁（n=66） 46~55岁（n=51） >55岁（n=14) 统计值 P值
年龄（岁，） 37.7±11.0 20.6±3.6 31.1±3.0 40.1±2.8 49.7±2.7 59.0±2.3 F=775.431 <0.001
男性 84（34.6） 8（23.5） 23（29.5） 27（40.9） 20（39.2） 6（42.8） χ2=4.808 0.300
高血压 35（14.4） 1（2.9） 2（2.6） 15（22.7） 11（21.6） 6（42.8） χ2=27.518 <0.001
糖尿病 13（5.3） 0 0 5（7.6） 6（11.8） 2（14.3） - 0.002
血脂异常 55（22.6） 3（8.8） 13（16.7） 17（25.8） 20（39.2） 2（14.3） χ2=5.578 0.233
吸烟史 26（10.7） 1（2.9） 2（2.6） 13（19.7） 7（13.7） 3（21.4） χ2=15.312 0.004
饮酒史 20（8.2） 1（2.9） 2（2.6） 9（13.6） 8（15.7） 2（14.3） - 0.034
临床表现
偏头痛 118（48.5） 25（73.5） 45（57.7） 26（39.4） 21（41.2） 1（7.1） χ2=29.457 <0.001
头晕、晕厥 50（20.6） 7（20.6） 16（20.5） 18（27.3） 6（11.8） 3（21.4） χ2=4.240 0.378
心悸、胸闷 5（2.1） 0 1（1.3） 2（3.0） 2（3.9） 0 - 0.718
缺血性卒中或TIA 70（28.8） 2（5.9） 16（20.5） 20（30.3） 22（43.1） 10（71.4） χ2=28.909 <0.001

注：RLS为右向左分流；TIA为短暂性脑缺血发作；-为Fisher精确检验，无统计值

二、PFO-RLS的诊断

243例RLS患者中，以TEE结合c-TEE结果为参考标准，确诊232例PFO-RLS。TEE对PFO的检出率为98.7%（229/232）。c-TCD、c-TEE对PFO-RLS的检出率均为99.1%（230/232，表2）。
表2 c-TCD与TEE、c-TEE诊断RLS的结果[例（%）]
c-TCD TEE 合计 c-TEE 合计
+ - + -
+ 227（93.4） 14（5.8） 241（99.2） 230（94.7） 11（4.5） 241（99.2）
- 2（0.8） 0 2（0.8） 1（0.4） 1（0.4） 2（0.8）
合计 229（94.2） 14（5.8） 243（100.0） 231（95.1） 12（4.9） 243（100.0）

注：c-TCD为对比增强经颅多普勒；TEE为经食管超声心动图；c-TEE为经食管超声心动图声学造影；RLS为右向左分流；+表示检出RLS；-表示未检出RLS

c-TCD未检出PFO-RLS 2例，TEE提示长隧道型PFO。c-TCD假阳性10例，其中评估为小量分流6例，中量分流2例，大量分流2例。另检出1例RLS，经c-TEE检查后怀疑肺动脉瘘相关RLS。c-TCD检出的3例PFO-RLS，TEE未能检出；另有1例PFO-RLS，c-TEE未能检出。
TEE检出PFO，而c-TEE未检出PFO-RLS者2例。TEE未检出PFO，而c-TEE检出RLS者4例，其中PFO-RLS3例，怀疑肺动脉瘘相关RLS 1例（表3）。
表3 c-TEE与TEE诊断RLS的结果[例（%）]
c-TEE TEE 合计
+ -
+ 227（93.4） 4（1.7） 231（95.1）
- 2（0.8） 10（4.1） 12（4.9）
合计 229（94.2） 14（5.8） 243（100.0）

注：TEE为经食管超声心动图；c-TEE为经食管超声心动图声学造影；RLS为右向左分流；+表示检出RLS；-表示未检出RLS

三、不同状态下c-TCD、c-TEE检查对PFO-RLS的检出结果

c-TCD检查：静息状态、传统Valsalva动作、定量Valsalva动作时，大量分流的检出率分别为20.7%（48/232）、41.4%（96/232）、67.7%（157/232），两两比较差异均有统计学意义（P均<0.001）；小量及中量分流的检出率，两两比较差异均无统计学意义（P均>0.05，图1）。
图1 对比增强经颅多普勒（c-TCD）在静息状态、传统及定量Valsalva动作下评估的卵圆孔未闭-右向左分流（PFO-RLS）的分流等级柱状图
c-TEE检查：静息状态、腹部加压下，小量分流的检出率分别为18.1%（42/232）、32.8%（76/232）；中量分流的检出率分别为 0.9%（2/232）、25.0%（58/232）；大量分流的检出率分别为 3.0%（7/232）、41.4%（96/232），以上两者间比较差异均有统计学意义（P均<0.05，图2）。
图2 经食管超声心动图声学造影（c-TEE）在静息状态与腹部加压后评估的卵圆孔未闭-右向左分流（PFO-RLS）的分流等级柱状图

四、PFO-RLS分流等级的评估

c-TCD与c-TEE评估的PFO-RLS分流等级差异有统计学意义（Boweker检验值为51.524，P<0.001）。c-TCD评估PFO-RLS的无分流、小量分流、中量分流、大量分流比例分别为0.9%（2/232）、22.8%（53/232）、9.1%（21/232）、67.2%（156/232）；c-TEE评估PFO-RLS的无分流、小量分流、中量分流、大量分流比例分别为0.9%（2/232）、32.7%（76/232）、25.0%（58/232）、41.4%（96/232，图3）。
图3 患者，女性，31岁，以突发右侧肢体乏力1 d就诊，对比增强经颅多普勒及经食管超声心动图声学造影评估右向左分流。图a为对比增强经颅多普勒监测左侧大脑中动脉60 mm、48 mm深度时频谱图，频谱图上红色柱形为栓子自动识别的微泡（白色箭头所示），监测到大量右向左分流；图b为经食管超声心动图声学造影示左心房内可见微泡显影（白色箭头所示），诊断为大量右向左分流
小量分流，c-TEE检出率高于c-TCD（χ2=5.222，P=0.022）；中量分流，c-TEE检出率高于c-TCD（χ2=20.885，P<0.001）；大量分流，c-TCD检出率高于c-TEE（χ2=53.923，P<0.001）。
34.9%（81/232）的患者PFO-RLS分流等级c-TCD高于c-TEE。55.6%（129/232）的患者c-TCD和c-TEE评估的PFO-RLS分流等级相同。仅9.5%（22/232）的患者PFO-RLS分流等级c-TCD低于c-TEE。

五、c-TCD评估下PFO-RLS分流类型、分流等级及与PFO直径和隧道长度的相关分析

c-TCD对固有型RLS的检出率为52.2%（121/232），潜在型RLS为47.0%（109/232）。c-TCD评估下固有型RLS的PFO直径大于潜在型RLS的PFO直径，差异有统计学意义（P<0.05），而隧道长度差异无统计学意义（P>0.05）。相关性分析显示，c-TCD评估下PFO-RLS分流等级与PFO直径呈正相关（r=0.307，P<0.05），与隧道长度无相关性（P>0.05，表4）。
表4 c-TCD评估下PFO-RLS分流类型、分流等级及与PFO直径和隧道长度的相关分析（）
参数 PFO-RLS分流类型 PFO-RLS分流等级
固有型（n=121） 潜在型（n=109） t值 P值 小量分流（n=53） 中量分流（n=21） 大量分流（n=156） r值 P值
PFO直径（mm） 1.4±0.7 1.1±0.6 -2.747 0.007 0.9±0.3 1.1±0.3 1.4±0.7 0.307 0.001
PFO隧道长度（mm） 9.3±3.9 9.3±4.0 0.014 0.989 9.6±3.3 9.9±3.9 9.1±3.9 -0.054 0.463

注：c-TCD为对比增强经颅多普勒；PFO为卵圆孔未闭；RLS为右向左分流

讨论

越来越多的研究发现，RLS与偏头痛、晕厥、缺血性卒中等表现密切相关。本研究中，85.7%（60/70）表现为缺血性卒中或TIA的患者是≤55岁的中青年人，16.7%（10/60）>55岁。RLS与中青年人不明原因缺血性脑血管病存在很大的相关性［7］，但在老年人中，PFO-RLS是否为缺血性卒中的危险因素仍具有争议。曾有研究认为PFO不是老年人脑卒中的危险因素［8］，而近年有研究显示PFO与老年人隐源性卒中的发生有关［9］。老年患者PFO封堵术后脑缺血事件复发率高于中青年人群，提示老年患者PFO与卒中的相关性弱于中青年人群体，推测原因可能是由于老年人的年龄相关因素（动脉粥样硬化、心房颤动）对脑缺血性事件复发的影响更大［10］。
本研究中，以TEE结合c-TEE为参考标准，c-TCD、c-TEE诊断PFO-RLS均具有极高的检出率。在本研究中，c-TCD提示的3例PFO-RLS，TEE未能检出，另有1例PFO-RLS，c-TEE未能检出。分析原因如下：首先，c-TCD使用栓子监测软件自动识别微泡，可以监测到超声医师肉眼无法看到的微泡［11］，加之弹丸式快速推注对比剂后微泡在肺循环内可破碎形成更小的微泡而被捕捉。其次，TEE检查中，正常呼吸下一个心动周期的大多数时间里左心房压高于右心房压，PFO通常处于功能性关闭的状态，即使探头多角度反复多次观察，受切面及医师手法等因素影响，对于卵圆孔处的细小裂缝，肉眼观察很容易出现阴性结果。另外，微泡浓度不达标或者患者激发动作不充分，c-TEE会遗漏部分PFO-RLS，出现假阴性结果［12］。Johansson等［13］指出，当给予更多次数注射时，c-TEE检测PFO-RLS的敏感度会增加。此外，本研究中3例PFO-RLS未被TEE检出，应用c-TEE后得以检出，因为微泡更容易被肉眼观察，而且在腹部加压后，右心房压增高，会有更多的微泡通过PFO进入左心房，从而提高PFO-RLS的检出率。本研究中c-TCD未检出的PFO-RLS有2例，推测原因是检查过程中PFO开放程度低，能通过的微泡个数少，微泡到达颅内的距离远，进入颅内各分支后数目更少而显示假阴性［14］。本研究中c-TCD检测PFO-RLS假阳性10例，可能是来自颈内动脉不稳定溃疡斑块、主动脉的斑块等尚未明确来源的微栓塞［15］。
为了更好地检出PFO-RLS，需要辅助激发试验。Valsalva 动作是最常用的激发试验，进行Valsalva动作时，胸内压升高，回心血量减少，前负荷降低，因此在Valsalva动作的释放阶段，胸内压突然下降，由下腔静脉回流入右心房的血流量增加，右心房压瞬时增加高于左心房，PFO开放［16］。因此，Valsalva动作的使用对PFO-RLS的检出和量化评估十分重要。本研究中，c-TCD使用传统及定量Valsalva动作作为激发试验，c-TEE因患者检查中无法很好地执行Valsalva动作，则使用腹部加压作为激发试验。本研究中，c-TCD检查，进行Valsalva动作（尤其是定量Valsalva动作）后，PFO-RLS的检出率均明显提高；c-TEE检查，与静息状态相比，腹部加压后PFO-RLS的检出率也得到明显提高；与既往有关研究［17-18］一致。另外，两种检查对PFO-RLS分流等级的评估存在差异，34.9%（81/232）患者PFO-RLS分流等级c-TCD高于c-TEE，仅9.5%（22/232）患者PFO-RLS分流等级c-TCD低于c-TEE。对大量分流的评估，c-TCD检出阳性率高于c-TEE；而对于小量及中量分流的评估，c-TEE检出阳性率高于c-TCD。
分析原因如下：首先，c-TCD检查中进行了两次Valsalva动作，定量Valsalva动作较传统Valsalva动作而言是更为充分的Valsalva动作，向压力计吹气至指定数值可以提供客观可见的及时反馈，使得右心房压明显高于左心房压，PFO开放更充分，通过的微泡更多。其次，c-TEE是在TEE的基础上进行的，食管插管和局部麻醉对咽喉部正常动作和功能均有影响，会削弱Valsalva动作；本研究中使用腹部加压作为激发动作，但效果远比不上充分的Valsalva动作，从而降低了c-TEE评估的PFO-RLS分流等级，并且检查中每位患者按压深度各不相同，暂无统一的标准，这也会影响结果。
本研究表明，c-TCD评估下固有型RLS的PFO直径大于潜在型RLS的PFO直径，而隧道长度无明显差异。因此c-TCD能在静息状态下检出RLS，而潜在型RLS需要辅以Valsalva动作才能检出，否则就会错过这些潜在的分流。这表明进行Valsalva动作非常有必要，特别是对于那些高度怀疑存在潜在型RLS的患者。c-TCD评估的PFO-RLS分流等级和PFO直径呈正相关，和隧道长度无关。可能的原因是，PFO直径越大，在c-TCD固定的监测时间内，通过的微栓子量也越多，因此分流等级也越高［19］。
综上所述，c-TCD能提供有效的血流动力学依据，依靠其充分的Valsalva动作为PFO-RLS提供可靠的半定量诊断结果，尽管c-TCD无法明确RLS的来源，但是PFO是RLS的最常见原因，PFO以外的分流仅是很少的一部分，可进一步完善相关检查进行评估。TEE的基础上加入c-TEE，可以明确RLS的来源。c-TCD是筛查出RLS可靠的无创检查方法，在进一步明确PFO的诊断时，需依靠TEE及c-TEE明确RLS的来源，准确评估PFO的解剖形态。其共同联合可为个体化诊断提供科学依据。

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