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中华医学超声杂志（电子版）

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2024 , Vol. 21 >Issue 06: 571 - 579

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2024.06.004

浅表器官超声影像学

超声影像组学联合临床病理特征预测乳腺癌新辅助化疗完全病理缓解的价值

  • 洪玮 1 ,
  • 叶细容 , 1, † ,
  • 刘枝红 1 ,
  • 杨银凤 1 ,
  • 吕志红 1
展开
  • 1.435002　黄石市中心医院（湖北理工学院附属医院）超声影像科
通信作者：叶细容，Email：

Copy editor: 汪荣

收稿日期: 2024-03-07

  网络出版日期: 2024-08-05

基金资助

湖北省自然科学基金联合基金项目(2022CFD066)

版权

未经授权，不得转载、摘编本刊文章，不得使用本刊的版式设计，除非特别声明，本刊刊出的所有文章不代表中华医学会和本刊编委会的观点。本刊为电子期刊，以网刊形式出版。
收起

Value of ultrasound radiomics combined with clinicopathological features in predicting complete pathological response to neoadjuvant chemotherapy for breast cancer

  • Wei Hong 1 ,
  • Xirong Ye , 1, † ,
  • Zhihong Liu 1 ,
  • Yinfeng Yang 1 ,
  • Zhihong Lyu 1
Expand
  • 1.Department of Ultrasound, Huangshi Central Hospital, Affiliated Hospital of Hubei Polytechnic University, Huangshi 435002, China
Corresponding author: Ye Xirong, Email:

Received date: 2024-03-07

  Online published: 2024-08-05

Copyright

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Fold

摘要

目的

基于乳腺癌患者新辅助化疗（NAC）前临床病理特征和超声影像组学特征构建预测病理完全缓解（pCR）的临床模型、影像组学模型及两者联合模型，探讨3种模型预测NAC疗效的临床价值。

方法

回顾性收集2019年1月至2024年1月在黄石市中心医院行乳腺癌NAC并有疗效病理评估结果的女性患者202例，将两个不同院区的病例分为训练集（107例）和验证集（95例）。训练集中，采用单因素和多因素Logistic回归筛选有统计学意义的临床病理特征并构建临床模型；采用最小绝对收缩和选择算子（LASSO）回归筛选影像组学特征建立影像组学模型，并根据特征参数及其回归系数计算每例患者的影像组学评分（Radscore）；采用多因素Logistic回归构建临床病理特征和Radscore的联合预测模型。采用ROC曲线及决策曲线评价并验证3种模型的预测效能及临床应用价值。

结果

训练集中，激素受体（HR）状态和人表皮生长因子受体2（HER2）状态纳入多因素Logistic回归建立临床模型；LASSO回归筛选出对比度、相关度、熵、灰度不均匀性、游程百分比这5个最佳影像组学特征建立影像组学模型；单因素Logistic回归显示Radscore有统计学意义。纳入HR状态（OR值：0.31，95%CI：0.15~0.64，P < 0.01）、HER2状态（OR值：2.96，95%CI：1.43~6.12，P < 0.01）和Radscore（OR值：1.19，95%CI：1.07~1.33，P < 0.01）这3个指标构建联合模型。训练集中临床模型、影像组学模型、联合模型预测pCR的AUC分别为0.68、0.75、0.82，验证集中临床模型、影像组学模型、联合模型预测pCR的AUC分别为0.68、0.72、0.79。联合模型的决策曲线净获益最高，影像组学模型次之，临床模型最低。

结论

临床模型、影像组学模型和联合模型对乳腺癌NAC疗效（是否pCR）预测均有一定的临床价值，其中联合模型的效能最优，具有最佳的预测性能和临床适用性。

关键词： 乳腺癌; 新辅助化疗; 影像组学; 超声检查; 预测模型; 病理完全缓解

本文引用格式

洪玮 , 叶细容 , 刘枝红 , 杨银凤 , 吕志红 . 超声影像组学联合临床病理特征预测乳腺癌新辅助化疗完全病理缓解的价值[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2024 , 21(06) : 571 -579 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2024.06.004

Abstract

Objective

To construct a clinical model, an imaging model, and a combined model for predicting pathological complete response (pCR) based on the clinicopathological characteristics and ultrasound imaging characteristics of breast cancer patients before neoadjuvant chemotherapy (NAC), and to compare the clinical value of the three models in predicting the efficacy of NAC.

Methods

A total of 202 female patients who underwent NAC for breast cancer at Huangshi Central Hospital from January 2019 to January 2024 and had the results of pathologic evaluation were retrospectively collected. The cases from two different hospital districts were classified into a training set (107 cases) and a validation set (95 cases). In the training set, univariate and multivariate logistic regression analyses were performed to identify clinically significant features and construct a clinical model. The minimum absolute contraction and selection operator regression were used to screen the radiomics features and establish a radiomics model. The Radscore of each patient was calculated according to the characteristic parameters and their regression coefficients. Multivariate logistic regression was then used to construct a combined prediction model based on statistically significant clinicopathological features and Radscore. Receiver operating characteristic (ROC) curve and decision curve were used to evaluate and verify the predictive efficacy and clinical value of the three models.

Results

In the training set, hormone receptor (HR) status and human epidermal growth factor receptor 2 (HER2) status were included in the multivariate logistic regression to establish a clinical model. Lasso regression was used to select five best radiomics features, namely, contrast, correlation, entropy, gray unevenness, and percentage of run, to establish a radiomics model. Univariate logistic regression showed that Radscore was significantly different between patients with and without pCR. HR status (odds ratio [OR]: 0.31, 95% confidence interval [CI]: 0.15-0.64, P < 0.01), HER2 status (OR: 2.96, 95%CI: 1.43-6.12, P < 0.01), and Radscore (OR: 1.19, 95%CI: 1.07-1.33, P < 0.01) were included to build a combined model. In the training set, the area under the ROC curve (AUC) of the clinical model, radiomics model, and combined model in predicting pCR was 0.68, 0.75, and 0.82, respectively. In the validation set, the AUC of the clinical model, radiomics model, and combined model in predicting pCR was 0.68, 0.72, and 0.79, respectively. The combined model had the highest net benefit value in the decision curve analysis, followed by the radiomics model and the clinical model.

Conclusion

The clinical model, radiomics model, and combined model are all clinically valuable for predicting NAC efficacy in breast cancer, with the combined model having the best efficacy, predictive performance, and clinical applicability.

Key words： Breast cancer; Neoadjuvant chemotherapy; Radiomics; Ultrasonography; Predictive model; Pathological complete response

新辅助化疗（neoadjuvant chemotherapy，NAC）是局部晚期乳腺癌的一线治疗方法[1]。病理完全缓解（pathological complete response，pCR）预示着NAC后具有良好的预后[2]，因此早期准确判断NAC后是否能达到pCR具有重要意义。目前尚无公认的评估方式能早期、无创、准确地预测乳腺癌NAC疗效[3]。近年来，影像组学在乳腺癌NAC疗效和预后预测以及个体化临床决策中显示出了较大的应用潜力[4,5,6,7]。本研究探讨基于乳腺癌NAC前的临床病理特征和超声影像组学特征构建临床模型、影像组学模型及两者的联合模型的可行性，比较三种模型在预测NAC疗效效能方面的差异和临床应用价值。

资料与方法

一、对象

回顾性收集2019年1月至2024年1月在黄石市中心医院进行NAC的乳腺癌患者。纳入标准：（1）首次在黄石市中心医院穿刺活检经组织病理学确诊的浸润性乳腺癌患者，既往未接受相关治疗；（2）患者接受NAC 4~8个周期后进行手术切除治疗，NAC方案包括单独以紫杉烷、烷基化剂和蒽环类药物为基础的化疗，或联合基于分子亚型的新辅助内分泌和（或）靶向治疗；（3）在NAC前2周内进行乳腺超声检查，且留存有病灶灰阶超声图像；（4）有NAC前、后完整的临床病理评估资料。排除标椎：（1）双侧乳腺病变或一侧乳腺多发病变；（2）超声图像无法完整显示病灶或图像质量不佳。
将黄石市中心医院中心院区收集的病例作为训练集，共纳入107例患者，全部为女性患者，平均年龄（48.97±7.54）岁。将黄石市中心医院黄金山院区收集的病例作为验证集，共纳入95例患者，全部为女性患者，平均年龄（48.15±8.65）岁。本研究经黄石市中心医院医学伦理委员会批准（批件号：2022-70）。

二、仪器与方法

（一）仪器

佳能Aplio i900彩色多普勒超声诊断仪，探头型号i18LX5，频率5~18 MHz。

（二）图像采集

患者仰卧位，充分暴露胸部。根据乳腺病灶特点，调整合适的频率、深度、聚焦、增益和时间增益补偿曲线，以获得最佳超声成像质量。二维灰阶超声对乳腺病灶进行多切面、多角度扫查，留存病灶最大长轴切面灰阶超声图像。再切换为超微血流显像模式，调整至合适条件，留存病灶最大长轴切面超微血流图像。所有图像以DICOM格式导出备用。

（三）临床病理特征及NAC疗效病理评估标准

记录患者年龄、绝经状态、NAC前临床T分期和N分期、激素受体（hormone receptor，HR）状态、人类表皮生长因子受体2（human epidermal growth factor receptor 2，HER2）状态、增殖细胞核抗原Ki-67表达状况、分子分型及NAC疗效病理评估结果。将雌激素受体（estrogen receptor，ER）和（或）孕激素受体（progesterone，PR）核染色的阳性肿瘤细胞≥l%定义为HR阳性；将免疫组织化学评分（+++）或荧光原位杂交法检测阳性的定义为HER2阳性；将Ki-67≥20%定义为高表达，< 20%定义为低表达。采用Miller-Payne分级系统进行NAC疗效病理评估，该系统通过NAC后手术标本病理切片与NAC前穿刺标本病理切片的对比，将肿瘤细胞减少情况分为5级，1级表示肿瘤细胞数量总体上无减少，2级表示肿瘤细胞减少不超过30%，3级表示肿瘤细胞减少30%~90%，4级为肿瘤细胞明显减少超过90%，5级为肿瘤瘤床部位切片未见浸润性癌细胞，将1~3级定义为非病理完全缓解（non-pathological complete response，non-pCR），4~5级定义为病理完全缓解（pathological complete response，pCR）。

（四）临床模型构建

采用单因素Logistic回归对患者年龄、绝经状态、临床T分期、临床N分期、HR状态、HER2状态、Ki-67表达状况及分子分型进行分析，筛选出P < 0.01的临床病理特征纳入多因素Logistic回归建立临床模型。

（五）影像组学模型构建

1．感兴趣区勾画及特征提取：

将乳腺病灶灰阶超声DICOM格式图像导入3D Slicer软件中，由2名分别具有5年和7年乳腺超声检查经验的主治医师在未知患者临床病理资料的前提下沿病灶边缘独立手动勾画感兴趣区（图1，图2），运用3D Slicer软件中的Radiomics插件对勾画后的乳腺病灶进行影像组学特征提取，提取到影像组学特征共107个，包括形态学特征14个，基于灰度直方图的一阶统计学特征18个，基于纹理矩阵的二阶统计学纹理特征5种共75个，分别为灰度共生矩阵、灰度依赖矩阵、灰度游程矩阵、灰度大小区域矩阵及邻域灰度差矩阵。
图1 患者女性，41岁，右侧乳腺浸润性导管癌。图a为原始灰阶超声图像；图b为勾画病灶感兴趣区示意图
图2 患者女性，43岁，右侧乳腺浸润性导管癌。图a为原始灰阶超声图像；图b为勾画病灶感兴趣区示意图

2．特征降维及模型构建：

采用R 4.2.2统计分析软件，以NAC后是否出现pCR为因变量，以107个影像组学特征为自变量，采用最小绝对收缩和选择算子（the least absolute shrinkage and selection operator，LASSO）回归进行特征降维，剔除系数为零的特征变量，筛选出最佳特征变量构建影像组学模型，并计算模型的影像组学评分（Radscore），计算公式为Radscore=ΣCi×Xi＋a，Xi为筛选出的最佳特征变量值，Ci为最佳特征变量对应的回归系数，a为常数项。

（六）临床-影像组学联合模型构建

将临床模型中纳入的临床病理特征和Radscore进行多因素Logistic回归分析，构建联合临床特征和影像组学评分的联合模型。

三、统计学分析

采用SPSS 22.0软件和R软件（4.2.2版）进行统计学分析。以组内相关系数（intra-class correlation coefficient，ICC）评价2名超声医师提取影像组学特征的一致性，ICC≥0.75表示一致性较好。计量资料以±s表示，两组间比较采用独立样本t检验。计数资料以例数（%）表示，两组间比较采用χ  2检验或Fisher确切概率检验。采用单因素Logistic回归分析筛选出P < 0.01的临床特征进行多因素Logistic回归构建临床模型。采用LASSO回归筛选出最佳影像组学特征构建影像组学模型。采用多因素Logistic回归构建联合临床病理特征和Radscore的联合模型。采用Hosmer-Lemeshow检验评价模型的拟合优度，P > 0.05表示模型拟合效果好。以ROC曲线、校准曲线和决策曲线评价模型的区分度、校准度和临床适用性，并绘制模型列线图。以P < 0.05为差异有统计学意义。

结果

一、临床病理特征筛选及临床模型构建

训练集107例患者中，pCR者44例，non-pCR者63例，其中接受了化疗联合内分泌治疗和（或）靶向治疗的患者共15例，获得pCR者6例。验证集95例患者中，pCR者38例，non-pCR者57例，其中接受了化疗联合内分泌治疗和（或）靶向治疗的患者共13例，获得pCR者5例。训练集和验证集中患者的年龄、绝经状态、临床T分期、临床N分期、HR状态、HER2状态、Ki-67表达状态及分子分型情况见表1。
表1 训练集与验证集患者的临床病理资料[例（%）]
临床病理资料 训练集 验证集
pCR（n=44） non-pCR（n=63） pCR（n=38） non-pCR（n=57）
年龄（岁，±s） 49.15±8.19 48.74±7.26 47.63±9.25 48.46±8.33
绝经状态        
绝经前 26（59.1） 40（63.5） 23（60.5） 38（66.7）
绝经后 18（40.9） 23（36.5） 15（39.5） 19（33.3）
临床T分期        
1~2期 24（54.5） 37（58.7） 21（55.3） 34（59.6）
3~4期 20（45.5） 26（41.3） 17（44.7） 23（40.4）
临床N分期        
0~1期 26（59.1） 38（60.3） 22（57.9） 35（61.4）
2~3期 18（40.9） 25（39.7） 16（42.1） 22（38.6）
HR状态        
阴性 24（54.5） 17（27.0） 20（52.6） 16（28.1）
阳性 20（45.5） 46（73.0） 18（47.4） 41（71.9）
HER2状态        
阴性 22（50.0） 47（74.6） 20（52.6） 42（73.7）
阳性 22（50.0） 16（25.4） 18（47.4） 15（26.3）
Ki-67水平        
低表达 7（15.9） 9（14.3） 7（18.4） 7（12.3）
高表达 37（84,1） 54（85.7） 31（81.6） 50（87.7）
分子分型        
Luminal A型 12（27.3） 37（58.7） 10（26.3） 32（56.1）
Luminal B型 8（18.2） 9（14.3） 7（18.4） 10（17.5）
HER2过表达型 14（31.8） 8（12.7） 12（31.6） 7（12.3）
三阴型 10（22.7） 9（14.3） 9（23.7） 8（14.0）

注：pCR为病理完全缓解；non-pCR为非病理完全缓解；HR为激素受体；HER2为人类表皮生长因子受体2；Ki-67为增殖细胞核抗原

在训练集中，对患者年龄、绝经状态、临床T分期、临床N分期、HR状态、HER2状态、Ki-67表达状态、分子分型这8个临床病理特征分别进行单因素Logistic回归分析（图3），筛选出2个P < 0.01的特征HR状态和HER2状态纳入多因素Logistic回归建立临床模型，模型的回归方程式为Logistic（P）=-0.130－0.985×HR状态＋0.875×HER2状态。
图3 森林图展示训练集各临床病理特征及影像组学评分的单因素Logistics回归分析结果

注：Characteristics为特征；Age为年龄；Menopausal stage为绝经状态；Pre-NAC clinical T stage为临床T分期；Pre-NAC clinical N stage为临床N分期；HR status为激素受体状态；HER2 status为人类表皮生长因子受体2状态；Ki-67 index为增殖细胞核抗原水平；Molecular type为分子分型；HER2 overexpression为HER2过表达型；Triple negative为三阴型；Radscore为影像组学评分；OR为比值比；95%CI为95%置信区间；P value为P值

二、影像组学特征及模型构建

训练集中2位超声医师提取的107个影像组学特征一致性均较高，ICC= 0.775~0.938（P < 0.05）。LASSO回归分析107个影像组学特征，根据十折交叉验证在λ=0.02276处筛选出了5个最佳特征，这5个特征均为基于纹理矩阵的二阶统计学纹理特征，其中灰度共生矩阵（GLCM）特征3个，分别是对比度、相关度、熵，灰度游程矩阵（GLRLM）特征2个，分别是灰度不均匀性、游程百分比。依据这5个最佳特征及其特征系数构建影像组学模型，模型的回归方程式为Logistic（P）= -23.252＋5.561×对比度＋4.350×相关度＋12.472×熵－0.711×灰度不均匀性－22.126×游程百分比。计算每个患者的Radscore，对Radscore进行单因素Logistic回归分析显示OR值为1.19，95%CI为1.07~1.33（P < 0.01，图3）。

三、临床-影像组学联合模型

将训练集中的HR状态、HER2状态及Radscore纳入多因素Logistic回归分析，结果显示这3个特征均具有统计学意义（P < 0.01），因此均纳入回归方程构建联合预测模型，模型的回归方程式为Logistic（P）= -11.818－0.894×HR状态＋0.811×HER2状态＋0.159×Radscore。

四、3种模型的效能评价及验证

临床模型预测pCR在训练集和验证集的ROC曲线下面积（area under ROC curve，AUC）均为0.68。影像组学模型的预测性能高于临床模型，在训练集和验证集的AUC分别为0.75和0.72。联合模型进一步提高了预测性能，训练集AUC达到0.82，验证集AUC为0.79（表2，图4）。Hosmer-Lemeshow拟合优度检验显示3种模型在训练集和验证集中均拟合良好（P > 0.05）。训练集和验证集中决策曲线图显示3种模型的决策曲线大部分位于None线和All线的上方，其中联合模型的净获益最高，影像组学模型次之，临床模型最低（图5）。训练集和验证集中，联合模型的校准曲线与理想曲线相接近（图6）。对照联合模型列线图（图7），将患者HR、HER2及Radscore这3个变量得分相加即得到变量总得分，参照总得分对应的概率值，即获得该乳腺癌患者接受NAC后pCR的预测概率。
图4 三种模型预测病理完全缓解的ROC曲线。图a为训练集；图b为验证集
图5 三种模型的决策曲线。图a为训练集；图b为验证集
图6 联合模型的校准曲线。图a为训练集；图b为验证集
图7 联合模型预测乳腺癌患者新辅助化疗后病理完全缓解的列线图

注：HR为激素受体状态（1代表阳性，0代表阴性）；HER2为人类表皮生长因子受体2状态（1代表阳性，0代表阴性）；Radscore为影像组学评分

表2 3种模型在训练集和验证集的预测性能
模型 AUC（95%CI） 特异度[%，（95%CI）] 敏感度[%，（95%CI）] 准确性（%）
训练集（n=107）        
临床模型 0.68（0.60~0.77） 58.02（46.5~68.9） 72.73（59.0~83.9） 63.97
影像组学模型 0.75（0.67~0.83） 56.79（45.3~67.8） 87.27（75.5~94.7） 69.12
联合模型 0.82（0.75~0.89） 70.37（59.2~80.0） 83.64（71.2~92.2） 75.74
验证集（n=95）        
临床模型 0.68（0.58~0.78） 71.43（58.7~82.1） 57.50（40.9~73.0） 65.05
影像组学模型 0.72（0.62~0.82） 80.95（69.1~89.8） 55.00（38.5~70.7） 69.90
联合模型 0.79（0.70~0.87） 69.84（57.0~80.8） 82.50（67.2~92.7） 72.82

注：AUC为ROC曲线下面积；CI为置信区间

五、特殊病例的模型预测效果

训练集和验证集接受了化疗联合内分泌治疗和（或）靶向治疗的患者共28例，其中病理评估为pCR者11例，non-pCR者17例。根据联合模型列线图计算28例患者出现pCR的预测概率绘制临床结局分布图（图8），pCR者获得良好临床结局（预测概率> 50%）的频率为72.7%（8/11），明显高于non-pCR者的35.3%（6/17），差异有统计学意义（P < 0.01）。
图8 联合模型对28例化疗联合内分泌治疗和（或）靶向治疗患者的临床结局预测分布图

注：pCR为完全病理缓解；non-pCR为非完全病理缓解

讨论

乳腺癌患者对NAC的疗效反应存在个体差异，仅19%~30%的患者可达pCR，5%~20%的患者可出现疾病进展[8,9]。乳腺癌存在的高度异质性被认为是疗效反应个体差异显著的内在因素，特别是在具有相似临床病理特征的患者中，这种异质性给预测的准确性带来了巨大挑战[10,11]。因此，反映整个乳腺肿瘤特征但忽视肿瘤内异质性的肿瘤生物标志物对治疗反应的预测价值有限[12]。
影像组学是近几年发展起来的一门新兴技术，通过提取高通量特征将影像转化为数字矩阵，进而关联分子特征和临床预后因素，实现对肿瘤异质性的无创可视化评估[13]。本研究中以筛选出的5个关键影像组学特征构建的影像组学模型在预测乳腺癌对NAC的反应方面，显示出了良好的预测性能，其AUC高于临床病理模型（训练集AUC：0.75 vs 0.68；验证集AUC：0.72 vs 0.68）。这5个影像组学特征为3个灰度共生矩阵（GLCM）特征对比度、相关度、熵和2个灰度游程矩阵（GLRLM）特征灰度不均匀性、游程百分比。这两种特征都是基于纹理矩阵的二阶统计学纹理特征，GLCM能反映出图像灰度关于方向、相邻间隔、变化幅度的综合信息，GLRLM提供具有相同灰度级的连续像素在一个或多个方向上的空间分布信息[14,15]。Logistic回归分析也显示基于关键影像组学特征获得的影像组学评分是预测NAC反应的独立预测因子。上述结果表明，肿瘤异质性与图像中纹理的非均匀程度和复杂程度相关，也说明通过GLCM特征和GLRLM特征捕捉的图像内细微纹理差别可以用来量化肿瘤微环境的异质性和复杂性。
影像组学模型基于单纯的影像学建立预测模型，并未结合临床病理特征。本研究进一步尝试将临床病理特征和影像组学特征相结合搭建临床-影像组学联合模型，研究结果显示在训练集和验证集中，联合模型均显示出了所有预测模型中最高的预测性能，其在训练集和验证集中的AUC分别为0.82和0.79。决策曲线分析表明，在较宽的潜在阈值范围内，联合模型在训练集和验证集中可以获得比临床模型和影像组学模型更高的净效益，表明在pCR预测模型中联合了肿瘤全域特征和肿瘤内部异质性的模型具有更高的临床应用价值。此外，对于28例化疗联合内分泌治疗和（或）靶向治疗的患者，模型同样显示出了较好的预测价值。
Choi等[16]基于乳腺癌NAC的前两个疗程获取灰阶超声图像建立的超声组学模型预测疗效的AUC高达0.844，预测性能远高于传统的灰阶超声。Meng等[17]开发的一种基于NAC治疗前和治疗后灰阶超声组学列线图，显示出对NAC疗效具有良好的预测价值。上述研究与本研究相似之处在于都是基于灰阶超声图像的组学模型，并且都显示出了良好的预测价值，不同之处在于本研究仅采用了NAC治疗前的灰阶超声图像，将预测时间提前到NAC治疗前，能够更早避免患者接受无效治疗。
综上所述，本研究中基于临床病理特征和影像组学评分构建的联合模型是预测乳腺癌NAC后是否能达到pCR的最优模型，具有最高的预测性能和临床适用性。但本研究仍存在一定的局限性。首先，为了获得更清晰的图像，对脂肪层厚度、腺体层厚度、肿块大小深度等不一致的患者采用了不一样的仪器参数，不能排除这些参数的差异是否会影响模型的性能。其次，本研究为单中心回顾性研究，样本量偏小，泛化性检验不足，后续还可以采取增加样本量、采纳多中心病例作为验证集等方式，进一步评估该联合模型的可靠性和稳定性。

参考文献

原文顺序 | 文献年度倒序 | 文中引用次数倒序
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