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中华医学超声杂志（电子版）

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2025 , Vol. 22 >Issue 06: 547 - 555

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2025.06.008

浅表器官超声影像学

基于高频超声与剪切波弹性成像评估继发性淋巴水肿患者术后疗效的初步研究

  • 张硕 1, 2 ,
  • 袁建军 2 ,
  • 崔明哲 2 ,
  • 丁晓 2 ,
  • 吴铭 2 ,
  • 郭艳艳 2 ,
  • 彭会娟 2 ,
  • 秦亚飞 2 ,
  • 陈晨 2 ,
  • 朱好辉 , 2, †
展开
  • 1453000　新乡医学院
  • 2450003　郑州，河南省人民医院超声科

通信作者：

朱好辉，Email：

Copy editor: 汪荣

收稿日期: 2025-02-27

  网络出版日期: 2025-08-01

基金资助

国家自然科学基金面上项目(82371980)

2021年度河南省卫生健康中青年学科带头人培育项目

2022年度河南省科技厅河南省科技攻关项目(SBGJ202102013)

版权

未经授权，不得转载、摘编本刊文章，不得使用本刊的版式设计，除非特别声明，本刊刊出的所有文章不代表中华医学会和本刊编委会的观点。本刊为电子期刊，以网刊形式出版。
收起

High-frequency ultrasound combined with shear wave elastography for evaluation of surgical outcomes in secondary lymphedema: a preliminary study

  • Shuo Zhang 1, 2 ,
  • Jianjun Yuan 2 ,
  • Mingzhe Cui 2 ,
  • Xiao Ding 2 ,
  • Ming Wu 2 ,
  • Yanyan Guo 2 ,
  • Huijuan Peng 2 ,
  • Yafei Qin 2 ,
  • Chen Chen 2 ,
  • Haohui Zhu , 2, †
Expand
  • 1Xinxiang Medical University, Xinxiang 453000, China
  • 2Department of Ultrasound, Henan Provincial People’s Hospital, Zhengzhou 450003, China

Corresponding author:

Zhu Haohui, Email:

Received date: 2025-02-27

  Online published: 2025-08-01

Copyright

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Fold

摘要

目的

应用高频超声与剪切波弹性成像（SWE）技术评估淋巴静脉吻合术（LVA）治疗继发性淋巴水肿的疗效。

方法

本研究为一项前瞻性研究。纳入2023年8月至2024年8月于河南省人民医院血管外科接受LVA手术的继发性淋巴水肿患者34例，治疗前后患者均接受肢体周径测量、生物电阻抗分析（BIA）以及高频超声与SWE的检查。分析比较治疗前与治疗后多个肢体测量点的真皮层剪切波速度和厚度以及皮下组织层剪切波速度和皮下组织厚度，采用Pearson或Spearman检验分析各超声测量值治疗后改善率与患侧肢体过剩体积百分比（PEV）改善率及细胞外水比率（ECW/TBW）改善率的相关性。

结果

34例患者中，健侧肢体与患侧肢体对应部位真皮层、皮下组织层的厚度与剪切波速度均存在显著差异（P均<0.001）。LVA后，患侧PEV及ECW/TBW均降低，差异均具统计学意义（P<0.001）；各测量点真皮层剪切波速度降低、皮下组织层剪切波速度升高、皮下组织层厚度降低，差异均具统计学意义（P<0.001）；真皮层厚度治疗前后差异无统计学意义（P>0.05）。各测量点真皮层剪切波速度改善率与ΔPEV均呈正相关（r =0.392～0.709，P均<0.05），与Δ（ECW/TBW）均呈正相关（r =0.346～0.687，P均<0.05）。皮下组织剪切波速度改善率与ΔPEV均呈负相关，膝关节上下的两个平面（髌骨上缘下10 cm平面和髌骨上缘平面）及小腿中点平面各点的相关性较高（r均<-0.5，P均<0.01）；皮下组织剪切波速度改善率与Δ（ECW/TBW）呈负相关，以膝关节上下两个平面（髌骨上缘下10 cm平面和髌骨上缘平面）及小腿中点平面各点的相关性较高（r均<-0.41，P均<0.05）。皮下组织厚度改善率与ΔPEV及Δ（ECW/TBW）呈正相关（r =0.316～0.708，P均<0.05）。

结论

继发性淋巴水肿患者LVA术后肢体真皮层剪切波速度降低、皮下组织层变薄。采用高频超声与SWE技术评估淋巴水肿手术治疗效果，可精细化反映患侧肢体治疗前后各组织层次改变情况，为术后随访及治疗提供超声影像学证据。

关键词： 淋巴水肿; 高频超声; 剪切波弹性成像; 淋巴静脉吻合术

本文引用格式

张硕 , 袁建军 , 崔明哲 , 丁晓 , 吴铭 , 郭艳艳 , 彭会娟 , 秦亚飞 , 陈晨 , 朱好辉 . 基于高频超声与剪切波弹性成像评估继发性淋巴水肿患者术后疗效的初步研究[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2025 , 22(06) : 547 -555 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2025.06.008

Abstract

Objective

To explore the application of high-frequency ultrasound combined with shear wave elastography (SWE) in assessing the efficacy of lymphatic venous anastomosis (LVA) in the treatment of secondary lymphedema.

Methods

This prospective study included 34 patients with secondary lymphedema who underwent LVA at the Department of Vascular Surgery, Henan Provincial People’s Hospital between August 2023 and August 2024. Limb circumference measurement, bioelectrical impedance analysis (BIA), and high-frequency ultrasound combined with SWE were performed both before and after treatment. We analyzed and compared the dermal shear wave velocity and thickness, as well as the subcutaneous tissue shear wave velocity and thickness, at multiple limb measurement points pre- and post-treatment. Furthermore, Pearson or Spearman correlation tests were used to analyze the correlation between the improvement rates of the ultrasound-derived parameters after treatment and the improvement rates of both the percentage of excess volume (PEV) in the affected limb and the extracellular water-to-total body water ratio (ECW/TBW).

Results

Significant differences were observed in dermal thickness and shear wave velocity (SWV) of both the dermis and subcutaneous tissue layer between the healthy and affected limbs (P<0.001). Following LVA, PEV and ECW/TBW of the affected limb significantly decreased P<0.001); dermal SWV significantly decreased at all measurement points (P<0.001); subcutaneous tissue layer SWV significantly increased (P<0.001); and dermal thickness changes were not statistically significant (P>0.05). Positive correlations were found between ΔPEV and Δ(ECW/TBW) (r>0.7, P<0.001), between the change rate of dermal SWV and ΔPEV at each measurement point (r =0.392-0.709, P<0.05), and between the change rate of dermal SWV and Δ(ECW/TBW) (r =0.346-0.687, P<0.05) Negative correlations were found between the change rate of subcutaneous tissue SWV and ΔPEV, with higher correlations observed at planes near the knee (10 cm below the superior patellar border and the superior patellar border plane) and the calf mid-point plane (r<-0.5, P<0.01), and between the change rate of subcutaneous tissue SWV and Δ(ECW/TBW), with higher correlations observed at points on the knee-related planes and calf mid-point plan than at thigh segment points (r<-0.41, P<0.05). The change rate of subcutaneous tissue thickness was positively correlated with both ΔPEV and Δ(ECW/TBW) (r =0.316-0.708, P<0.05).

Conclusion

Following LVA in patients with secondary lymphedema, decreased SWV in the dermis and thinning of the subcutaneous tissue layer were observed. High-frequency ultrasound combined with SWE effectively quantifies these changes across different tissue layers before and after treatment, providing valuable ultrasonographic evidence for postoperative follow-up and treatment assessment.

Key words： Lymphedema; High-frequency ultrasound; Shear wave elastography; Lymph vein anastomosis

淋巴水肿是一种由淋巴系统缺陷或损伤引起的慢性疾病，因淋巴液回流障碍，导致蛋白质和液体在组织间质积聚，进而引发肢体水肿。随病情加重，患者会出现炎症、组织增生和纤维化，致残率高，难以治愈，严重影响患者日常活动，降低患者生活质量[1]。根据病因淋巴水肿可分为原发性和继发性两类。继发性淋巴水肿是临床肿瘤根治术后常见的并发症，患病率为14%～40%[2,3]。由于病程进展的个体差异性较大，早诊断、早干预是目前最有效的应对策略。
目前，临床上用于评估淋巴水肿治疗效果的方法主要有肢体周径测量、生物电阻抗分析（bioelectrical impedance analysis，BIA）等检查。其中，肢体周径测量因操作简单、临床应用广泛，测量结果已得到临床认可[4]。BIA较为新颖，可准确测量双侧肢体的细胞外水量，准确反映水肿程度[5]。但是肢体周径测量和BIA的检查结果只能反映术后肢体整体的变化情况，无法明确各层次组织的水肿程度。在长期的慢性炎症、组织纤维化、积液堆积和脂肪沉积等因素的破坏下，淋巴水肿肢体的皮肤结构出现层次不清，皮肤、皮下组织增厚明显，同时组织应变能力降低，皮下组织回声增强，其在高频超声上可清晰显示[6]。剪切波弹性成像（shear wave elastography，SWE）能够定量评估真皮层和皮下组织层硬度，从而准确监测患侧肢体水肿的程度[7]。Lee等将SWE应用于淋巴水肿患者，发现患侧皮肤硬度高于健侧，且肢体水肿的进展程度与皮肤组织的病理学变化之间存在相关性[8]。淋巴静脉吻合术（lymphaticovenular anastomosis，LVA）是一种微创手术，其原理是将淋巴管转接到皮下浅静脉，建立新的淋巴回流通路，以引导水肿肢体中过量的淋巴液进入静脉系统，达到治疗目的[9]。本研究应用高频超声测量皮肤及皮下组织厚度，并应用SWE测量其硬度，为LVA术后疗效提供多模态评估方法，为继发性淋巴水肿患者LVA治疗及预后随访提供更多超声影像学证据。

资料与方法

一、对象

前瞻性纳入2023年8月至2024年8月于河南省人民医院血管外科接受LVA手术的继发性下肢淋巴水肿患者。纳入标准：（1）肿瘤根治术、肿瘤放射治疗或局部淋巴结清扫术等治疗后出现单侧下肢肿胀；（2）淋巴核素扫描提示患侧肢体淋巴回流缓慢且腹股沟区出现核素蓄积，人体水成分分析提示患侧肢体细胞外水增多，患肢MRI提示皮下组织增厚、皮下积液，淋巴管走行紊乱，确诊为单侧肢体淋巴水肿；（3）既往无LVA治疗史的患者；（4）临床资料完整且自愿参与本研究。排除标准：（1）心肺、肝肾功能异常；（2）术后患侧肢体出现感染、血栓形成；（3）治疗过程中肿瘤复发。依据以上纳入和排除标准，本研究最终纳入34例患者（图1）。其中女性28例，男性6例，年龄34～75（47.12±6.63）岁。患者均有明确的原发病史且预后良好，包括宫颈癌术后20例、卵巢癌术后8例、前列腺癌术后5例及腿部外伤术后1例；肢体水肿持续时间2个月～156个月，中位持续时间24（29）个月；患者体质量指数（body mass index，BMI）范围19.10～39.46 kg/m2，平均（27.15±0.64）kg/m2。本研究经河南省人民医院伦理委员会批准通过[批件号：（2023）伦审新技术（27）号]，患者均已签署知情同意书。
图1 研究对象纳入流程图

二、治疗及评估

1．LVA：

患者术前均行功能淋巴管超声定位配合术中吲哚菁绿淋巴造影选取引流功能良好的淋巴管，由具有高级职称且经验丰富的血管外科医师于全麻下行LVA。

2．肢体周径和体积测量：

肢体周径和体积测量于术前72 h内完成，避免组织水肿波动影响。患者取仰卧位，使用精确度为1 mm的软尺行周径测量，对患侧及健侧肢体各平面连续测量3次（图2），取平均值，同时测量各相邻平面之间的距离（height，H），将周径四等分，标记出周径值及肢体前侧、内侧和外侧3个等分点的位置。周径测量平面与超声检查平面（如足背中点平面）完全一致，由高年资医师标记解剖位点。术后1周时，重复相同测量并做出标记。将各平面周径（circumference，C）和间距H代入截锥体积（volume，V）公式：V=H×（C1+C1×C2+C2）/12π（C1为近心端周径，C2为远心端相邻段周径）。由患侧和健侧肢体V的差值计算过剩体积百分比（percentage of excess volume，PEV），PEV=（患肢体积-健肢体积）/健肢体积×100%，治疗前后患肢体积改善情况用ΔPEV表示（治疗后PEV-治疗前PEV）。
图2 肢体周径测量示意图。M1为髌骨上缘上10 cm水平，M2为髌骨上缘水平，M3为髌骨上缘下10 cm水平，M4为小腿中点水平（髌尖与踝关节横纹连线的中点），M5为踝关节横纹水平，M6为足背中点水平（踝关节横纹与2、3趾间蹼蹼尖连线的中点）；a测量点为各水平面与腹股沟中点与髌骨尖连线、髌尖与踝关节横纹连线的交叉点，b测量点为内侧1/4周径处，c测量点为外侧1/4周径处

3．BIA：

术前采用InBody770多频分段生物电阻抗身体成分检测仪（拜斯倍斯医疗器械有限公司，上海金山），严格按照操作规范，检测受试者人体成分。水成分指标包括全身水分（total body water，TBW）、细胞外水分（extracellular water，ECW）、细胞外水比率（ECW/TBW）。术后1周再次检测，治疗前后ECW/TBW变化情况用Δ（ECW/TBW）表示（治疗后ECW/TBW-治疗前ECW/TBW）。

4．高频超声和SWE：

由同一检查者于术前72 h内同时进行超声检查与肢体周径和体积测量，采用佳能Aplio i900彩色多普勒超声诊断仪，探头型号PLI-1205BX，探头频率18 MHz，18 MHz探头配备SWE模式。受检者仰卧位，双下肢自然伸展，采用患侧与健侧同步对照采集的方法。采用18 MHz探头于前述各测量水平前侧、内侧和外侧3处测量真皮层厚度、皮下组织厚度，连续测量3次，取平均值。后转换至SWE模式，悬浮握持探头垂直于皮肤表面（切勿施加压力），取样框大小2.0 cm×1.0 cm，待波形稳定后，于真皮层内连续放置3个直径为1.0 mm的感兴趣区域（regions of interest，ROI），仪器自动计算3个ROI区域内的弹性参数，获得真皮层剪切波速度（shear wave velocity，SWV） Emean。以同样的方式测量皮下软组织层，并获得皮下组织SWV Emean。术后1周重复上述测量（图3、图4）。本研究真皮层厚度范围为0.9～3.5 mm（符合SWE最小检测厚度0.2 mm）；皮下组织厚度为2.1～30 mm，符合18 MHz探头的测量范围。超声测量值改善率用于量化治疗前后特定超声参数，计算公式为改善率=（治疗前测量值-治疗后测量值）/治疗前测量值×100%；正向改善即治疗后参数值降低，改善率为正值，表示组织硬度减小；负向变化即治疗后参数值升高，改善率为负值，表示组织硬度升高。改善率可消除个体基线差异，实现跨病例参数变化的标准化比较，尤其适用于淋巴水肿这类异质性较高的疾病[10]。
图3 继发性淋巴水肿患者健侧与患侧肢体超声测量图像。图a，b分别为健侧肢体真皮层厚度、皮下组织层厚度的二维超声测量图和剪切波弹性成像模式下测量图；图c，d分别为对应的患侧肢体相同测量点的真皮层厚度、皮下组织层厚度二维超声测量图和剪切波弹性成像模式下测量图
图4 继发性淋巴水肿患者淋巴静脉吻合术（LVA）术前及术后超声测量图像。图a，b分别为LVA术前患侧肢体真皮层厚度和皮下组织层厚度的二维超声测量图和剪切波弹性成像模式下测量图；图c，d分别为LVA术后患侧肢体（与术前相同测量点）真皮层厚度和皮下组织层厚度的二维超声测量图和剪切波弹性成像模式下测量图

三、统计学分析

采用IBM SPSS 26.0统计学软件分析数据。连续变量进行正态性检验，符合正态分布的计量资料以±s表示，不符合正态分布的计量资料以中位数（四分位距）表示。健侧与患侧对应部位以及治疗前与治疗后测量值比较采用配对t检验或Wilcoxon符号秩检验；相关性分析符合正态分布的采用Pearson检验，不符合的采用Spearman检验；操作者内及操作者间重复性检验采用组内相关系数（intra-class correlation coefficients，ICC），以ICC>0.75为可重复性较好，ICC<0.4为可重复性较差。以P<0.05为差异有统计学意义。

结果

一、LVA治疗情况

所有患者患肢LVA吻合支数目在7～16条，平均（11.32±0.37）条。

二、健侧肢体与患侧对应部位的超声测值比较

健侧肢体与患侧肢体对应部位真皮层、皮下组织层的厚度与剪切波速度均存在显著差异（P均<0.001，表1、表2）。
表1 34例继发性淋巴水肿患者下肢健侧与患侧相同部位真皮层剪切波速度和真皮层厚度的比较[±s或M（IQR）]
测量点 真皮层剪切波速度（m/s） 真皮层厚度（cm）
健侧 患侧 统计值 P值 健侧 患侧 统计值 P值
足背中点 2.73±0.65 3.93±0.88 t = 94.33 <0.001 0.11±0.02 0.24±0.05 t  = 87.64 <0.001
足踝a点 2.61±0.41 4.21±0.81 t = 110.36 <0.001 0.08±0.06 0.28±0.06 t = 94.23 <0.001
足踝b点 2.39±0.51 4.32±0.80 t = 113.68 <0.001 0.09±0.04 0.28±0.05 t = 97.34 <0.001
足踝c点 2.66（0.29） 4.69（0.78） Z = 101.71 <0.001 0.10±0.04 0.27±0.06 t = 110.52 <0.001
小腿中a点 2.54±0.72 4.34±0.61 t = 114.49 <0.001 0.11±0.05 0.30±0.07 t = 121.30 <0.001
小腿中b点 2.46±0.19 4.32±0.69 t = 109.81 <0.001 0.09±0.05 0.28±0.06 t = 143.29 <0.001
小腿中c点 2.63±0.13 4.23±0.64 t = 167.91 <0.001 0.09±0.07 0.27±0.06 t = 117.53 <0.001
髌骨上缘下10 cm a点 2.47±0.62 4.31±0.70 t = 116.14 <0.001 0.10±0.05 0.28±0.07 t = 127.32 <0.001
髌骨上缘下10 cm b点 2.44±0.19 4.09±0.79 t = 109.33 <0.001 0.12±0.04 0.27±0.05 t = 129.37 <0.001
髌骨上缘下10 cm c点 2.48±0.22 4.04±0.78 t = 118.35 <0.001 0.11±0.06 0.27±0.07 t = 98.51 <0.001
髌骨上缘a点 2.13（0.52） 2.94（0.72） Z = 90.12 <0.001 0.10±0.05 0.26±0.06 t = 87.62 <0.001
髌骨上缘b点 2.09（0.43） 2.97（0.91） Z = 76.14 <0.001 0.09±0.04 0.28±0.05 t = 135.27 <0.001
髌骨上缘c点 2.15±0.18 3.12±0.11 t = 98.34 <0.001 0.10±0.05 0.27±0.05 t = 167.33 <0.001
髌骨上缘上10 cm a点 2.06（0.54） 2.61（0.81） Z = 102.42 <0.001 0.09（0.06） 0.25（0.09） Z = 114.83 <0.001
髌骨上缘上10 cm b点 2.05±0.29 2.65±0.51 t = 114.31 <0.001 0.10±0.04 0.28±0.05 t = 127.54 <0.001
髌骨上缘上10 cm c点 2.08±0.12 2.88±0.50 t = 113.67 <0.001 0.09±0.05 0.27±0.06 t = 112.76 <0.001

注：a为前侧点；b为内侧点；c为外侧点；M（IQR）为中位数（四分位距）

表2 34例继发性淋巴水肿患者下肢健侧与患侧相同部位皮下组织剪切波速度和皮下组织厚度的比较[±s或M（IQR）]
测量点 皮下组织剪切波速度（m/s） 皮下组织厚度（cm）
健侧 患侧 统计值 P值 健侧 患侧 统计值 P值
足背中点 1.59±0.25 1.86±0.32 t = 97.66 <0.001 0.21±0.22 0.63±0.25 t = 94.35 <0.001
足踝a点 1.47±0.42 1.69±0.54 t = 76.21 <0.001 0.38±0.12 1.03±0.55 t = 87.29 <0.001
足踝b点 1.48±0.23 1.79±0.39 t = 113.29 <0.001 0.54±0.29 1.64±0.61 t = 91.37 <0.001
足踝c点 1.51±0.37 1.79±0.45 t = 115.03 <0.001 0.42（0.27） 1.13（0.72） Z = 92.31 <0.001
小腿中a点 1.46±0.28 1.97±0.17 t = 121.37 <0.001 0.27±0.13 1.01±0.44 t = 78.34 <0.001
小腿中b点 1.44±0.68 1.93±0.42 t = 106.18 <0.001 0.88±0.23 1.87±0.65 t = 91.20 <0.001
小腿中c点 1.44（0.36） 1.87（0.60） Z = 109.14 <0.001 0.39±0.17 1.47±0.54 t = 97.51 <0.001
髌骨上缘下10 cm a点 1.45±0.24 1.85±0.33 t = 73.37 <0.001 0.39±0.26 1.18±0.61 t = 92.31 <0.001
髌骨上缘下10 cm b点 1.34±0.72 1.84±0.39 t = 94.21 <0.001 0.82±0.25 2.37±0.81 t = 101.29 <0.001
髌骨上缘下10 cm c点 1.42±0.31 1.79±0.31 t = 115.61 <0.001 0.47±0.21 1.50±0.61 t = 103.46 <0.001
髌骨上缘a点 1.43±0.42 1.72±0.19 t = 91.32 <0.002 0.74±0.23 1.88±0.73 t = 111.23 <0.001
髌骨上缘b点 1.39±0.71 1.77±0.22 t = 89.37 <0.001 1.01±0.35 2.93±0.95 t = 121.53 <0.001
髌骨上缘c点 1.42（0.25） 1.72（0.30） Z = 49.04 <0.001 0.69±0.23 1.78±0.82 t = 91.28 <0.001
髌骨上缘上10 cm a点 1.38±0.26 1.73±0.18 t = 76.19 <0.001 1.02（0.38） 1.99（0.87） Z = 94.73 <0.001
髌骨上缘上10 cm b点 1.29±0.18 1.85±0.29 t = 88.15 <0.001 1.21±0.470 3.03±0.81 t = 112.23 <0.001
髌骨上缘上10 cm c点 1.29（0.20） 1.69（0.30） Z = 93.03 <0.001 0.87±0.28 2.00±0.88 t = 97.62 <0.001

注：a为前侧点；b为内侧点；c为外侧点；M（IQR）为中位数（四分位距）

三、患侧肢体过剩体积百分比和细胞外水比率治疗前后的比较

治疗前后Δ（ECW/TBW）为1.20（2.01）%，治疗前后ΔPEV为（24.97±8.42）%，患侧肢体术前PEV、ECW/TBW与术后相比，差异均有统计学意义（P均<0.001，表3）。
表3 继发性淋巴水肿患者患侧肢体治疗前后PEV和ECW/TBW比较（%，±s）
测量参数 例数 术前 术后 t值 P值
PEV 34 47.53±16.59 23.15±13.46 251.52 <0.001
ECW/TBW 34 43.76±1.73 41.35±1.54 77.02 <0.001

注：PEV为过剩体积百分比；ECW/TBW为细胞外水比率

四、患侧肢体治疗前后各测量点超声数据比较

各测量点治疗前后真皮层SWV差异有统计学意义（P均<0.001），真皮层厚度治疗前后差异无统计学意义（P均>0.05，表4）；各测量点治疗前后皮下组织SWV及皮下组织厚度差异均有统计学意义（P均<0.05，表5）。
表4 34例继发性淋巴水肿患者患肢不同测量点真皮层剪切波速度和真皮层厚度治疗前后比较[±s或M（IQR）]
测量点 真皮层剪切波速度（m/s） 真皮层厚度（cm）
治疗前 治疗后 统计值 P值 治疗前 治疗后 统计值 P值
足背中点 3.93±0.88 3.16±0.64 t = 99.39 <0.001 0.24±0.05 0.22±0.05 t = 0.59 0.42
足踝a点 4.21±0.81 3.32±0.69 t = 129.96 <0.001 0.28±0.06 0.27±0.06 t = 0.57 0.46
足踝b点 4.32±0.80 3.48±0.72 t = 125.98 <0.001 0.28±0.05 0.27±0.05 t = 0.70 0.41
足踝c点 4.69±0.78 3.64±0.60 t = 129.95 <0.001 0.27±0.06 0.26±0.05 t = 0.51 0.48
小腿中a点 4.34±0.61 3.45±0.56 t = 147.68 <0.001 0.30±0.07 0.29±0.06 t = 1.77 0.19
小腿中b点 4.32±0.69 3.45±0.64 t = 146.80 <0.001 0.28±0.06 0.28±0.06 t = 2.59 0.11
小腿中c点 4.23±0.63 3.26±1.04 t = 198.09 <0.001 0.27±0.06 0.28±0.06 t = 0.32 0.57
髌骨上缘下10 cm a点 4.31±0.70 3.38±0.59 t = 137.24 <0.001 0.28±0.07 0.28±0.06 t = 0.27 0.61
髌骨上缘下10 cm b点 4.09±0.79 3.25±0.63 t = 118.69 <0.001 0.27±0.05 0.27±0.05 t = 2.93 0.09
髌骨上缘下10 cm c点 4.04±0.78 3.13±0.68 t = 120.39 <0.001 0.27±0.07 0.27±0.07 t = 0.89 0.35
髌骨上缘a点 2.94（0.72） 2.55（0.49） Z = 70.04 <0.001 0.26±0.06 0.26±0.05 t = 0.38 0.55
髌骨上缘b点 2.97（0.91） 2.63（0.73） Z = 49.11 <0.001 0.28±0.05 0.27±0.05 t = 0.35 0.56
髌骨上缘c点 3.12（1.22） 2.54（0.77） Z = 91.64 <0.001 0.27±0.05 0.27±0.04 t = 0.67 0.42
髌骨上缘上10 cm a点 2.61±0.80 2.23±0.54 t = 121.32 <0.001 0.25±0.09 0.26±0.06 t = 0.84 0.37
髌骨上缘上10 cm b点 2.65（0.82） 2.18（0.51） Z = 104.38 <0.001 0.28±0.05 0.29±0.05 t = 0.57 0.45
髌骨上缘上10 cm c点 2.88±0.50 2.31±0.41 t = 131.79 <0.001 0.27±0.06 0.27±0.05 t = 0.66 0.42

注：a为前侧点；b为内侧点；c为外侧点；M（IQR）为中位数（四分位距）

表5 34例继发性淋巴水肿患者患肢不同测量点皮下组织剪切波速度和皮下组织厚度治疗前后比较[±s或M（IQR）]
测量点 皮下组织剪切波速度（m/s） 皮下组织厚度（cm）
治疗前 治疗后 统计值 P值 治疗前 治疗后 统计值 P值
足背中点 1.86（0.32） 2.30（0.79） Z = 72.44 <0.001 0.63（0.27） 0.37（0.23） Z=81.05 <0.001
足踝a点 1.69±0.54 2.42±0.60 t = 61.96 <0.001 1.03±0.55 0.68±0.22 t=65.94 <0.001
足踝b点 1.79±0.39 2.41±0.41 t = 128.96 <0.001 1.64±0.61 0.95±0.44 t=88.96 <0.001
足踝c点 1.79±0.45 2.35±0.49 t = 45.00 <0.001 1.13（0.72） 0.68（0.38） Z=57.83 <0.001
小腿中a点 1.97（0.61） 2.37±0.42 115.53 <0.001 1.01±0.44 0.49±0.30 t=85.25 <0.001
小腿中b点 1.93（0.34） 2.27（0.48） Z = 136.83 <0.001 1.87±0.65 1.12±0.45 t=89.65 <0.001
小腿中c点 1.87（0.60） 2.30（0.68） Z = 110.72 <0.001 1.47±0.54 0.78±0.27 t=77.05 <0.001
髌骨上缘下10 cm a点 1.85±0.33 2.27±0.72 t = 53.70 <0.001 1.18±0.61 0.68±0.36 t=67.92 <0.001
髌骨上缘下10 cm b点 1.84±0.39 2.28±0.55 t = 44.91 <0.001 2.37±0.81 1.38±0.62 t=102.47 <0.001
髌骨上缘下10 cm c点 1.79（0.38） 2.19（0.55） Z = 117.62 <0.001 1.50（0.61） 0.90（0.49） Z=83.66 <0.001
髌骨上缘a点 1.72±0.48 2.02±0.31 t = 11.75 <0.002 1.88±0.73 1.16±0.61 t=79.05 <0.001
髌骨上缘b点 1.77（0.41） 2.06（0.46） t = 69.97 <0.001 2.93±0.95 1.71±0.73 t=105.71 <0.001
髌骨上缘c点 1.72±0.30 1.97±0.43 t = 28.02 <0.001 1.78±0.82 1.08±0.50 t=51.11 <0.001
髌骨上缘上10 cm a点 1.73±0.18 1.92±0.23 t = 73.28 <0.001 1.99±0.87 1.26±0.53 t=74.28 <0.001
髌骨上缘上10 cm b点 1.85±0.29 2.03±0.37 t = 72.50 <0.001 3.03±0.81 1.92±0.70 t=110.82 <0.001
髌骨上缘上10 cm c点 1.69（0.30） 1.86（0.28） Z = 94.11 <0.001 2.00±0.88 1.11±0.56 t=71.69 <0.001

注：a为前侧点；b为内侧点；c为外侧点；M（IQR）为中位数（四分位距）

五、各超声测量值治疗后改善率与ΔPEV及Δ（ECW/TBW）的相关性

治疗前后ΔPEV与Δ（ECW/TBW）呈正相关（r =0.770，P<0.001）。各测量点真皮层SWV改善率与ΔPEV均呈正相关（P均<0.05），以小腿中点平面各点的相关性最高（r均>0.7，P均<0.01）；真皮层SWV改善率与Δ（ECW/TBW）均呈正相关（P均<0.05），且小腿段各点的相关系数均高于大腿段各点。皮下组织SWV改善率与ΔPEV均呈负相关，膝关节上下的两个平面（髌骨上缘下10 cm平面和髌骨上缘平面）及小腿中点平面各点的相关性较高（r均<-0.5，P均<0.01）；皮下组织SWV改善率与Δ（ECW/TBW）呈负相关，以膝关节上下两个平面（髌骨上缘下10 cm平面和髌骨上缘平面）及小腿中点平面各点的相关性较高（r均<-0.41，P均<0.05）；皮下组织厚度改善率与ΔPEV及Δ（ECW/TBW）呈正相关（r=0.316～0.708，P均<0.05，表6）。
表6 34例继发性淋巴水肿患者各超声测量值治疗前后的改善率与ΔPEV及ΔECW/TBW的相关性
测量点 ΔSWVa/ΔPEV ΔSWVa/Δ（ECW/TBW） ΔSWVb/ΔPEV ΔSWVb/Δ（ECW/TBW） Δ厚度/ΔPEV Δ厚度/Δ（ECW/TBW）
r值 P值 r值 P值 r值 P值 r值 P值 r值 P值 r值 P值
足背中点 0.574 0.001 0.601 0.001 -0.300 0.045 -0.371 0.031 0.400 0.019 0.477 0.004
足踝a点 0.651 0.001 0.627 0.001 -0.357 0.038 -0.284 0.033 0.343 0.047 0.384 0.025
足踝b点 0.484 0.004 0.513 0.002 -0.370 0.031 -0.472 0.005 0.336 0.042 0.396 0.020
足踝c点 0.486 0.004 0.450 0.008 -0.441 0.009 -0.482 0.004 0.345 0.046 0.316 0.039
小腿中a点 0.704 0.001 0.664 0.001 -0.523 0.002 -0.565 0.001 0.688 0.001 0.708 0.001
小腿中b点 0.714 0.001 0.687 0.001 -0.594 0.001 -0.600 0.001 0.605 0.001 0.612 0.001
小腿中c点 0.709 0.001 0.656 0.001 -0.580 0.001 -0.592 0.001 0.589 0.001 0.654 0.001
髌骨上缘下10 cm a点 0.544 0.001 0.514 0.001 -0.504 0.002 -0.436 0.010 0.518 0.002 0.437 0.010
髌骨上缘下10 cm b点 0.586 0.001 0.531 0.001 -0.604 0.001 -0.559 0.001 0.682 0.001 0.548 0.001
髌骨上缘下10 cm c点 0.490 0.003 0.415 0.015 -0.609 0.001 -0.499 0.001 0.685 0.001 0.657 0.001
髌骨上缘a点 0.529 0.001 0.390 0.023 -0.520 0.002 -0.501 0.003 0.577 0.001 0.672 0.001
髌骨上缘b点 0.558 0.001 0.443 0.009 -0.535 0.001 -0.510 0.002 0.638 0.001 0.531 0.001
髌骨上缘c点 0.417 0.014 0.409 0.016 -0.588 0.001 -0.410 0.016 0.445 0.008 0.574 0.001
髌骨上缘上10 cm a点 0.392 0.022 0.437 0.010 -0.399 0.019 -0.430 0.011 0.446 0.008 0.523 0.002
髌骨上缘上10 cm b点 0.496 0.003 0.606 0.001 -0.385 0.025 -0.423 0.013 0.486 0.004 0.326 0.040
髌骨上缘上10 cm c点 0.446 0.008 0.346 0.045 -0.352 0.041 -0.385 0.024 0.377 0.028 0.357 0.038

注：a为前侧点；b为内侧点；c为外侧点；ΔSWVa为真皮层剪切波速度治疗后改善率；ΔSWVb为皮下组织剪切波速度治疗后改善率；Δ厚度为皮下组织厚度治疗后改善率；ΔPEV为治疗前后患侧肢体的过剩体积百分比差值；Δ（ECW/TBW）为治疗前后细胞外水比率的差值

六、重复性检验

术前和术后所有患者的超声检查均由同一名具有5年以上肌骨超声经验的医师完成测量，间隔1 h后再次测量，并请另一位高年资肌骨超声医师完成重复测量，进行操作者内和操作者间重复性检验。各测量点超声参数观察者内ICC：0.811～0.992（P<0.01），观察者间ICC：0.808～0.965（P<0.01），均具较好的一致性。

讨论

下肢继发性淋巴水肿肢体体积增大，活动度降低，严重影响患者日常生活[11]。LVA通过恢复淋巴回流通路建立有效的淋巴循环，缓解患肢的液体超载，滞留淋巴液减少可减轻患侧肢体各组织层内脂肪沉积和组织纤维化，有效改善下肢继发性淋巴水肿的临床症状，延缓甚至治愈淋巴水肿带来的并发症[12]，因此准确评估手术疗效已成为临床治疗淋巴水肿不可或缺的一环。
高频超声与SWE技术评估治疗效果，可以精确测量手术前后患侧肢体真皮层、皮下组织层厚度和SWV变化[10,13]。本研究中，患者接受LVA治疗后，患侧肢体体积显著减小，肢体肿胀程度明显改善，术后BIA检查也提示细胞外水减少，与既往的研究结果一致[14]。LVA术后水肿肢体的真皮层SWV减低，可能是由于淋巴引流改善后组织含水量减少、炎症消退以及胶原纤维结构逆转纤维化，导致真皮层软化。Kotaro等[15]研究也表明，短暂淋巴引流后的患侧肢体水肿症状改善，尤其是小腿段皮肤组织应变能力提高，即皮肤软化，组织硬度降低，与本研究结论一致。研究结果表明，真皮层厚度并无显著改善，可能是由于构成真皮层的组织较为致密，即便LVA治疗后细胞外水减少，治疗短期内也可能无法缓解真皮层的病理学改变，但是仍可以改善肢体肿大、活动度降低带来的不便。同时，皮下组织变薄则可能与术后脂肪沉积减少、纤维化部分降解以及间质静水压降低有关[16]。而皮下组织层SWV反而升高，可能是由于残留的脂肪纤维化、术后修复性纤维增生或力学负荷重新分布导致局部组织硬化，尽管整体厚度减小，但某些区域因瘢痕或适应性改变而硬度增加。这一现象反映了LVA术后组织力学特性的动态重构过程，提示淋巴回流改善的同时可能伴随不均一的组织重塑[17]。淋巴水肿慢性期的病理特征为组织进行性纤维化，LVA术后淋巴引流恢复，但纤维化改变的组织无法在短期内缓解，且术后淋巴液流量骤增可能刺激残存纤维组织的机械应力响应，进一步加速胶原交联，表现为SWV升高[18]。Zarrad等[19]研究发现减充血治疗前后真皮层厚度无变化，皮下组织层厚度降低与其弹性模量升高呈显著相关，与本研究结论基本一致；但其认为真皮层弹性模量无改善与本研究结论不符，也不符合淋巴引流成功后带来的真皮层张力下降的生理学改变。
LVA术后患侧肢体体积的减小不仅涉及液体的变化，还可能涉及其他因素，如术后由于长时间制动导致肢体肌肉含量的下降、脂肪含量的增加或其他身体成分的改变，而ΔPEV和Δ（ECW/TBW）能很好反映患侧肢体术后体积减小及细胞外水含量下降的情况，避免了其他身体成分变化带来的影响。本研究结果显示，ΔPEV与Δ（ECW/TBW）呈强相关性，LVA术后淋巴通路修复，滞留的淋巴液回流增加使皮下组织中细胞外水减少，肢体肿胀减轻，尤其是皮下组织厚度的减小，直接导致患侧肢体体积缩小，该结果与单独使用BIA技术评估LVA术后情况一致[20,21]。治疗前后真皮层SWV、皮下组织层SWV和皮下组织层厚度改善率与治疗前后患侧肢体ΔPEV和Δ（ECW/TBW）的相关性分析结果显示，真皮层SWV改善率与ΔPEV和Δ（ECW/TBW）均呈正相关，而皮下组织SWV改善率均与其呈负相关，皮下组织层厚度的变化与ΔPEV和Δ（ECW/TBW）也呈正相关，尤其是皮下组织较厚的测量点，相关系数更高。同时，相关性分析结果提示，膝关节以下各平面皮下组织SWV和皮下组织厚度改善率与ΔPEV和ΔECW/TBW相关性较好的测量点多分布在皮下组织较厚的位置，而足背中点和足踝各点可能由于皮下组织较薄而相关性较低，提示在超声评估及随访时，尽量选择小腿皮下组织较厚部位测量。大腿段各点皮下组织虽较厚，但相关性却不高，可能由于重力作用或外周淋巴管内淋巴瓣膜功能受损较重等因素使淋巴水肿对小腿段的影响较大腿段更明显[22]，即小腿段积聚了更多额外的淋巴液，组织病变程度也更重，因此小腿段的治疗为下肢淋巴水肿治疗的重点。
本研究尚存在一定局限性：（1）患者病情进展分布情况过于集中（多为淋巴水肿Ⅱ期和Ⅲ期患者），缺乏对亚临床期患者病情的研究；（2）虽然本研究中超声参数具有较高的观察者间和观察者内可重复性，但不同的超声诊断仪采集到的图像测量结果可能存在差异；（3）本研究为单中心、小样本探索性分析，未来需扩大样本量并纳入多中心数据以验证结论。
综上所述，采用高频超声与SWE技术共同评估淋巴水肿手术治疗效果，可精细化反映患侧肢体治疗前后各组织层次改变情况，为临床进一步针对性治疗提供有用信息，同时也为术后随访及治疗方法的革新提供新的超声影像学证据。

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