Value of multimodal ultrasound combined with immune-inflammatory markers in predicting axillary lymph node metastasis of breast cancer

doi:10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2025.10.010

Abstract

Abstract:

Objective

To evaluate the value of multimodal ultrasound features combined with immune-inflammatory markers in predicting axillary lymph node metastasis (ALNM) in breast cancer patients.

Methods

Data from patients with pathologically proven breast cancer between June 2023 to December 2024 at the Zhongda Hospital, Southeast University were reviewed. The multimodal ultrasound features, immune-inflammatory markers, and clinical data of the patients were retrospectively analyzed. The patients were divided into an ALNM group and a non-ALNM (NALNM) group based on axillary lymph node pathological results. The differences in multimodal ultrasound features and immune-inflammatory markers were compared between the ALNM and NALNM groups. The risk factors for ALNM in breast cancer patients were determined using univariate and multivariate logistic regression analyses. Receiver operating characteristic (ROC) curves were plotted to evaluate the predictive efficacy of multimodal ultrasound features and immunoinflammatory markers, alone and in combination, for ALNM.

Results

This study ultimately included 166 patients with breast cancer, of whom 58 were assigned to the ALNM group. Multivariate logistic regression analysis revealed that maximum lesion diameter (odds ratio [OR]=2.265; 95% confidence interval [CI]: 1.478, 3.471), posterior echo attenuation (OR=4.430; 95%CI: 1.683, 11.658), enhancement degree (OR=9.100; 95%CI: 1.420, 76.160), enlarged enhancement range (OR=4.138; 95%CI: 1.127, 15.190), and systemic immune inflammation index (OR=1.003; 95%CI: 1.000, 1.005) were independent factors predicting ALNM (P＜0.05). The area under the ROC curve of multimodal ultrasound features combined with immune-inflammatory markers was 0.821 (95%CI: 0.754, 0.876), yielding an accuracy of 79.52%, sensitivity of 56.90%, and specificity of 91.67%. The DeLong test demonstrated that the combined diagnostic approach significantly outperformed individual features in diagnostic value (P＜0.001).

Conclusion

The combination of multimodal ultrasound features and immune-inflammatory markers has high clinical value for early prediction of ALNM in breast cancer.

Key words: Brest cancer, Axillary lymph node metastasis, Multimodal ultrasound, Immune-inflammatory markers

Chenrui Pan, Bingjie Yang, Huiming Shen, Yingyan Wang, Jiahao Han, Jia Li. Value of multimodal ultrasound combined with immune-inflammatory markers in predicting axillary lymph node metastasis of breast cancer[J]. Chinese Journal of Medical Ultrasound (Electronic Edition), 2025, 22(10): 969-975.

/ / Recommend

Add to citation manager EndNote|Ris|BibTeX

URL: https://chaosheng.cma-cmc.com.cn/EN/10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2025.10.010

https://chaosheng.cma-cmc.com.cn/EN/Y2025/V22/I10/969

Figures/Tables 4

参数	ALNM组（n=58）	NALNM组（n=108）	统计值	P值
年龄（岁， $x ¯$ ±s）	57.78±11.43	55.94±11.07	t=1.005	0.316
绝经状态[例（%）]			χ²=0.007	0.934
绝经	41（70.7）	77（71.3）
未绝经	17（29.3）	31（28.7）
肿瘤家族史[例（%）]			χ²=0.780	0.377
无	52（89.7）	101（93.5）
有	6（10.3）	7（6.5）
ER[例（%）]			χ²=1.311	0.252
阳性	48（82.8）	81（75.0）
阴性	10（17.2）	27（25.0）
PR[例（%）]			χ²=0.264	0.607
阳性	43（74.1）	76（70.4）
阴性	15（25.9）	32（29.6）
HER-2[例（%）]			χ²=0.566	0.452
阳性	13（22.4）	30（27.8）
阴性	45（77.6）	78（72.2）
病灶最大径[cm，M（Q₁，Q₃）]	2.26（1.79，3.11）	1.71（1.20，2.39）	U=3.024	＜0.001
病灶位置[例（%）]			χ²=0.208	0.649
左	29（50.0）	58（53.7）
右	29（50.0）	50（46.3）
形态[例（%）]			-	0.080
规则	1（1.7）	9（8.3）
不规则	57（98.3）	99（91.7）
方位[例（%）]			χ²=0.000	0.986
平行位	50（86.2）	93（86.1）
非平行位	8（13.8）	15（13.9）
内部回声[例（%）]			-	0.229
低回声	57（98.3）	102（94.4）
混合回声	1（1.7）	6（5.6）
边界[例（%）]			-	0.048
光整	2（3.4）	14（13.0）
模糊	56（96.6）	94（87.0）
钙化[例（%）]			χ²=1.594	0.207
有	29（50.0）	43（39.8）
无	29（50.0）	65（60.2）
后方回声衰减[例（%）]			χ²=12.760	＜0.001
有	18（31.0）	10（9.3）
无	40（69.0）	98（90.7）
Alder分级[例（%）]			χ²=7.396	0.007
0/Ⅰ级	8（13.8）	36（33.3）
Ⅱ/Ⅲ级	50（86.2）	72（66.7）
弹性评分[例（%）]			χ²=7.760	0.005
1~3分	24（41.4）	69（63.9）
4~5分	34（58.6）	39（36.1）
增强后范围增大[例（%）]			χ²=10.286	0.001
有	53（91.4）	75（69.4）
无	5（8.6）	33（30.6）
灌注缺损[例（%）]			χ²=0.027	0.869
有	7（12.1）	14（13.0）
无	51（87.9）	94（87.0）
增强程度[例（%）]			-	＜0.001
低/等增强	1（1.7）	24（22.2）
高增强	57（98.3）	84（77.8）
增强后边界[例（%）]			-	0.673
清晰	1（1.7）	3（2.8）
模糊	57（98.3）	105（97.2）
穿支血管[例（%）]			χ²=5.197	0.023
有	57（98.3）	95（88.0）
无	1（1.7）	13（12.0）
免疫炎症指标
SII [M（Q₁，Q₃）]	388.15（306.31，571.14）	346.28（257.70，439.22）	U=2.544	0.011
SIRI（ $x ¯$ ±s）	0.82±0.64	0.68±0.42	t=1.676	0.096
PIV [M（Q₁，Q₃）]	137.06（104.62，229.18）	125.60（71.12，181.00）	U=1.978	0.048

参数	ALNM组（n=58）	NALNM组（n=108）	统计值	P值
年龄（岁， $x ¯$ ±s）	57.78±11.43	55.94±11.07	t=1.005	0.316
绝经状态[例（%）]			χ²=0.007	0.934
绝经	41（70.7）	77（71.3）
未绝经	17（29.3）	31（28.7）
肿瘤家族史[例（%）]			χ²=0.780	0.377
无	52（89.7）	101（93.5）
有	6（10.3）	7（6.5）
ER[例（%）]			χ²=1.311	0.252
阳性	48（82.8）	81（75.0）
阴性	10（17.2）	27（25.0）
PR[例（%）]			χ²=0.264	0.607
阳性	43（74.1）	76（70.4）
阴性	15（25.9）	32（29.6）
HER-2[例（%）]			χ²=0.566	0.452
阳性	13（22.4）	30（27.8）
阴性	45（77.6）	78（72.2）
病灶最大径[cm，M（Q₁，Q₃）]	2.26（1.79，3.11）	1.71（1.20，2.39）	U=3.024	＜0.001
病灶位置[例（%）]			χ²=0.208	0.649
左	29（50.0）	58（53.7）
右	29（50.0）	50（46.3）
形态[例（%）]			-	0.080
规则	1（1.7）	9（8.3）
不规则	57（98.3）	99（91.7）
方位[例（%）]			χ²=0.000	0.986
平行位	50（86.2）	93（86.1）
非平行位	8（13.8）	15（13.9）
内部回声[例（%）]			-	0.229
低回声	57（98.3）	102（94.4）
混合回声	1（1.7）	6（5.6）
边界[例（%）]			-	0.048
光整	2（3.4）	14（13.0）
模糊	56（96.6）	94（87.0）
钙化[例（%）]			χ²=1.594	0.207
有	29（50.0）	43（39.8）
无	29（50.0）	65（60.2）
后方回声衰减[例（%）]			χ²=12.760	＜0.001
有	18（31.0）	10（9.3）
无	40（69.0）	98（90.7）
Alder分级[例（%）]			χ²=7.396	0.007
0/Ⅰ级	8（13.8）	36（33.3）
Ⅱ/Ⅲ级	50（86.2）	72（66.7）
弹性评分[例（%）]			χ²=7.760	0.005
1~3分	24（41.4）	69（63.9）
4~5分	34（58.6）	39（36.1）
增强后范围增大[例（%）]			χ²=10.286	0.001
有	53（91.4）	75（69.4）
无	5（8.6）	33（30.6）
灌注缺损[例（%）]			χ²=0.027	0.869
有	7（12.1）	14（13.0）
无	51（87.9）	94（87.0）
增强程度[例（%）]			-	＜0.001
低/等增强	1（1.7）	24（22.2）
高增强	57（98.3）	84（77.8）
增强后边界[例（%）]			-	0.673
清晰	1（1.7）	3（2.8）
模糊	57（98.3）	105（97.2）
穿支血管[例（%）]			χ²=5.197	0.023
有	57（98.3）	95（88.0）
无	1（1.7）	13（12.0）
免疫炎症指标
SII [M（Q₁，Q₃）]	388.15（306.31，571.14）	346.28（257.70，439.22）	U=2.544	0.011
SIRI（ $x ¯$ ±s）	0.82±0.64	0.68±0.42	t=1.676	0.096
PIV [M（Q₁，Q₃）]	137.06（104.62，229.18）	125.60（71.12，181.00）	U=1.978	0.048

因素	参照组	比较组	β值	SE	Wald χ²	OR值（95%CI）	P值
病灶最大径			0.818	0.218	14.101	2.265（1.478，3.471）	＜0.001
后方回声衰减	否	是	1.488	0.494	9.089	4.430（1.683，11.658）	0.003
增强程度	否	是	2.208	1.084	4.150	9.100（1.420，76.160）	0.042
增强后范围增大	否	是	1.420	0.663	4.583	4.138（1.127，15.190）	0.032
SII			0.003	0.001	5.800	1.003（1.000，1.005）	0.016

References 24

1	Bray F, Laversanne M, Sung H, et al. Global cancer statistics 2022: GLOBOCAN estimates of incidence and mortality worldwide for 36 cancers in 185 countries[J]. CA Cancer J Clin, 2024, 74(3): 229-263.
2	Chen X, Yang Z, Huang R, et al. Development and validation of a point-based scoring system for predicting axillary lymph node metastasis and disease outcome in breast cancer using clinicopathological and multiparametric MRI features[J]. Cancer Imaging, 2023, 23(1): 54.
3	Jiang M, Li CL, Luo XM, et al. Radiomics model based on shear-wave elastography in the assessment of axillary lymph node status in early-stage breast cancer[J]. Eur Radiol, 2021, 32(4): 2313-2325.
4	Graziano V, Grassadonia A, Iezzi L, et al. Combination of peripheral neutrophil-to-lymphocyte ratio and platelet-to-lymphocyte ratio is predictive of pathological complete response after neoadjuvant chemotherapy in breast cancer patients[J]. Breast, 2019, 44: 33-38.
5	Zhang Y, Wu J, Chen W, Liang X. Pretreatment System Inflammation Response Index (SIRI) is a valuable marker for evaluating the efficacy of neoadjuvant therapy in breast cancer patients[J]. Int J Gen Med, 2024, 17: 4359-4368.
6	Song Y, Liu J, Jin C, et al. Value of contrast-enhanced ultrasound combined with immune-inflammatory markers in predicting axillary lymph node metastasis of breast cancer[J]. Acad Radiol, 2024, 31(9): 3535-3545.
7	高兰, 詹韵韵, 王佳佳, 等. 多模态超声联合炎性细胞比值预测乳腺癌新辅助化疗疗效的应用价值[J]. 中华超声影像学杂志, 2024, 33(11): 983-991.
8	高曼丽, 蔡芹芹, 包迪, 等. 乳腺癌二维超声、彩色多普勒血流显像、剪切波弹性成像、造影参数联合评估与病理对照[J]. 分子影像学杂志, 2021, 44(6): 1002-1006.
9	Itoh A, Ueno E, Tohno E, et al. Breast disease: clinical application of US elastography for diagnosis[J]. Radiology, 2006, 239(2): 341-350.
10	Gradishar WJ, Anderson BO, Balassanian R, et al. NCCN guidelines insights: breast cancer, version 1.2017[J]. J Natl Compr Canc Netw, 2017, 15(4): 433-451.
11	Wang H, Yu J, Shen W, et al. The ratio of lymphocyte/red blood cells and platelets/lymphocytes are predictive biomarkers for lymph node metastasis in patients with breast cancer[J]. Cancer Biomark, 2023, 38(4): 595-602.
12	Morkavuk ŞB, Kocaöz S, Korukluoğlu B. Diagnostic value of platelet/lymphocyte ratio (PLR) for predicting sentinel axillary lymph node positivity in early-stage breast cancer compared with ultrasonography[J]. Int J Clin Pract, 2021, 75(12): e14939.
13	Du LW, Liu HL, Gong HY, et al. Adding contrast-enhanced ultrasound markers to conventional axillary ultrasound improves specificity for predicting axillary lymph node metastasis in patients with breast cancer[J]. Br J Radiol, 2021, 94(1118): 20200874.
14	张小燕, 沈皓. 高频彩超与超声弹性成像联合诊断早期浸润性乳腺癌腋窝淋巴结转移的效果[J]. 交通医学, 2024, 38(2): 155-157.
15	Liu D, Lan Y, Zhang L, et al. Nomograms for predicting axillary lymph node status reconciled with preoperative breast ultrasound images[J]. Front Oncol, 2021, 11: 567648.
16	Bai X, Wang Y, Song R, et al. Ultrasound and clinicopathological characteristics of breast cancer for predicting axillary lymph node metastasis[J]. Clin Hemorheol Microcirc, 2023, 85(2): 147-162.
17	Hu W, Liu L, Zhao T, et al. Analysis of ultrasound features for breast cancers with different risk categories and evaluation of a new predicting method[J]. J Clin Ultrasound, 2025, 53(4): 761-777.
18	周婉, 施静, 周锋盛, 等. 超声造影联合临床指标预测乳腺癌患者腋窝淋巴结转移的效能[J]. 中国超声医学杂志, 2024, 40(12): 1349-1353.
19	Xiong J, Zuo W, Wu Y, et al. Ultrasonography and clinicopathological features of breast cancer in predicting axillary lymph node metastases[J]. BMC Cancer, 2022, 22(1): 1155.
20	Pang W, Wang Y, Zhu Y, et al. Predictive value for axillary lymph node metastases in early breast cancer: Based on contrast-enhanced ultrasound characteristics of the primary lesion and sentinel lymph node[J]. Clin Hemorheol Microcirc, 2024, 86(3): 357-367.
21	赵燕, 邹磊, 陈敬玉, 等. 超声造影参数、SII及NLR水平对前列腺癌根治术预后评估的价值[J]. 中国医师杂志, 2024, 26(12): 1830-1834.
22	Tong L, Wang S, Zhang R, et al. High Levels of SII and PIV are the risk factors of axillary lymph node metastases in breast cancer: a retrospective study[J]. Int J Gen Med, 2023, 16: 2211-2218.
23	Şahin AB, Cubukcu E, Ocak B, et al. Low pan-immune-inflammation-value predicts better chemotherapy response and survival in breast cancer patients treated with neoadjuvant chemotherapy[J]. Sci Rep, 2021, 11(1): 14662.
24	Xiong N, Han W, Yu Z. ABO blood type and pretreatment systemic inflammatory response index associated with lymph node metastasis in patients with breast cancer[J]. Int J Gen Med, 2024, 17: 4823-4833.

[1]	Siqi Gao, Bowen Zhang, Tian'an Jiang. Multimodal sonographic features predicting imaging remission and acute exacerbation of IgG4-related pancreatitis following steroid treatment [J]. Chinese Journal of Medical Ultrasound (Electronic Edition), 2025, 22(07): 592-599.
[2]	Qin-qin ZHANG, Jun TANG, Chao-xue QIU, Ping FAN, Yu-zhen HUANG, Le-ping FENG, Ming-tian YANG. Risk factor analysis of axillary lymph node metastasis in patients with breast ductal carcinoma in situ with microinvasion [J]. Chinese Journal of Breast Disease(Electronic Edition), 2012, 06(05): 515-520.
[3]	Feng WANG, Su-yun SONG, Rui ZHANG. Analysis of related factors of axillary lymph node metastasis in breast invasive ductal carcinoma [J]. Chinese Journal of Breast Disease(Electronic Edition), 2011, 05(04): 434-445.
[4]	Yunyue Wang, Litao Ruan. Analysis of factors causing false negative of ultrasound diagnosis of axillary lymph node metastasis in breast cancer [J]. Chinese Archives of General Surgery(Electronic Edition), 2020, 14(05): 376-379.
[5]	Xin Zhao, Haochang Li, Xingtong Wei. Progress and innovations in multimodal ultrasound imaging for non-mass-like breast lesions [J]. Chinese Journal of Clinicians(Electronic Edition), 2024, 18(04): 407-410.
[6]	Fangyuan Chang, Zifu Zhao, Chunmei Qiao, Qi Chen, Zhixin Shang, Xiaolei Wang. Application of multimodal ultrasound technology in brucellosis [J]. Chinese Journal of Clinicians(Electronic Edition), 2024, 18(03): 319-322.
[7]	Exian Mou, Zhuoxuan Li, Hao Dong, Miao Yu, Juan Ji, Jia Xu, Hao Wang, Shiwei Liu. Predictive factors for axillary pathological complete response in initially node-positive breast cancer patients treated with neoadjuvant therapy [J]. Chinese Journal of Clinicians(Electronic Edition), 2023, 17(10): 1027-1032.
[8]	Chao Jiang, Xudong Xia, Gongxia Wang, Xiangyu He, Haibin Wang, Yuan Li. Diagnostic value of magnetic resonance DWI and ADC in breast ductal carcinoma in situ with axillary lymph node metastasis [J]. Chinese Journal of Interventional Radiology(Electronic Edition), 2024, 12(03): 234-243.

Please choose a citation manager

Content to export