Assessment of carotid plaque vulnerability based on contrast enhanced ultrasound and construction of a stroke risk prediction model

doi:10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2025.11.011

Abstract

Abstract:

Objective

To evaluate the clinical value of intraplaque contrast agent diffusion direction and intraplaque neovascularization (IPN) grading on contrast-enhanced ultrasound (CEUS) in assessing carotid plaque vulnerability and predicting the risk of symptomatic stroke, and to construct a multiparametric predictive model to improve the identification of high-risk individuals.

Methods

A total of 84 patients who underwent carotid endarterectomy (CEA) at Suzhou Municipal Hospital between January 2023 and December 2024 were prospectively enrolled. According to the occurrence of symptomatic stroke events or not, the patients were divided into a symptomatic stroke group (n=48) and an asymptomatic group (n=36). Preoperative conventional ultrasound and CEUS were performed to assess plaque morphology, contrast agent diffusion direction, and IPN grade. Postoperative pathological specimens were collected to evaluate microvessel density (MVD) and the proportion of immature microvessels (MVR). Spearman rank correlation analysis was used to evaluate the correlation between CEUS features and pathological characteristics. Multivariate logistic regression was used to identify independent risk factors for symptomatic stroke, and receiver operating characteristic (ROC) curves were plotted to assess the discriminative performance of different predictive models.

Results

IPN grade was significantly positively correlated with both MVD (r=0.782, P＜0.001) and MVR (r=0.508, P＜0.001). Plaques showing an "inside-out" contrast agent diffusion pattern exhibited significantly higher incidences of fibrous cap rupture and intraplaque hemorrhage compared with non-inside-out diffusion plaques (87.50% vs 55.56% and 87.50% vs 66.67%, respectively; P＜0.05). Logistic regression revealed that IPN grade 3 (odds ratio [OR]= 4.36, 95% confidence interval [CI]: 1.50-12.67, P＜0.01) and "inside-out" diffusion pattern (OR=3.88, 95%CI: 1.43-10.57, P＜0.01) were independent risk factors for symptomatic stroke events. The area under the ROC curve (AUC) of the combined predictive model was 0.806, which was higher than that of either IPN grade 3 (AUC=0.751) or "inside-out" diffusion pattern alone (AUC=0.673).

Conclusion

CEUS-based assessment of contrast agent diffusion direction and IPN grading can effectively reflect carotid plaque vulnerability and demonstrates an appreciated ability to predict the risk of symptomatic stroke. The multiparametric model based on these two indicators shows good discriminative performance in preoperative risk assessment and screening of high-risk stroke populations, indicating potential clinical applicability.

Key words: Carotid plaque, Contrast enhanced ultrasound, Intraplaque neovascularization, Vulnerability, Stroke

Junjie Cao, Zhichao Yao, Yuqi Zeng, Jin Zheng, Yimin E, Ziyi Tan, Dayong Zhou, Lili Zhang. Assessment of carotid plaque vulnerability based on contrast enhanced ultrasound and construction of a stroke risk prediction model[J]. Chinese Journal of Medical Ultrasound (Electronic Edition), 2025, 22(11): 1071-1079.

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Figures/Tables 8

基线资料	症状性卒中组（n=48）	无症状性卒中组（n=36）	统计值	P值
年龄（岁， $x ¯$ ±s）	70.35±5.78	67.83±7.14	t=1.788	0.077
男性[例（%）]	35（72.92）	24（66.67）	χ²=0.384	0.535
体质量指数（kg/m²， $x ¯$ ±s）	23.41±2.63	23.98±3.20	t=-0.898	0.372
收缩压（mmHg， $x ¯$ ±s）	122.73±14.64	122.25±15.77	t=0.144	0.886
舒张压（mmHg， $x ¯$ ±s）	79.67±15.14	77.58±14.01	t=0.644	0.521
脉压差（mmHg， $x ¯$ ±s）	42.96±20.93	44.67±19.72	t=-0.379	0.705
空腹血糖（mmol/L， $x ¯$ ±s）	6.20±1.24	6.26±0.76	t=-0.235	0.773
高密度脂蛋白（mmol/L， $x ¯$ ±s）	1.04±0.17	1.05±0.25	t=-0.223	0.815
低密度脂蛋白（mmol/L， $x ¯$ ±s）	2.22±0.78	2.28±0.83	t=-0.314	0.754
总胆固醇（mmol/L， $x ¯$ ±s）	3.41±0.83	3.24±0.71	t=0.976	0.332
甘油三酯（mmol/L， $x ¯$ ±s）	1.40±0.73	1.21±0.36	t=1.410	0.128
白细胞（×10⁹/L， $x ¯$ ±s）	6.19±1.91	6.43±2.10	t=-0.540	0.591
红细胞（×10⁹/L， $x ¯$ ±s）	3.78±0.74	3.52±0.69	t=1.612	0.111
血小板（×10⁹/L， $x ¯$ ±s）	161.10±41.47	167.89±43.30	t=-0.728	0.469
血红蛋白（g/L， $x ¯$ ±s）	120.65±20.23	117.75±23.41	t=0.607	0.546
谷丙转氨酶（U/L， $x ¯$ ±s）	23.88±11.70	21.36±8.15	t=1.103	0.273
谷草转氨酶（U/L， $x ¯$ ±s）	18.67±7.26	20.44±6.79	t=-1.142	0.257
血肌酐（mmol/L， $x ¯$ ±s）	79.55±22.57	82.20±28.41	t=-0.476	0.635
血尿素氮（mmol/L， $x ¯$ ±s）	6.92±2.17	7.19±2.14	t=-0.547	0.586
吸烟史[例（%）]	29（60.42）	18（50.00）	χ²=0.906	0.341
饮酒史[例（%）]	28（58.33）	19（52.78）	χ²=0.258	0.612
冠心病史[例（%）]	14（29.17）	15（41.67）	χ²=1.422	0.233
他汀类药物治疗[例（%）]	15（31.25）	8（22.22）	χ²=0.843	0.358
抗栓药物治疗[例（%）]	7（14.58）	6（16.67）	χ²=0.068	0.794

基线资料	症状性卒中组（n=48）	无症状性卒中组（n=36）	统计值	P值
年龄（岁， $x ¯$ ±s）	70.35±5.78	67.83±7.14	t=1.788	0.077
男性[例（%）]	35（72.92）	24（66.67）	χ²=0.384	0.535
体质量指数（kg/m²， $x ¯$ ±s）	23.41±2.63	23.98±3.20	t=-0.898	0.372
收缩压（mmHg， $x ¯$ ±s）	122.73±14.64	122.25±15.77	t=0.144	0.886
舒张压（mmHg， $x ¯$ ±s）	79.67±15.14	77.58±14.01	t=0.644	0.521
脉压差（mmHg， $x ¯$ ±s）	42.96±20.93	44.67±19.72	t=-0.379	0.705
空腹血糖（mmol/L， $x ¯$ ±s）	6.20±1.24	6.26±0.76	t=-0.235	0.773
高密度脂蛋白（mmol/L， $x ¯$ ±s）	1.04±0.17	1.05±0.25	t=-0.223	0.815
低密度脂蛋白（mmol/L， $x ¯$ ±s）	2.22±0.78	2.28±0.83	t=-0.314	0.754
总胆固醇（mmol/L， $x ¯$ ±s）	3.41±0.83	3.24±0.71	t=0.976	0.332
甘油三酯（mmol/L， $x ¯$ ±s）	1.40±0.73	1.21±0.36	t=1.410	0.128
白细胞（×10⁹/L， $x ¯$ ±s）	6.19±1.91	6.43±2.10	t=-0.540	0.591
红细胞（×10⁹/L， $x ¯$ ±s）	3.78±0.74	3.52±0.69	t=1.612	0.111
血小板（×10⁹/L， $x ¯$ ±s）	161.10±41.47	167.89±43.30	t=-0.728	0.469
血红蛋白（g/L， $x ¯$ ±s）	120.65±20.23	117.75±23.41	t=0.607	0.546
谷丙转氨酶（U/L， $x ¯$ ±s）	23.88±11.70	21.36±8.15	t=1.103	0.273
谷草转氨酶（U/L， $x ¯$ ±s）	18.67±7.26	20.44±6.79	t=-1.142	0.257
血肌酐（mmol/L， $x ¯$ ±s）	79.55±22.57	82.20±28.41	t=-0.476	0.635
血尿素氮（mmol/L， $x ¯$ ±s）	6.92±2.17	7.19±2.14	t=-0.547	0.586
吸烟史[例（%）]	29（60.42）	18（50.00）	χ²=0.906	0.341
饮酒史[例（%）]	28（58.33）	19（52.78）	χ²=0.258	0.612
冠心病史[例（%）]	14（29.17）	15（41.67）	χ²=1.422	0.233
他汀类药物治疗[例（%）]	15（31.25）	8（22.22）	χ²=0.843	0.358
抗栓药物治疗[例（%）]	7（14.58）	6（16.67）	χ²=0.068	0.794

超声特征	症状性卒中组（n=48）	无症状性卒中组（n=36）	χ²值	P值
常规超声
形态不规则	31（64.58）	24（66.67）	0.039	0.842
溃疡	27（56.25）	21（58.33）	0.036	0.849
纤维帽破裂	28（58.33）	15（41.67）	2.287	0.130
脂质核心	25（52.08）	18（50.00）	0.036	0.850
血栓	7（14.58）	5（13.89）	0.008	0.928
狭窄程度
50%~69%	10（20.83）	0（0）	-	-
≥70%	38（79.17）	36（100）	0.232	0.630
Gray-Weale分型
Ⅰ	3（6.25）	0（0）	-	-
Ⅱ	30（62.50）	23（63.89）	0.021	0.896
Ⅲ	6（12.50）	8（22.22）	1.392	0.237
Ⅳ	4（8.33）	3（8.33）	0.002	1.000
Ⅴ	5（10.42）	2（5.56）	0.637	0.425
超声造影
造影剂扩散方向内向外	34（70.83）	14（38.89）	8.572	0.003
半定量视觉评分
0	1（2.08）	2（5.56）	0.722	0.396
1	5（10.42）	6（16.67）	0.709	0.401
2	10（20.83）	14（38.89）	3.286	0.070
3	32（66.67）	14（38.89）	6.421	0.011

超声造影特征	例数	病理学特征
超声造影特征	例数	薄/破裂纤维帽	斑块内出血	富脂质核心	钙化	溃疡	炎症	微血管密度（n/mm², $x ¯$ ±s）	微血管比率（%， $x ¯$ ±s）
造影剂扩散方向
内向外	48	42（87.50）	42（87.50）	26（54.17）	27（56.25）	22（45.83）	19（39.58）	3.19±1.14	20.69±4.94
非内向外	36	20（55.56）	24（66.67）	19（52.78）	23（63.89）	18（50.00）	15（41.67）	2.94±1.09	21.94±4.92
统计值		χ²=10.529	χ²=5.333	χ²=0.021	χ²=0.485	χ²=0.144	χ²= 0.041	t=0.991	t=−1.139
P值		0.001	0.021	0.899	0.480	0.705	0.847	0.329	0.256
半定量视觉评分
1	11	7（63.64）	5（45.45）	5（45.45）	8（72.73）	4（36.36）	4（36.36）	2.27±1.01	16.36±4.63
2	24	16（66.67）	17（70.83）	12（50.00）	12（50.00）	10（41.67）	9（37.50）	2.33±0.76	19.63±2.39
3	46	36（78.26）	42（91.30）	27（58.70）	28（60.87）	25（54.35）	19（41.30）	3.72±0.93	24.02±4.32
统计值		χ²=1.690	χ²=10.601	χ²=0.678	χ²=0.966	χ²=1.102	χ²=0.458	F=14.822	F=18.973
P值		0.430	0.005	0.707	0.615	0.577	0.793	＜0.001	＜0.001

超声造影特征	例数	病理学特征
超声造影特征	例数	薄/破裂纤维帽	斑块内出血	富脂质核心	钙化	溃疡	炎症	微血管密度（n/mm², $x ¯$ ±s）	微血管比率（%， $x ¯$ ±s）
造影剂扩散方向
内向外	48	42（87.50）	42（87.50）	26（54.17）	27（56.25）	22（45.83）	19（39.58）	3.19±1.14	20.69±4.94
非内向外	36	20（55.56）	24（66.67）	19（52.78）	23（63.89）	18（50.00）	15（41.67）	2.94±1.09	21.94±4.92
统计值		χ²=10.529	χ²=5.333	χ²=0.021	χ²=0.485	χ²=0.144	χ²= 0.041	t=0.991	t=−1.139
P值		0.001	0.021	0.899	0.480	0.705	0.847	0.329	0.256
半定量视觉评分
1	11	7（63.64）	5（45.45）	5（45.45）	8（72.73）	4（36.36）	4（36.36）	2.27±1.01	16.36±4.63
2	24	16（66.67）	17（70.83）	12（50.00）	12（50.00）	10（41.67）	9（37.50）	2.33±0.76	19.63±2.39
3	46	36（78.26）	42（91.30）	27（58.70）	28（60.87）	25（54.35）	19（41.30）	3.72±0.93	24.02±4.32
统计值		χ²=1.690	χ²=10.601	χ²=0.678	χ²=0.966	χ²=1.102	χ²=0.458	F=14.822	F=18.973
P值		0.430	0.005	0.707	0.615	0.577	0.793	＜0.001	＜0.001

因素	参照组	比较组	β值	SE	Wald χ²值	P值	OR值	95%CI
IPN半定量评分	0~2分	3分	1.472	0.544	7.318	0.007	4.36	1.50~12.67
造影剂扩散方向	非内向外	内向外	1.356	0.511	7.043	0.008	3.88	1.43~10.57

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