肝细胞腺瘤与肝细胞癌超声造影特征对比

doi:10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2022.11.011

目的

对比分析肝细胞腺瘤（HCA）与肝细胞癌（HCC）的超声造影特征差异。

方法

回顾性分析2014年3月至2019年5月在复旦大学附属中山医院超声科行肝超声造影检查并经病理证实为HCA的30例（共30个病灶）及HCC的56例（共56个病灶）患者的超声造影资料，超声造影动脉期增强方式、包膜下增强血管影、门脉期及延迟期减退变化等方面的差异比较使用χ²检验或Fisher确切概率法。采用诊断四格表评价超声造影征象诊断HCA和HCC的效能。

结果

HCA和HCC在动脉期均呈高增强，且主要表现为整体增强（86.7% vs 94.6%），两者在动脉期增强方式和达峰时均匀性方面比较，差异均无统计学意义（P均＞0.05）。动脉期分别有43.3%（13/30）的HCA和8.9%（5/56）的HCC病灶见包膜下增强血管影（χ²=11.971，P=0.001）。在门脉期，HCA呈高增强或等增强的比例高于HCC（13.4%/0 vs 43.3%/17.9%），差异具有统计学意义（χ²=15.605，P＜0.001）。延迟期HCC呈低增强的比例高于HCA（92.9% vs 56.7%），差异具有统计学意义（χ²=16.184，P＜0.001）。以超声造影“动脉期高增强、门脉期及延迟期低增强”为依据诊断HCC，其敏感度、特异度、准确性分别为92.9%、80.0%、88.4%；以“动脉期高增强、门脉期及延迟期高增强或等增强”或“包膜下增强血管影”任何一种征象为依据诊断HCA，其敏感度、特异度、准确性分别为77.4%、89.1%、84.9%。

结论

HCA与HCC在超声造影动脉期包膜下增强血管影、门脉期及延迟期增强表现方面有差异，有助于两者的鉴别。

关键词: 肝细胞腺瘤, 肝细胞癌, 超声造影, 包膜下增强血管影

Objective

To compare the contrast-enhanced ultrasound (CEUS) features between hepatocellular adenoma (HCA) and hepatocellular carcinoma (HCC).

Methods

From March 2014 to May 2019, 30 HCA patients with 30 lesions and 56 HCC patients with 56 lesions that were detected by CEUS examination and then confirmed pathologically at the Department of Ultrasound of Zhongshan Hospital, Fudan University were retrospectively analyzed. The differences in enhancement pattern in the arterial phase, subcapsular vessel hyperenhancement, and washout in the portal venous and delayed phases were compared by the Chi-square test or Fisher exact test. The efficacy of CEUS features in the diagnosis of HCA and HCC was evaluated by the four-grid diagnostic table method.

Results

All HCA and HCC lesions showed hyperenhancement in the arterial phase, and both types of lesions mainly manifested as diffuse filling pattern (86.7% vs 94.6%), with no statistically significant difference in enhancement pattern (P=0.417) or homogeneity at the peak time (P=0.483). Subcapsular vessel hyperenhancement was observed in 43.3% (13/30) of HCA and 8.9% (5/56) of HCC lesions (χ²=11.971, P=0.001). In the portal venous phase, HCA more often showed hyper-or iso-enhancement than HCC (13.4%/0 vs 43.3%/17.9%), and the difference was statistically significant (χ²=15.605, P<0.001). In the delayed phase, HCC more frequently exhibited hypo-enhancement than HCA (92.9% vs 56.7%, χ²=16.184, P<0.001). Based on "arterial hyper-enhancement and portal or delayed washout" on CEUS, the sensitivity, specificity, and accuracy for diagnosis of HCC were 92.9%, 80.0%, and 88.4%, respectively. Based on either "arterial hyper-enhancement and sustained portal or delayed hyper- or iso-enhancement" or "subcapsular vessel hyperenhancement", the sensitivity, specificity, and accuracy for diagnosis of HCA were 77.4%, 89.1%, and 84.9%, respectively.

Conclusion

CEUS features of subcapsular vessel hyperenhancement in the arterial phase and enhancement pattern in the portal venous and delayed phases are different between HCA and HCC, which are helpful to distinguish HCA from HCC.

Key words: Hepatocellular adenoma, Hepatocellular carcinoma, Contrast-enhanced ultrasound, Subcapsular vessel hyperenhancement

表1 HCA与HCC患者的临床病历资料比较

组别	例数	性别		体质量指数［kg/m²，M（Q_R）］	激素类药物服用史（例）		甲胎蛋白（ng/ml，例）		乙肝表面抗原（例）		肝细胞脂肪变性（例）		肝纤维化分级（例）
组别	例数	男	女	体质量指数［kg/m²，M（Q_R）］	有	无	≥20	＜20	阳性	阴性	有	无	S_0-2	S_3-4
HCA	30	20	10	22.7（21.3~26.9）	3	27	0	30	4	26	8	22	27	3
HCC	56	45	11	22.4（21.1~27.3）	4	52	41	15	47	9	17	39	18	38
统计值		χ²=1.984		U=1.337	χ²=0.213		χ²=41.976		χ²=37.467		χ²=0.129		χ²=26.214
P值		0.159		0.079	0.644		＜0.001		＜0.001		0.719		＜0.001

表1 HCA与HCC患者的临床病历资料比较

组别	例数	性别		体质量指数［kg/m²，M（Q_R）］	激素类药物服用史（例）		甲胎蛋白（ng/ml，例）		乙肝表面抗原（例）		肝细胞脂肪变性（例）		肝纤维化分级（例）
组别	例数	男	女	体质量指数［kg/m²，M（Q_R）］	有	无	≥20	＜20	阳性	阴性	有	无	S_0-2	S_3-4
HCA	30	20	10	22.7（21.3~26.9）	3	27	0	30	4	26	8	22	27	3
HCC	56	45	11	22.4（21.1~27.3）	4	52	41	15	47	9	17	39	18	38
统计值		χ²=1.984		U=1.337	χ²=0.213		χ²=41.976		χ²=37.467		χ²=0.129		χ²=26.214
P值		0.159		0.079	0.644		＜0.001		＜0.001		0.719		＜0.001

表2 HCA与HCC的常规超声特征

特征	HCA（n=30）	HCC（n=56）	统计值	P值
病灶最大径（mm， $x ¯$ ±s）	34.90±12.06	31.82±24.79	t=1.377	0.309
病灶位置［个（%）］			χ²=0.672	0.715
右叶	23（76.7）	44（78.6）
左叶	7（23.3）	11（19.6）
尾状叶	0	1（1.8）
内部回声［个（%）］			χ²=1.991	0.618
高回声	3（10.0）	9（16.1）
等等回声	2（6.7）	1（1.8）
低回声	23（76.6）	41（73.2）
混合回声	2（6.7）	5（8.9）
均匀性［个（%）］			χ²=0.133	0.716
均匀	13（43.3）	22（39.3）
不均匀	17（56.7）	34（60.7）
内部无回声区［个（%）］			—	0.332
有	1（3.3）	5（8.9）
无	29（96.7）	51（91.1）
形态［个（%）］			χ²=1.366	0.243
规则	21（70.0）	32（57.1）
不规则	9（30.0）	24（42.9）
边界［个（%）］			χ²=1.838	0.175
清晰	24（80.0）	37（66.1）
不清晰	6（20.0）	19（33.9）
钙化［个（%）］			—	0.472
有	1（3.3）	4（7.1）
无	29（96.7）	52（92.9）
周边暗环［个（%）］			—	0.023
有	3（10.0）	18（32.1）
无	27（90.0）	38（67.9）
阻力指数［M（Q_R）］	0.54（0.47，0.66）	0.67（0.54，1.00）	Z=4.327	0.041

表2 HCA与HCC的常规超声特征

特征	HCA（n=30）	HCC（n=56）	统计值	P值
病灶最大径（mm， $x ¯$ ±s）	34.90±12.06	31.82±24.79	t=1.377	0.309
病灶位置［个（%）］			χ²=0.672	0.715
右叶	23（76.7）	44（78.6）
左叶	7（23.3）	11（19.6）
尾状叶	0	1（1.8）
内部回声［个（%）］			χ²=1.991	0.618
高回声	3（10.0）	9（16.1）
等等回声	2（6.7）	1（1.8）
低回声	23（76.6）	41（73.2）
混合回声	2（6.7）	5（8.9）
均匀性［个（%）］			χ²=0.133	0.716
均匀	13（43.3）	22（39.3）
不均匀	17（56.7）	34（60.7）
内部无回声区［个（%）］			—	0.332
有	1（3.3）	5（8.9）
无	29（96.7）	51（91.1）
形态［个（%）］			χ²=1.366	0.243
规则	21（70.0）	32（57.1）
不规则	9（30.0）	24（42.9）
边界［个（%）］			χ²=1.838	0.175
清晰	24（80.0）	37（66.1）
不清晰	6（20.0）	19（33.9）
钙化［个（%）］			—	0.472
有	1（3.3）	4（7.1）
无	29（96.7）	52（92.9）
周边暗环［个（%）］			—	0.023
有	3（10.0）	18（32.1）
无	27（90.0）	38（67.9）
阻力指数［M（Q_R）］	0.54（0.47，0.66）	0.67（0.54，1.00）	Z=4.327	0.041

表3 HCA与HCC病灶的超声造影特征［个（%）］

特征	HCA（n=30）	HCC（n=56）	χ²值	P值
动脉期增强程度
高增强	30（100）	56（100）	—	—
动脉期增强方式			2.103	0.417
向心性增强	3（10.0）	2（3.6）
离心性增强	1（3.3）	1（1.8）
整体增强	26（86.7）	53（94.6）
动脉期达峰时均匀性				0.483
均匀	28（93.3）	48（85.7）
不均匀	2（6.7）	8（14.3）
门脉期增强程度			15.605	＜0.001
高增强	4（13.4）	0（0）
等增强	13（43.3）	10（17.9）
低增强	13（43.3）	46（82.1）
延迟期增强程度			16.184	＜0.001
高增强	4（13.3）	0
等增强	9（30.0）	4（7.1）
低增强	17（56.7）	52（92.9）
包膜下增强血管影	13（43.3）	5（8.9）	11.971	0.001
始终不增强区	2（6.7）	7（12.5）		0.400

表3 HCA与HCC病灶的超声造影特征［个（%）］

特征	HCA（n=30）	HCC（n=56）	χ²值	P值
动脉期增强程度
高增强	30（100）	56（100）	—	—
动脉期增强方式			2.103	0.417
向心性增强	3（10.0）	2（3.6）
离心性增强	1（3.3）	1（1.8）
整体增强	26（86.7）	53（94.6）
动脉期达峰时均匀性				0.483
均匀	28（93.3）	48（85.7）
不均匀	2（6.7）	8（14.3）
门脉期增强程度			15.605	＜0.001
高增强	4（13.4）	0（0）
等增强	13（43.3）	10（17.9）
低增强	13（43.3）	46（82.1）
延迟期增强程度			16.184	＜0.001
高增强	4（13.3）	0
等增强	9（30.0）	4（7.1）
低增强	17（56.7）	52（92.9）
包膜下增强血管影	13（43.3）	5（8.9）	11.971	0.001
始终不增强区	2（6.7）	7（12.5）		0.400

图1 肝细胞腺瘤患者超声造影图像。图a：肝左叶见41 mm×37 mm稍高回声实质团块，边界清楚；图b：动脉期见病灶包膜下增强血管影（箭头所示）；图c：动脉期病灶达峰时呈不均匀高回声增强；图d：门脉期病灶呈等回声增强；图e：延迟期病灶呈稍低回声增强

图2 肝细胞癌患者超声造影图像。图a：肝右前叶见15 mm×16 mm低回声实质团块，内回声不均匀，边界清晰；图b：动脉期该病灶呈整体均匀增强；门脉期（图c）及延迟期（图d）病灶减退呈低回声增强

表4 超声造影诊断HCC的四格表

超声造影	病理		合计
超声造影	HCC	HCA	合计
HCC	52	6	58
HCA	4	24	28
合计	56	30	86

表4 超声造影诊断HCC的四格表

超声造影	病理		合计
超声造影	HCC	HCA	合计
HCC	52	6	58
HCA	4	24	28
合计	56	30	86

表5 超声造影诊断HCA的四格表

超声造影	病理		合计
超声造影	HCA	HCC	合计
HCA	23	6	29
HCC	7	50	57
合计	30	56	86

表5 超声造影诊断HCA的四格表

超声造影	病理		合计
超声造影	HCA	HCC	合计
HCA	23	6	29
HCC	7	50	57
合计	30	56	86

8	Wernecke K, Vassallo P, Bick U, et al. The distinction between benign and malignant liver tumors on sonography: value of a hypoechoic halo [J]. AJR Am J Roentgenol, 1992, 159(5): 1005-1009.
9	王燕, 王文平, 丁红, 等. 多普勒阻力指数在小肝癌定性诊断中的价值 [J]. 中国医学影像技术, 2003, 19(1): 63-66.
10	Dietrich CF, Tannapfel A, Jang HJ, et al. Ultrasound imaging of hepatocellular adenoma using the new histology classification [J]. Ultrasound Med Biol, 2019, 45(1): 1-10.
11	Wang W, Liu JY, Yang Z, et al. Hepatocellular adenoma: comparison between real-time contrast-enhanced ultrasound and dynamic computed tomography [J]. Springerplus, 2016, 5(1): 951.
12	Taimr P, Broker M, Dwarkasing RS, et al. A model-based prediction of the probability of hepatocellular adenoma and focal nodular hyperplasia based on characteristics on contrast-enhanced ultrasound [J]. Ultrasound Med Biol, 2017, 43(10): 2144-2150.
13	Dietrich CF, Tana C, Caraiani C, et al. Contrast enhanced ultrasound (CEUS) imaging of solid benign focal liver lesions [J]. Expert Rev Gastroenterol Hepatol, 2018, 12(5): 479-489.
14	Nault JC, Paradis V, Cherqui D, et al. Molecular classification of hepatocellular adenoma in clinical practice [J]. J Hepatol, 2017, 67(5): 1074-1083.
15	Dhingra S, Fiel MI. Update on the new classification of hepatic adenomas: clinical, molecular, and pathologic characteristics [J]. Arch Pathol Lab Med, 2014, 138(8): 1090-1097.
16	Kong WT, Wang WP, Huang BJ, et al. Contrast-enhanced ultrasound in combination with color Doppler ultrasound can improve the diagnostic performance of focal nodular hyperplasia and hepatocellular adenoma [J]. Ultrasound Med Biol, 2015, 41(4): 944-951.
17	Laumonier H, Cailliez H, Balabaud C, et al. Role of contrast-enhanced sonography in differentiation of subtypes of hepatocellular adenoma: correlation with MRI findings [J]. AJR Am J Roentgenol, 2012, 199(2): 341-348.
18	丁建民, 龙磊, 周洪雨, 等. 超声造影肝脏影像报告与数据系统对高危人群肝细胞癌的风险预测 [J]. 中华超声影像学杂志, 2020, 29(2): 138-139.
19	He MN, Lv K, Jiang YX, et al. Application of superb microvascular imaging in focal liver lesions [J]. World J Gastroenterol, 2017, 23(43): 7765-7775.
20	梁群兴, 覃丽虹, 吴彩平. 超声造影与彩色多普勒超声诊断原发性小肝癌的应用分析 [J]. 肿瘤影像学, 2015, 24(2): 119-122.
21	王鹏雁, 邵汇琳, 班新超, 等. 基于免疫组化的肝细胞腺瘤分型及临床病理学分析 [J]. 中华肝胆外科杂志, 2019, 25(7): 509-512.
1	Yan Q, Zhao XM, Deng LJ, et al. Human hepatocellular adenoma as a promising cell source for bioartificial liver systems [J]. Exp Ther Med, 2019, 18(2): 1357-1365.
2	European Association for the Study of the Liver (EASL). EASL Clinical Practice Guidelines on the management of benign liver tumours [J]. J Hepatol, 2016, 65(2): 386-398.
3	Dong Y, Zhu Z, Wang WP, et al. Ultrasound features of hepatocellular adenoma and the additional value of contrast-enhanced ultrasound [J]. Hepatobiliary Pancreat Dis Int, 2016, 15(1): 48-54.
4	Renzulli M, Clemente A, Tovoli F, et al. Hepatocellular adenoma: an unsolved diagnostic enigma [J]. World J Gastroenterol, 2019, 25(20): 2442-2449.
5	Jenssen C, Gilja OH, Serra AL, et al. European Federation of Societies for Ultrasound in Medicine and Biology (EFSUMB) policy document development strategy-clinical practice guidelines, position statements and technological reviews [J]. Ultrasound Int Open, 2019, 5(1): E2-E10.
6	Nault JC, Couchy G, Balabaud C, et al. Molecular classification of hepatocellular adenoma associates with risk factors, bleeding, and malignant transformation [J]. Gastroenterology, 2017, 152(4): 880-894
7	Yuan X, Yi F, Hou C, et al. Induced abortion, birth control methods, and breast cancer risk: a case-control study in china [J]. J Epidemiol, 2019, 29(5): 173-179.

[1]	王亚红, 蔡胜, 葛志通, 杨筱, 李建初. 颅骨骨膜窦的超声表现一例[J/OL]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2024, 21(11): 1089-1091.
[2]	汪洪斌, 张红霞, 何文, 杜丽娟, 程令刚, 张雨康, 张萌. 低级别阑尾黏液性肿瘤与阑尾黏液腺癌超声及超声造影特征分析[J/OL]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2024, 21(09): 865-871.
[3]	宋勇, 李东炫, 王翔, 李锐. 基于数据挖掘法分析3 种超声造影剂不良反应信号[J/OL]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2024, 21(09): 890-898.
[4]	史学兵, 谢迎东, 谢霓, 徐超丽, 杨斌, 孙帼. 声辐射力弹性成像对不可切除肝细胞癌门静脉癌栓患者放射治疗效果的评价[J/OL]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2024, 21(08): 778-784.
[5]	王博冉, 乔春梅, 李春歌, 王欣, 王晓磊. 超声造影评估类风湿关节炎亚临床滑膜炎疾病进展的价值[J/OL]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2024, 21(08): 802-808.
[6]	马晓菊, 梁潇, 段云友, 袁丽君, 赵萍. NB_AV脂质纳泡对ApoE ^-/-小鼠动脉粥样硬化病变的评估和干预[J/OL]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2024, 21(06): 608-616.
[7]	胡森焱, 徐冬, 方健, 谢冬冬, 王财庆. ICG荧光显影Laennec膜入路腹腔镜解剖性肝切除的临床研究[J/OL]. 中华普外科手术学杂志(电子版), 2024, 18(05): 513-516.
[8]	郑大雯, 王健东. 胆囊癌辅助诊断研究进展[J/OL]. 中华肝脏外科手术学电子杂志, 2024, 13(06): 769-773.
[9]	王子阳, 王宏宾, 刘晓旌. 血清标志物对甲胎蛋白阴性肝细胞癌诊断的研究进展[J/OL]. 中华临床医师杂志(电子版), 2024, 18(07): 677-681.
[10]	温绍敏, 王雅晳, 施依璐, 段莎莎, 云书荣, 张小杉. 靶向超声造影技术在动脉粥样硬化治疗中的应用进展[J/OL]. 中华临床医师杂志(电子版), 2024, 18(05): 496-499.
[11]	曹建辉, 冯斌, 黄伟伟, 张超. 超声造影在乳腺BI-RADS 4A类结节诊断及穿刺活检中的应用价值[J/OL]. 中华临床医师杂志(电子版), 2024, 18(04): 363-368.
[12]	赵欣, 李昊昌, 卫星彤. 多模态超声在非肿块型乳腺病变中的研究进展[J/OL]. 中华临床医师杂志(电子版), 2024, 18(04): 407-410.
[13]	黄宏山, 陈成彩. 经淋巴管超声造影在乳腺癌前哨淋巴结诊断中的研究进展[J/OL]. 中华临床医师杂志(电子版), 2024, 18(04): 411-414.
[14]	卫星彤, 李昊昌, 赵欣. 甲状腺木乃伊结节于多模态超声下的研究进展[J/OL]. 中华临床医师杂志(电子版), 2024, 18(04): 415-419.
[15]	史宛瑞, 崔立刚. 颈动脉一过性血管周围炎综合征的影像学诊断研究进展[J/OL]. 中华脑血管病杂志(电子版), 2024, 18(05): 516-519.

阅读次数

全文

摘要

选择文件类型/文献管理软件名称

选择包含的内容

Comparison of contrast-enhanced ultrasound features between hepatocellular adenoma and hepatocellular carcinoma

模态框（Modal）标题

选择文件类型/文献管理软件名称

选择包含的内容

Comparison of contrast-enhanced ultrasound features between hepatocellular adenoma and hepatocellular carcinoma