肾透明细胞癌WHO/ISUP分级的超声预测因素分析

doi:10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2021.06.011

目的

探讨肾透明细胞癌（CCRCC）WHO/ISUP病理分级的超声预测因素。

方法

回顾性选取浙江省人民医院2017年1月至2020年11月经手术病理证实的CCRCC患者87例，所有患者术前均行常规超声及超声造影（CEUS）检查。依据WHO/ISUP病理分级将患者分为低级别组（1、2级）和高级别组（3、4级）。单因素分析比较2组患者的常规超声和CEUS特征，然后采用Logistic多因素回归方法分析CCRCC患者WHO/ISUP病理分级的超声预测因素，得出回归方程，并计算回归模型的ROC曲线下面积。

结果

87例CCRCC中WHO/ISUP分级1级19例（21.8%），2级47例（54.0%），3级18例（20.8%），4级3例（3.4%）。依据病理结果，将87例患者分为低级别组66例，高级别组21例。单因素分析显示，低级别组与高级别组的肿瘤平均直径、CEUS增强均匀性、非增强区比值比较，差异均有统计学意义（瘤体平均直径：Z=-2.326，P=0.020；CEUS增强均匀性：χ²=5.165，P=0.023；非增强区比值：χ²=12.167，P＜0.001）。Logistic多因素回归分析显示，肿瘤平均直径（OR=1.047，95%CI：1.002~1.094）和非增强区比值≥50%（OR=3.951，95%CI：1.279~14.489）是WHO/ISUP肾肿瘤分级的独立预测因素。得出Logistic回归方程为：Logistic（P）=-3.322+1.047X₄+3.951X₁₁，其ROC曲线下面积为0.824（95%CI：0.726~0.921）。

结论

肿瘤直径越大、CEUS非增强区比值≥50%倾向于高级别CCRCC。应用常规超声和CEUS检查有助于术前预测CCRCC的WHO/ISUP分级，进而可为临床治疗方案的选择提供参考依据。

关键词: 肾透明细胞癌, 超声检查, 超声造影, 病理分级

Objective

To identify the ultrasonic predictors of clear cell renal cell carcinoma (CCRCC) and pathological WHO/ISUP classification.

Methods

Eighty-seven patients with CCRCC confirmed by surgical pathology from January 2017 to November 2020 were selected retrospectively. All patients were examined by conventional ultrasound and CEUS before operation. According to WHO/ISUP pathological classification, the patients were divided into low-grade group (grades 1 and 2) and high-grade group (grades 3 and 4). Single factor analysis were used to compare the characteristics of conventional ultrasound and CEUS in the two groups, and the ultrasonic predictive factors of WHO/ISUP pathological classification of CCRCC patients were identified by logistic multivariate regression method. The regression equation was obtained and the area under the ROC curve of regression model was calculated.

Results

Among the 87 CCRCC cases, 19 (21.8%) were grade 1, 47 (54.0%) were grade 2, 18 (20.8%) were grade 3, and 3 (3.4%) were grade 4. Based on the pathological findings, the 87 patients were divided into the low-grade group with 66 patients and the high-grade group with 21 patients. Univariate analysis showed that there were significant differences between the low-grade and high-grade groups in the mean diameter of the tumor, CEUS contrast-enhanced uniformity, and non-enhancing area ratio (mean diameter of the tumor: Z=-2.326, P=0.020; CEUS enhancement uniformity: χ²=5.165, P=0.023; non-enhancing area ratio: χ²=12.167, P＜0.001). Logistic multivariate regression analysis showed that mean tumor diameter (OR=1.047, 95% CI: 1.002-1.094) and non-enhancing area ratio (OR=3.951, 95% CI: 1.279-14.489) were independent predictors of WHO/ISUP .The logistic regression equation was derived as follows: logistic (P)=-3.322+1.047X₄+3.951X₁₁, for which the area under the ROC curve was 0.824 (95% CI: 0.726-0.921).

Conclusion

A larger diameter of the mass and CEUS non-enhancing area ratio ≥50% predispose to high-grade CCRCC. The application of conventional ultrasound and CEUS examination is helpful to preoperatively predict the WHO/ISUP grade of CCRCC, which in turn may provide a reference basis for the selection of clinical treatments.

Key words: Clear cell renal cell carcinoma, Ultrasonography, Contrast-enhanced ultrasound, Pathological grade

图1 患者，女性，61岁，肾透明细胞癌，WHO/ISUP 1级常规超声、超声造影及病理图像。图a为常规超声示左肾见低回声团，边界尚清，形态规则；图b为超声造影灌注相示肿瘤早于正常肾实质显影；图c为超声造影消退相示肿瘤与正常肾实质相比，呈等增强；图d为术后病理图像（HE ×400），镜下见不明显的核仁

图2 患者，男性，52岁，肾透明细胞癌，WHO/ISUP 3级常规超声、超声造影及病理图像。图a为常规超声示右肾见低回声团，边界尚清，形态规则；图b为超声造影灌注相示肿瘤早于正常肾实质显影；图c为超声造影消退相示肿瘤与正常肾实质相比，呈等-低增强；图d为术后病理图像（HE ×100），镜下可见清晰的核仁

表1 WHO/ISUP肾肿瘤分级低级别组与高级别组患者一般资料比较

组别	例数	性别（例）		年龄（岁， $x ¯$ ±s）	生长部位（例）
组别	例数	男	女	年龄（岁， $x ¯$ ±s）	左肾	右肾
低级别组	66	47	19	57.06±12.37	30	36
高级别组	21	13	8	52.76±13.45	9	12
检验值		χ²=0.645		t=1.358	χ²=0.043
P值		0.422		0.178	0.835

表1 WHO/ISUP肾肿瘤分级低级别组与高级别组患者一般资料比较

组别	例数	性别（例）		年龄（岁， $x ¯$ ±s）	生长部位（例）
组别	例数	男	女	年龄（岁， $x ¯$ ±s）	左肾	右肾
低级别组	66	47	19	57.06±12.37	30	36
高级别组	21	13	8	52.76±13.45	9	12
检验值		χ²=0.645		t=1.358	χ²=0.043
P值		0.422		0.178	0.835

表2 WHO/ISUP肾肿瘤分级低级别组与高级别组常规超声特征比较

组别	例数	瘤体平均直径［mm，M（Q₂₅，Q₇₅）］	回声类型（例）				肿瘤生长方式（例）
组别	例数	瘤体平均直径［mm，M（Q₂₅，Q₇₅）］	高	等	低	混合	外生性	内生性
低级别组	66	24.00（16.25，33.50）	24	8	28	6	31	35
高级别组	21	39.33（30.67，50.33）	4	3	11	3	12	9
检验值		Z=-2.326	χ²＝2.311				χ²＝0.660
P值		0.020	0.510				0.417

表2 WHO/ISUP肾肿瘤分级低级别组与高级别组常规超声特征比较

组别	例数	瘤体平均直径［mm，M（Q₂₅，Q₇₅）］	回声类型（例）				肿瘤生长方式（例）
组别	例数	瘤体平均直径［mm，M（Q₂₅，Q₇₅）］	高	等	低	混合	外生性	内生性
低级别组	66	24.00（16.25，33.50）	24	8	28	6	31	35
高级别组	21	39.33（30.67，50.33）	4	3	11	3	12	9
检验值		Z=-2.326	χ²＝2.311				χ²＝0.660
P值		0.020	0.510				0.417

表3 WHO/ISUP肾肿瘤分级低级别组与高级别组超声造影特征比较［例（%）］

超声造影特征	低级别组（n=66）	高级别组（n=21）	χ²值	P值
增强程度			0.675	0.411
高增强	44（66.7）	16（76.2）
低、等增强	22（33.3）	5（23.8）
灌注时相			0.142	0.707
快进	41（62.1）	14（66.7）
等、慢进	25（37.9）	7（33.3）
消退时相			0.692	0.405
快退	32（48.5）	8（38.1）
等、慢退	34（51.5）	13（61.9）
增强方式			5.165	0.023
均匀	31（47.0）	4（19.0）
非均匀	35（53.0）	17（81.0）
非增强区比值			12.167	0.000
＜50%	51（77.3）	10（47.6）
≥50%	15（22.7）	11（52.4）
环状增强			1.921	0.166^b
有	18（27.3）	2（9.5）
无	48（72.7）	19（90.5）

表3 WHO/ISUP肾肿瘤分级低级别组与高级别组超声造影特征比较［例（%）］

超声造影特征	低级别组（n=66）	高级别组（n=21）	χ²值	P值
增强程度			0.675	0.411
高增强	44（66.7）	16（76.2）
低、等增强	22（33.3）	5（23.8）
灌注时相			0.142	0.707
快进	41（62.1）	14（66.7）
等、慢进	25（37.9）	7（33.3）
消退时相			0.692	0.405
快退	32（48.5）	8（38.1）
等、慢退	34（51.5）	13（61.9）
增强方式			5.165	0.023
均匀	31（47.0）	4（19.0）
非均匀	35（53.0）	17（81.0）
非增强区比值			12.167	0.000
＜50%	51（77.3）	10（47.6）
≥50%	15（22.7）	11（52.4）
环状增强			1.921	0.166^b
有	18（27.3）	2（9.5）
无	48（72.7）	19（90.5）

表4 预测WHO/ISUP肾肿瘤分级的各因素赋值表

因素	变量名	赋值
病理分级	Y	低级别组=1，高级别组=2
性别	X₁	男=1，女=2
年龄	X₂	连续性变量未赋值
肿瘤生长部位	X₃	左肾=1，右肾=2
瘤体平均直径	X₄	连续性变量未赋值
回声类型	X₅	高回声=1，等回声=2，低回声=3，混合回声=4
肿瘤生长方式	X₆	外生性=1，内生性=2
灌注相增强程度	X₇	高增强=1，低、等增强=2
灌注时相	X₈	快进=1，等、慢进=2
消退时相	X₉	快退=1，等、慢退=2
增强方式	X₁₀	均匀=1，非均匀=2
非增强区比值	X₁₁	＜50%=1，≥50%=2
环状增强	X₁₂	无=1，有=2

表4 预测WHO/ISUP肾肿瘤分级的各因素赋值表

因素	变量名	赋值
病理分级	Y	低级别组=1，高级别组=2
性别	X₁	男=1，女=2
年龄	X₂	连续性变量未赋值
肿瘤生长部位	X₃	左肾=1，右肾=2
瘤体平均直径	X₄	连续性变量未赋值
回声类型	X₅	高回声=1，等回声=2，低回声=3，混合回声=4
肿瘤生长方式	X₆	外生性=1，内生性=2
灌注相增强程度	X₇	高增强=1，低、等增强=2
灌注时相	X₈	快进=1，等、慢进=2
消退时相	X₉	快退=1，等、慢退=2
增强方式	X₁₀	均匀=1，非均匀=2
非增强区比值	X₁₁	＜50%=1，≥50%=2
环状增强	X₁₂	无=1，有=2

表5 预测WHO/ISUP肾肿瘤分级的多因素Logistic回归分析

变量	系数	标准误	Wald卡方值	P值	OR值	95%CI
瘤体平均直径	0.064	0.022	4.253	0.039	1.047	1.002~1.094
非增强区比值	1.374	0.645	0.033	0.033	3.951	1.279~14.489
常数项	-3.322	0.756	19.318	0.000	0.036

表5 预测WHO/ISUP肾肿瘤分级的多因素Logistic回归分析

变量	系数	标准误	Wald卡方值	P值	OR值	95%CI
瘤体平均直径	0.064	0.022	4.253	0.039	1.047	1.002~1.094
非增强区比值	1.374	0.645	0.033	0.033	3.951	1.279~14.489
常数项	-3.322	0.756	19.318	0.000	0.036

图3 Logistic回归模型预测肾透明细胞癌患者WHO/ISUP肾肿瘤分级的ROC曲线

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