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中华医学超声杂志（电子版）

中华医学超声杂志（电子版） ›› 2023, Vol. 20 ›› Issue (01) : 70 -77. doi: 10.3877/cma.j.issn.1672-6448.2023.01.012

腹部超声影像学

肝神经内分泌肿瘤和肝细胞癌超声影像学特征对比
汪瀚韬1, 张炜彬1, 范培丽1, 董怡1, 陆清1, 朱正2, 王文平3,†()   
  1. 1. 200032　上海，复旦大学附属中山医院超声科
    2. 215400　江苏太仓，太仓市第一人民医院超声科
    3. 200032　上海，复旦大学附属中山医院超声科；200032　上海市医学影像研究所
  • 收稿日期:2021-05-01 出版日期:2023-01-01
  • 通信作者: 王文平
  • 基金资助:
    国家自然科学基金项目(81571676); 上海市临床重点专科项目(shslczdzk03501); 上海市自然科学基金项目(20ZR1452800)

Comparative analysis of ultrasonographic characteristics between hepatic neuroendocrine neoplasms and hepatocellular carcinoma

Hantao Wang1, Weibin Zhang1, Peili Fan1, Yi Dong1, Qing Lu1, Zheng Zhu2, Wenping Wang3,†()   

  1. 1. Department of Ultrasound, Zhongshan Hospital, Fudan University, Shanghai 200032, China
    2. Department of Ultrasound, the First People's Hospital of Taicang, Taicang 215400, China
    3. Department of Ultrasound, Zhongshan Hospital, Fudan University, Shanghai 200032, China; Shanghai Institute of Medical Imaging, Shanghai 200032, China
  • Received:2021-05-01 Published:2023-01-01
  • Corresponding author: Wenping Wang
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引用本文：

汪瀚韬, 张炜彬, 范培丽, 董怡, 陆清, 朱正, 王文平. 肝神经内分泌肿瘤和肝细胞癌超声影像学特征对比[J]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2023, 20(01): 70-77.

Hantao Wang, Weibin Zhang, Peili Fan, Yi Dong, Qing Lu, Zheng Zhu, Wenping Wang. Comparative analysis of ultrasonographic characteristics between hepatic neuroendocrine neoplasms and hepatocellular carcinoma[J]. Chinese Journal of Medical Ultrasound (Electronic Edition), 2023, 20(01): 70-77.

目的

对比肝神经内分泌肿瘤（HNEN）和肝细胞癌（HCC）的超声影像学特征，探讨超声在二者鉴别诊断中的临床应用价值。

方法

回顾性分析2009年9月至2020年12月于复旦大学附属中山医院病理诊断为HNEN的40例患者的常规超声及超声造影声像图特征，并随机选取同时期40例病理诊断为HCC患者的常规超声及超声造影声像图作为对照；常规超声的观察指标包括病灶的数目、边界、回声水平、动脉血流信号检出率等；超声造影的观察指标包括病灶的增强时间、增强方式、峰值表现、门脉期及延迟期表现等。分析比较2组病灶上述超声影像学特征：采用独立样本t检验或Mann-Whitney U检验比较2组间超声造影的增强开始时间、达峰时间及消退时间的差异；采用χ2检验或精确概率检验比较2组间病灶数目、边界、回声水平、动脉血流信号检出率的差异。

结果

肿瘤数目、增强的消退时间、增强方式、峰值表现、门脉期及延迟期表现在HNEN和HCC之间差异具有统计学意义（P＜0.05）。与HCC相比，HNEN更多表现为多发病灶（27/40 vs 5/40，P＜0.001）。超声造影上，HNEN增强消退时间早于HCC［40.0（33.0，49.3）s vs 67.0（48.8，120.0）s］，差异具有统计学意义（Z=4.592，P=0.001）；HNEN以向心性增强方式增强、峰值时表现为环形强化、门脉期及延迟期表现为明显减退的比例高于HCC（8/40 vs 0/40，P=0.005；5/40 vs 0/40，P=0.048；29/40 vs 9/40，P＜0.001；36/40 vs 22/40，P=0.002）。

结论

HNEN和HCC具有不同的超声影像学特征，超声对二者的鉴别诊断有一定帮助。

关键词: 超声检查, 超声造影, 肝细胞癌, 神经内分泌肿瘤
Objective

To compare the ultrasonographic characteristics of hepatic neuroendocrine neoplasms (HNENs) and hepatocellular carcinoma (HCC), and to explore the value of ultrasound in the differential diagnosis of the two entities.

Methods

Ultrasonographic characteristics of 40 patients who were confirmed pathologically as having HNENs at Zhongshan Hospital, Fudan University from September 2009 to December 2020 were analyzed retrospectively. Forty patients confirmed pathologically as having HCC in the same period were chosen as a control group. The number of lesions, boundary, echogenicity, and the detection rate of artery Doppler signal were observed by conventional ultrasonography, and the enhancement time, enhancement pattern, imaging features at peak time, manifestations of lesions in the portal vein phase and delayed phase were observed by contrast enhanced ultrasonography (CEUS). The differences in enhancement start time, peak time, and regression time were compared by the independent sample t-test or Mann-Whitney U test, while the differences in the number of lesions, boundary, echo level, and detection rate of arterial blood flow signal between the two groups were compared using the χ2 test or the exact probabilistic test.

Results

There were statistically significant differences in the number of lesions, regression time, enhancement pattern, imaging features at peak time, and manifestations in the portal vein phase and delayed phase between HNENs and HCC (P＜0.05). Compared with HCC, HNENs were more likely to be multiple nodules (27/40 vs 5/40, Z=4.592, P＜0.001). On CEUS, the regression time of enhancement was earlier in HNENs than in HCC [40.0 (33.0, 49.3) s vs 67.0 (48.8, 120.0) s; P＜0.001]. HNENs more often showed centripetal enhancement, rim-like enhancement at peak time, and remarkable hypo-enhancement in the portal phase and delayed phase than HCC (8/40 vs 0/40, P=0.005; 5/40 vs 0/40, P=0.048; 29/40 vs 9/40, P<0.001; 36/40 vs 22/40, P=0.002).

Conclusion

Ultrasonographic characteristics of HNEHs are different from those of HCC, and CEUS is useful for the differential diagnosis of HNENs and HCC.

Key words: Ultrasonography, Contrast enhanced ultrasonography, Hepatocellular carcinoma, Hepatic neuroendocrine neoplasms
表1 HNEN和HCC的常规超声表现（例）
超声表现 HNEN（n＝40） HCC（n＝40） χ2值 P值
肝硬化背景 3 29 31.57 ＜0.001
病灶数目 38.07 ＜0.001
单发 13 35
多发（≥2个） 27 5
回声水平 4.26 0.097
高回声 18 10
低回声 13 22
混合回声 9 8
病灶边界 3.66 0.056
清晰 28 35
不清 12 5
检出动脉血流信号 22 30 3.52 0.061
表2 HNEN和HCC的超声造影表现
超声造影 HNEN（n＝40） HCC（n＝40） 统计值 P值
增强时间（s）
开始时间（
x¯
±s）		 16.4±5.1 16.7±6.2 t=0.236 0.783
达峰时间（
x¯
±s）		 22.0±5.9 22.8±7.7 t=0.522 0.593
消退时间［M（QR）］ 40.0（33.0，49.3） 67.0（48.8，120.0） Z=4.592 0.001
增强方式（例） - 0.005
整体增强 32 40
向心性增强 8 0
峰值表现（例） - 0.048
均匀强化 26 33
不均匀强化 9 7
环形强化 5 0
有未增强区（例） 9 5 χ2=1.38 0.239
门脉期表现（例） - ＜0.001
等增强 0 9
轻度减退 11 22
明显减退 29 9
延迟期表现（例） - 0.002
等增强 0 1
轻度减退 4 17
明显减退 36 22
图1 肝细胞癌患者病灶（图a）和肝神经内分泌肿瘤患者病灶（图b）增强达峰时呈均匀强化表现（箭头所示）
图2 肝细胞癌患者病灶（图a）和肝神经内分泌肿瘤患者病灶（图b）增强达峰时呈均匀不增强表现，病灶内出现不规则未增强区域（箭头所示）
图3 肝神经内分泌肿瘤患者病灶增强达峰时呈环形强化表现（箭头所示）
图4 肝细胞癌患者门脉期时病灶增强减退为等回声（箭头所示）
图5 肝细胞癌患者病灶（图a）和肝神经内分泌肿瘤患者病灶（图b）门脉期时病灶增强减退为稍低回声（箭头所示）
图6 肝细胞癌患者病灶（图a）和肝神经内分泌肿瘤患者病灶（图b）延迟期时病灶增强减退为低回声（箭头所示）
图7 肝细胞癌病例：常规超声显示为肝右叶低回声团块，边界清晰（图a）；注入造影剂后17 s开始增强（图b），21 s达峰值，呈均匀强化（图c），28 s呈等回声（图d），45 s呈稍低回声（图e），4 min 31 s时呈低回声改变（图f）
图8 肝神经内分泌肿瘤病例：常规超声显示为肝右叶高回声团块，边界清晰（图a）；注入造影剂后8 s开始增强（图b），14 s达峰值，呈均匀强化（图c），20 s呈等回声（图d），23 s呈稍低回声（图e），60s时呈低回声改变（图f）
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